Artículo Original
 
Diversidad de ácaros en la finca “Las Piedras”, Guanabacoa, La Habana, Cuba
Diversity of mites in the farm “Las Piedras”, Guanabacoa, Havana, Cuba
 

iDMarbely del Toro Benítez1Laboratorio de Entomología - Acarología. Dirección de Sanidad Vegetal. Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10. San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. *✉:mdeltoro@censa.edu.cu

iDMaría de los Ángeles Martínez Rivero1Laboratorio de Entomología - Acarología. Dirección de Sanidad Vegetal. Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10. San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDIleana Miranda Cabrera1Laboratorio de Entomología - Acarología. Dirección de Sanidad Vegetal. Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10. San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

Reynaldo Chico-Morejón1Laboratorio de Entomología - Acarología. Dirección de Sanidad Vegetal. Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10. San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

iDHéctor Rodríguez Morell2Facultad de Agronomía. Universidad Agraria de La Habana (UNAH). Carretera de Tapaste y Autopista Nacional. San José de la Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

1Laboratorio de Entomología - Acarología. Dirección de Sanidad Vegetal. Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Apartado 10. San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

2Facultad de Agronomía. Universidad Agraria de La Habana (UNAH). Carretera de Tapaste y Autopista Nacional. San José de la Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

*Autor para correspondencia: Marbely del Toro Benítez. E-mail: mdeltoro@censa.edu.cu

 

RESUMEN

Con el objetivo de determinar la diversidad de ácaros en la Finca “Las Piedras”, Guanabacoa, La Habana, Cuba, se realizaron muestreos periódicos entre junio de 2018 y abril de 2019. En cada muestreo se seleccionaron 100 hojas simples por especie de planta, las que se revisaron bajo un microscopio estereoscópico (Carl ZeissTM, modelo StemiTM DV4) y los ácaros adultos se clarificaron y se montaron en portaobjetos. Para su identificación se emplearon las claves taxonómicas correspondientes. Se calcularon la abundancia y la frecuencia relativas de cada especie, se confección la curva de acumulación de especies por la ecuación de Clench y se determinaron los índices ecológicos por tipo de ecosistema. Se encontraron nueve familias de ácaros; de ellas, dos de ácaros fitófagos (Tarsonemidae y Tetranychidae), cuatro de ácaros depredadores (Bdellidae, Cunaxidae, Stigmaeidae y Phytoseiidae) y tres de ácaros con hábitos alimentarios variados (Acaridae, Tydeidae y Oppidae). Los parámetros y valores estimados por la ecuación de acumulación de especies de Clench indicaron que los resultados del inventario fueron fiables. Se observó un comportamiento diferencial en la abundancia y frecuencia relativa de las especies de ácaros en función del manejo de los ecosistemas. Las especies I. quadripilis fue muy abundante y muy frecuente en el ecosistema no perturbado, mientras que, en el ecosistema poco perturbado, E. hibisci y Agistemus sp. fueron muy abundantes y frecuentes. El ecosistema poco perturbado, representado por las especies frutales, fue el más diverso. Las especies I. quadripilis y E. hisbisci se destacan entre las especies detectadas por presentar las mayores posibilidades de uso como agentes de control biológico de organismos nocivos en la finca “Las Piedras”. Este conocimiento posibilitará establecer las prácticas de manejo del agroecosistema más favorable para la conservación de estos importantes enemigos naturales.

Palabras clave: 
ecosistema; índices de diversidad; depredadores; Phytoseiidae.
 
ABSTRACT

In order to determine the diversity of mites in the farm “Las Piedras”, Guanabacoa municipality, Havana Province, Cuba, periodic sampling was carried out between June 2018 and April 2019. In each sampling, 100 simple leaves per plant species were selected, which were examined under a stereoscopic microscope (Carl ZeissTM, StemiTM DV4 model), and the adult mites were clarified and mounted on slides. The corresponding taxonomic keys were used for their identification. The relative abundance and frequency of each species were calculated, the species accumulation curve was made by the Clench equation and the ecological indices by types of ecosystem were calculated. As a result of the inventory, nine families of mites were detected; two of them were phytophagous mites (Tarsonemidae and Tetranychidae), four of predatory mites (Bdellidae, Cunaxidae, Stigmaeidae and Phytoseiidae) and three of mites with varied feeding habits (Acaridae, Tydeidae and Oppidae). The parameters and values estimated by the Clench species accumulation model indicated that the inventory results were reliable. A differential behavior was observed in the relative abundance and frequency of the phytoseid mite species as a function of the management of the ecosystems. The species I. quadripilis were very abundant and very frequent in the undisturbed ecosystem, while E. hibisci and Agistemus sp., were very abundant and frequent in the little disturbed ecosystem. The little disturbed ecosystem, represented by the fruit species, was the most diverse. Among the detected species, I. quadripilis and E. hisbisci stood out for presenting the greatest possibilities of use as biological control agents of harmful organisms in the farm "Las Piedras". This knowledge will make possible to establish the most favorable agroecosystem management practices for the conservation of these important natural enemies.

Key words: 
ecosystem; diversity indices; predators; Phytoseiidae.
 
 
 
INTRODUCCIÓN

La biodiversidad contribuye a la productividad, sostenibilidad y estabilidad de los sistemas agrícolas, independientemente del nivel de complejidad de estos. Esta ofrece en los agroecosistemas importantes servicios ecológicos a la producción agrícola, como la regulación de organismos nocivos (11. Kessler JJ. Agro-Commodity Production Systems. Ecosystems. 2008; 11: 283-306.). El aumento de la biodiversidad favorece la diferenciación de hábitat, incrementa las oportunidades de coexistencia y de interacción entre las especies y, generalmente, lleva asociado una mayor eficiencia en el uso de los recursos. De manera general, los agroecosistemas más diversificados -que suelen coincidir con los gestionados mediante prácticas de la agricultura ecológica y tradicional- tienen mayores ventajas que aquellos altamente simplificados, como los sistemas agrícolas (22. Lichtenberg EM, Kennedy CM, Kremen C, Batáry P, Berendse F, Bommarco R. et al. A global synthesis of the effects of diversified farming systems on arthrodod diversity with fields and across agricultural landscapes. Glob Chang Biol. 2017; 23: 4946-4957.).

La pérdida de la diversidad biológica fue identificada, en las diferentes Estrategias Ambientales aprobadas en Cuba, como uno de los principales problemas ambientales del país, razón por la cual entre sus objetivos estratégicos está intensificar el desarrollo de indicadores efectivos para determinar el estado y tendencias de sus componentes, e instrumentar los procesos de monitoreo necesarios para su implementación, así como mantener, restaurar y rehabilitar los ecosistemas a fines de incrementar su nivel de resiliencia y mejorar la provisión de bienes y servicios, por su función en la adaptación y mitigación del cambio climático (33. Ministerio de Ciencia, Tecnología y Medioambiente (CITMA) de la República de Cuba. Estrategia Nacional Ambiental para el periodo 2016-2020. 2016. Disponible en: http://www.medioambiente.cu/download/ENA.pdf. (Consultada: 14 de julio de 2019).).

Los estudios taxonómicos sobre la ácarofauna del país son aún insuficientes, por lo que es necesario priorizar aquellas familias de mayor significación económica, por contener especies plagas de relevancia o especies depredadoras, con potencialidades como agentes de control biológico (44. Ramos M, Rodríguez H, editores. Fitoácaros exóticos y endémicos de importancia agrícola en Cuba. La Habana: Centro Nacional de Áreas Protegidas. 2017.).

Los ácaros depredadores fitoseidos recibieron gran atención en las últimas décadas, debido a su función en la regulación de poblaciones de ácaros fitófagos, trips y moscas blancas, sobre varios cultivos (55. McMurtry JA, Sourassou NF, Demite PR. The Phytoseiidae (Acari: Mesostigmata) as Biological Control Agents. In: Carrillo D, de Moraes, GJ, Peña, JE, editors. Prospects for Biological Control of Plant Feeding Mites and Other Harmful Organisms. Nueva York, Springe; 2015. P. 133-149.). Se conocen más de 2 479 especies de fitoseidos a nivel mundial, así como una gran diversidad de estilos de vida, basados en sus hábitos alimenticios, características biológicas y morfológicas (66. Demite PR, Moraes GJ, McMurtry JA, Denmark HA Castilho RC. Phytoseiidae Database. Disponible en: http://www.lea.esalq.usp.br/phytoseiidae. (Consultado: 24 de marzo de 2020)). Su utilización se expandió, considerablemente, y no es erróneo predecir que su uso continuará en ascenso, especialmente ahora que los agricultores y las instancias gubernamentales se interesan cada día más, en alternativas diferentes a los plaguicidas químicos, debido a las consecuencias negativas que estos tienen en los agroecosistemas (77. Gilkeson LA. Mass rearing of phytoseiid mites for testing and commercial application. In: Anderson TE, Leppla NC, Editors. Advances in insect rearing for research and pest management. Westview Press Boulder, Colorado. 1992; Cap. 28: 489-506.).

En Cuba, la familia Phytoseiidae está compuesta por aproximadamente 53 especies, la mayoría de ellas descritas sobre cultivos agrícolas (88. de la Torre PE, Cuervo N. Actualización de la lista de ácaros (Arachnida: Acari) de Cuba. Revista Ibérica de Aracnología. 2019; 34: 102-118.), lo que sugiere que la riqueza en ecosistemas naturales o pocos perturbados y en la vegetación acompañante de los cultivos debe ser superior.

Sin embargo, son escasos los estudios encaminados a identificar la repercusión de las prácticas agrícolas sobre la magnitud y estabilidad de sus poblaciones y los métodos para lograr su conservación en los sistemas agrícolas. Igualmente, todavía es insuficiente el conocimiento que se posee sobre la diversidad de especies de Phytoseiidae presentes en el país y la función que las mismas desempeñan en los agroecosistemas.

Teniendo en cuenta estos elementos, se propone como objetivo del presente trabajo determinar la diversidad de ácaros en la Finca “Las Piedras” para conocer las especies presentes con vistas al diseño futuro de estrategias de manejo adecuadas.

MATERIALES Y MÉTODOS

El área de intervención de la investigación abarcó la Finca suburbana “Las Piedras”, en el municipio Guanabacoa, La Habana, Cuba. La finca, con una extensión de 27,5 ha, se encuentra situada a 79 ms.n.m, con topografía fuertemente ondulada, precipitación promedio de 1 200 mm, 25,1°C de temperatura media y una humedad relativa promedio de 83 %. Las coordenadas geográficas: por el Sur entre X: 372 300 y Y: 359 900; X: 372 800 y Y: 359 900, por el Norte X: 372 300 y Y: 360 800; X: 372 800 y Y: 360 800. Limita al Norte y al Este con el municipio La Habana del Este, por el Oeste con San Miguel del Padrón y por el Sur con el Cotorro. (Fig. 1)

 
Figura 1.  Localización de la Finca “Las Piedras” y ubicación los ecosistemas evaluados. A. Ecosistema No perturbado; B. Ecosistema Poco perturbado; C. Ecosistema Perturbado./ Localization of the farm “Las Piedra” and the ecosystem evaluated. A. Undisturbed ecosystem; B. Little disturbed ecosystem; C. Disturbed ecosystem.
 

Se realizaron muestreos periódicos (mensual) en el periodo comprendido de junio de 2018 a abril de 2019. Para ello, se definieron tres tipos contrastantes de ecosistemas artificiales por el grado de perturbación antrópica, dado por el tipo e intensidad de uso del suelo. Se consideraron como Ecosistemas perturbados aquellos dedicados a la producción intensiva de alimentos, con dos o más ciclos de cosecha anuales, alto grado de mecanización y uso intensivo de insumos agrícolas (fertilizantes y plaguicidas fundamentalmente). Los Ecosistemas poco perturbados abarcaron áreas de cultivos perennes o semiperennes, como los frutales, caracterizados por estar sometidos a una menor intensidad de actividad antrópica, limitada mecanización y casi nulo uso de insumos agrícolas. Como Ecosistemas no perturbados se consideraron aquellos con vegetación natural (bosques o similares) (99. Tenzin J, Hasenauer H. Tree species composition and diversity in relation to anthropogenic disturbances in broad-leaved forests of Bhutan. Internat J Biodiv Sci, Ecosyst Serv & Manage. 2016;12(4):274-290. doi:10.1080/21513732.2016.1206038). En los dos primeros casos, se exploraron los cultivos agrícolas y las arvenses relacionadas.

Se tomaron 100 hojas simples por muestreo por especie vegetal, preferentemente con los síntomas característicos de la presencia de ácaros tetraníquidos, tarsonémidos, eriófidos y/o tenuipálpidos. En las plantas herbáceas, las hojas se tomaron de la parte superior, media e inferior, por lo que se exploraron 33 plantas para cada especie vegetal, más una hoja adicional. En el caso de los árboles, las hojas se recolectaron de la parte exterior, media e interior de la copa, a la altura de 1,5 m. El listado de las especies botánicas evaluadas aparece en la Tabla 1.

Las muestras se colocaron en bolsas de polietileno y se trasladaron al Laboratorio de Entomología-Acarología de Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). Una vez en el laboratorio, se revisaron por el haz y el envés bajo un microscopio estereoscópico marca Carl ZeissTM, modelo StemiTM DV4 a 20 x y se registraron las especies de ácaros presentes y su abundancia.

Los ácaros adultos se extrajeron con una aguja entomológica y se conservaron en ácido láctico al 85 % en portaobjetos excavados, que se flamearon en un mechero de alcohol y cuando los ácaros estuvieron limpios se realizaron preparaciones permanentes con Medio de Hoyer. Las micropreparaciones se roturaron con la fecha del muestreo, la localidad y se colocaron en una estufa a 45°C durante cuatro días; al ser extraídas se sellaron con laca para uñas.

 
Tabla 1.  Especies de plantas evaluadas durante el inventario de especies de ácaros en la Finca “Las Piedras”, Cuba. / Plant species evaluated during the inventory of mite species in the farm "Las Piedras", Cuba.
No.FamiliaEspecieNombre vulgar
Ecosistema perturbado
1 AmaranthaceaeBeta vulgaris L. Acelga
2Amaranthus lividus L. Bledo
3 AsteraceaeLactuca sativa L. Lechuga
4Parthenium hysterophorus L. Escoba amarga
5 PortulacaceaePortulaca oleracea L. Verdolaga
6 RosaceaeFragaria vesca L. Fresa
7 SolanaceaeCapsicum annuum L. Pimiento
8Solanum lycopersicum L. Tomate
Ecosistema poco perturbado
9 AnacardiaceaeMangifera indica L. Mango
10 AnnonaceaeAnnona muricata L. Guanábana
11 AsteraceaeParthenium hysterophorus L. Escoba amarga
12 FabaceaeTamarindus indica L. Tamarindo
13 LauraceaePersea americana Mill. Aguacate
14 MyrtaceaePsidium guajava L. Guayaba
15 SapotaceaePouteria sapota (Jacq.) H.E. Moore & Stearn Mamey colorado
Ecosistema no perturbado
16 ‎BurseraceaeBursera simaruba (L.) Sarg. Almácigo
17 EuphorbiaceaeJatropha curcas L. Piñón botija
18 Meliaceae Trichilia hirta L. Cabo de hacha
19 Urticaceae Cecropia schreberiana Miq. subsp. antillarum (Snethl.) C.C. Berg & P. Franco Yagruma
 

Riqueza de especies: los especímenes se observaron en un microscopio óptico marca Carl ZeissTM, modelo AxioSkope.A1 a 400 y 1000 aumentos; para la identificación de las especies se midieron las estructuras de interés taxonómico y se utilizaron las claves taxonómicas correspondientes (1010. Livschitz S, Salinas C. Preliminares acerca de los ácaros Tetránicos de Cuba. La Habana, Centro Nacional Fitosanitario. 1968.,1111. Muma MH, Denmark HA. Arthropods of Florida and Neighboring Land Areas. En: Phytoseiidae of Florida. Bureau of Entomology, Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry. 1970; 148 (6):1-149.,1212. de la Torre PE, Manchado LL. Clave taxonómica para las especies de la familia Bdellidae (Acari: Trombidiformes) de Cuba. Fitosanidad. 2013; 17(2): 83-85.,1313. de laTorre PE. Las especies de la familia Cheyletidae (Acari: Trombidiformes) en Cuba. Revista Cubana de Ciencias Biológicas. 2015; 4(1): 47-55.). Los especímenes, montados en láminas portaobjeto, se depositaron en la colección de ácaros del Laboratorio de Entomología-Acarología del CENSA.

Curvas de acumulación de especies: para la construcción de las curvas de acumulación de especies se cuantificó el esfuerzo de muestreo y el número de especies de ácaros encontradas. Se procedió a eliminar el posible sesgo mediante la aleatorización de los datos (100 aleatorizaciones), para obtener una curva ideal. Se ajustó el modelo de Clench, mediante un análisis de regresión no lineal, ejecutado en Infostat 2020. Este programa emplea el método de downhill simplex como primera aproximación de la estimación de los parámetros y posteriormente emplea el método Levenberg-Marquardt. Esta metodología ofrece mejor estimación que la combinación Simplex -Quasi-Newton (1414. Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, Gonzalez L, Tablada M Robledo CW. InfoStat versión 2020. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. URL Disponible en http://www.infostat.com.ar. (Consulta: 22 de junio de 2020).).

Se utilizó la ecuación de Clench:

 
S(t)= (a * t) / (1 + b * t)  
 

Donde:

S(t)

- Número de especies estimado

a

- Ordenada al origen (intercepción con el eje Y), es decir la tasa de incremento de la lista al inicio del muestreo

b

- Pendiente de la curva

t

- Número acumulativo de muestras (esfuerzo de recolecta)

En el modelo de Clench la asíntota se calcula como a/b. En los modelos asintóticos se puede calcular el esfuerzo necesario para alcanzar una determinada proporción de la fauna (tq), donde q=S/(a/b). Es decir, si se quisiera conocer el esfuerzo de muestreo para alcanzar el 90 % de la fauna, q toma un valor de 0,9. Entonces, tq= q/[b*(1-q)] (1515. Soberón J, Llorente J. The use of species accumulation functions for the prediction of species richness. Conserv Biol. 1993; 7: 480-488.). Los cálculos se realizaron mediante el programa Infostat 2020 (1414. Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, Gonzalez L, Tablada M Robledo CW. InfoStat versión 2020. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. URL Disponible en http://www.infostat.com.ar. (Consulta: 22 de junio de 2020).). Para realizar una predicción del resultado del trabajo, se calculó la proporción inventariada del total de la fauna; se consideró como satisfactorio un valor mayor de 70 % de fauna registrada.

Abundancia y frecuencia relativa: con datos de los muestreos realizados se determinaron la abundancia y la frecuencia relativa en que aparecieron las especies de ácaros identificadas durante el inventario, según los grupos funcionales, a través de las siguientes fórmulas:

 
Ar =niN×100  
 

donde:

Ar

- Abundancia relativa (%)

Ni

- Número de individuos de la especie i

N

- Número total de individuos

 
Fr = MiMt×100  
 

donde:

Fr

- Frecuencia de aparición de la especie (%)

Mi

- Número total de muestreos con la especie i

Mt

- Número total de muestreos

La evaluación de los valores de la abundancia relativa se realizó mediante la escala de Masson y Bryssnt (1616. Masson A, Bryssnt S. The Structure and diversity of the animal communitys in broats lands reeds warp. J Zool. 1974; 179: 289-302.), que indica que una especie es Muy abundante si la AR>30, Abundante si 10≤AR≤ 30 y Poco abundante si AR<10. Un criterio similar se asumió para evaluar la Frecuencia relativa (Fr): Muy frecuente si la Fi >30, Frecuente si 10≤ Fi≤ 30 y Poco frecuente si Fi <10.

Cálculo de índices ecológicos: con la información recopilada del inventario, se procedió al cálculo de índices ecológicos, a través del paquete Biodiversity R de R 3.6 (1717. R Core Team. BiodiversityR. Biodiversity Package for R Version 3.6. GUI for biodiversity and community ecology analysis. 2011. URL http://www.r-project.org/diversity.). Los índices fueron los siguientes:

Índice de diversidad de Margalef (DMg): DMg=S1lnN donde S es el número de especies y N el número de individuos.

Índice de Simpson (S): λ=pi 2 donde pi es igual a la abundancia proporcional de la especie i, dividido entre el número total de individuos de la muestra.

Índice de Berger-Parker (d): d=N maxN donde Nmax es el número de individuos en la especie más abundante.

Diversidad de Shannon-Wiever (H´): =piLnpi, donde pi es la proporción de individuos de la especie i encontrada en la muestra.

Dominancia de Simpson (D): D=(ni(ni1)N(N1)), donde ni es el número de individuos de la especie i y n el número total de individuos.

Equitatividad de Shannon (E): E=/LnS, donde H´ es la diversidad de Shannon y S el número de especies.

Se determinó la similitud entre las comunidades a través del índice de Morisita-Horn y Sorenson para datos cuantitativos por medio del programa SIMIL (1818. Pérez, F., Sola, F. SIMIL: Programa para el cálculo de los índices de similitud. Programa informático (En línea). 1993. Disponible en: http://entomologia.iespana.es/descargas/calculodelosindicesdediversidad.html. (Consulta: 5 de mayo de 2020).), para lo cual se consideró el número de especies comunes, así como el porcentaje de cada especie de fitoseido por planta hospedante a partir del número de individuos recolectados. Las especies dominantes son las que aparecen sobre más del 50 % de las plantas inventariadas o representan más del 50 % de la densidad observada sobre todas las plantas hospedantes (1919. Barbar Z, Tixier M-S, Kreiter S, Cheval B. Diversity of Phytoseiid mites in uncultivated areas adjacent to vineyards: A caso study in the South of France. Acarologia. 2005; XLV (2-3): 145-154.).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Riqueza de especies

Se encontraron nueve familias de ácaros; dos de ácaros fitófagos (Tarsonemidae y Tetranychidae), cuatro de ácaros depredadores (Bdellidae, Cunaxidae, Stigmaeidae y Phytoseiidae) y cuatro de ácaros con hábitos alimentarios variados (Acaridae, Tydeidae, Tarsonemidae y Oppidae) (Tabla 2). Dentro de las familias de ácaros depredadores, la mejor representada fue Phytoseiidae Berlese, con cuatro géneros y siete especies. Las restantes familias estuvieron representadas por una sola especie, excepto Acaridae, con dos especies sin identificar.

 
Tabla 2.  Especies de ácaros presentes en la Finca “Las Piedras”, ubicada en zona suburbana de La Habana, Cuba./ Mite species present in the farm "Las Piedra", located in a suburban area of Havana, Cuba.
FamiliaEspecie
Ácaros Fitófagos
TetranychidaeTetranychus sp.
TarsonemidaePolyphagotarsomenus latus Banks
Ácaros Depredadores
Phytoseiidae Amblyseius aerialis Muma
Amblyseius largoensis Muma
Amblyseius solani Ramos y Rodríguez
Amblyseius sp.
Euseius hibisci (Chant)
Iphiseiodes quadripilis (Banks)
Neoseiulus longispinosus (Evans)
BdellidaeBdella sp.
CunaxidaeCunaxa sp.
StigmaeidaeAgistemus sp.
Otros hábitos alimentarios
Acaridae Acárido sp. 1
Acárido sp. 2
Oppidae Oribátido sp.
TydeidaeLorrya sp.
TarsonemidaeTarsonemus sp.
 

Las familias de ácaros fitófagos informadas son las de mayor significación económica para el país, por agrupar las fundamentales especies plaga para la agricultura (2020. Almaguel L, de la Torre PE. Manual de Acarología Agrícola. Editorial INISAV. 2013; 240 pp.). Sin embargo, las especies detectadas en la investigación no se asociaron con afectaciones significativas en las especies de plantas evaluadas, excepto Polyphagotarsonemus latus Banks, el cual provocó pérdidas en el cultivo del pimiento (Capsicum annuum L.), en condiciones protegidas.

Curvas de acumulación de especies

El número de especies observadas fue 17 para los 36 muestreos realizados. El modelo presentó un buen ajuste a los datos (R2=0,99). La pendiente de la curva sobrepasa el valor de 0,1 (0,12), lo que indica que aún faltan muestreos para completar el inventario y la asíntota del modelo hace una sobrestima (22,7) de la riqueza de especies. (Fig. 2)

 
Figura 2.  Curva de acumulación de especies (modelo de Clench) de las especies de ácaros en la Finca “Las Piedras”, ubicada en zona suburbana de La Habana, Cuba. / Species accumulation curve (Clench model) of the mite species in the farm “Las Piedras”, located in a suburban area of Havana, Cuba.
 

Del análisis de los parámetros del modelo de Clench se obtuvo que el porcentaje de fauna registrada fue de 74 %, valor superior a 70 %, considerado como adecuado para este tipo de estudio. Por otra parte, al estimar el esfuerzo de muestreo necesario para registrar el 80 % o 90 % de la fauna de ácaros en la finca, el número acumulado de muestreos a realizar se eleva ostensiblemente (50 y 112, respectivamente). Esto indica que el inventario está bastante completo, por lo que se hace difícil capturar especies nuevas y el esfuerzo necesario para aumentar la proporción de fauna encontrada sería demasiado elevado.

Para el estudio se utilizó el modelo de la ecuación de Clench, debido a la gran adaptabilidad que presenta a diferentes situaciones y por la posibilidad que brinda de añadir nuevas especies al análisis de forma sistemática. Las curvas de acumulación permiten: 1) dar fiabilidad a los inventarios biológicos y posibilitar su comparación, 2) una mejor planificación del trabajo de muestreo, tras estimar el esfuerzo requerido para conseguir inventarios fiables, y 3) extrapolar el número de especies observado en un inventario para estimar el total de especies que estarían presentes en la zona (1515. Soberón J, Llorente J. The use of species accumulation functions for the prediction of species richness. Conserv Biol. 1993; 7: 480-488.).

Abundancia y frecuencia relativas

Al analizar la abundancia y la frecuencia relativa de las especies de ácaros en ecosistemas con diferente grado de perturbación antrópica se puede observar diferencias en la riqueza de especies y en los valores de abundancia y frecuencia relativa determinados (Tabla 3). En el ecosistema no perturbado, se identificaron nueve especies de ácaros, con siete especies de ácaros depredadores y dos de ácaros con hábitos alimentarios variados, sin detectarse la presencia de ácaros fitófagos. Dentro de los ácaros depredadores destacan las especies I. quadripilis como muy abundante y muy frecuente y E. hibisci como abundante y frecuente; ambas especies con hábitos generalistas.

En el ecosistema poco perturbado se encontró la mayor riqueza de especies, con 14; de ellas, ocho especies de ácaros depredadores, una de ácaros fitófagos y cinco de ácaros con hábitos alimentarios variados. Dentro de los ácaros depredadores destacan las especies E. hibisci y Agistemus sp., únicas en alcanzar la categoría de muy abundantes y frecuente; y N. longispinosus frecuente, pero poco abundante. Este resultado se corresponde con los estudios realizados, tanto en Cuba como en otros países, que declaran a E. hibisci como abundante en frutales (2121. Borges M, Rodríguez M, Hernández D, Rodríguez JL, González J. Ocurrencia de artrópodos plagas, biorreguladores y su interacción en escenarios productivos de frutales agroecológicos en Cuba. Rev Protección Veg. 2015; 10(1):107.). Además, los frutales por su característica arbórea, disponen de mayor masa foliar donde se hospedan una amplia variedad de artrópodos y su permanencia como cultivo garantiza la estabilidad de las poblaciones por un mayor tiempo.

En un estudio realizado en la India, se encontró la mayor riqueza de especies de fitoseidos en frutales (22 especies) en comparación con cultivos de fibras y granos (11 especies), cultivos hortícolas (nueve especies), plantas ornamentales (nueve especies) y malezas (ocho especies), mientras que en la vegetación silvestre y la hojarasca no se hallaron fitoseidos (2222. Mandape SS, Shukla A. Diversity of phytoseiid mites (Acari: Mesostigmata: Phytoseiidae) in the agroecosystems of South Gujarat, India. J. Entomol. and Zool. Studies. 2017; 5(2): 755-765.).

En el ecosistema perturbado solo se encontró una especie con hábitos fitófagos y una con hábitos alimentarios variados, con una marcada afectación en la presencia de ácaros depredadores, presumiblemente debido a la utilización del control químico y otras prácticas de manejo típicas de los cultivos intensivos, las cuales afectan especialmente los enemigos naturales (2323. Tixier M-S. Predatory mites (Acari: Phytoseiidae) in agro-ecosystems and conservation biological control: a review and explorative approach for forecasting plant-predatory mite interactions and mite dispersal. Front Ecol Evol. 2018; 6: 1-21. doi:10.3389/fevo.2018.00192.).

En el ecosistema no perturbado, la escasa disponibilidad de presas, tanto fitófagos y otras especies con hábitos alimenticios variados, no favoreció la presencia de ácaros depredadores, el grupo más diverso encontrado en este estudio.

Cálculo de índices de diversidad

Los valores de los índices de diversidad calculados muestran que el ecosistema poco perturbado, representado por las especies frutales, es el más diverso, debido a que presenta una menor dominancia de especies y mayor uniformidad. Todo lo contrario se observa en los ecosistemas perturbados y no perturbados, los cuales son menos diversos, reflejado en los valores mayores de dominancia y menores de uniformidad. (Tabla 4)

 
Tabla 3.  Abundancia y frecuencia relativas de las especies de ácaros presentes en ecosistemas con diferente grado de perturbación antrópica, según los grupos funcionales en la Finca “Las Piedras”, ubicada en zona suburbana de La Habana, Cuba. / Relative abundance and frequency of the mite species present in ecosystems with different degrees of anthropic disturbance, according to the functional groups in the farm “Las Piedras”, located in a suburban area of Havana, Cuba.
FamiliaEspecieAbundancia*Frecuencia**
Ecosistema no perturbado
Ácaros depredadores
PhytoseiidaeAmblyseius aerialis 7,14 11,11
Amblyseius largoensis 7,14 11,11
Amblyseius solani 7,14 11,11
Euseius hibisci 21,4222,20
Iphiseiodes quadripilis 42,8533,33
BdellidaeBdella sp. 7,14 11,11
CunaxidaeCunaxa sp. 7,14 11,11
Ácaros con otros hábitos alimentarios
Acaridae Acárido sp. 2 44,44 33,33
Oppidae Oribátido sp. 55,56 22,22
Ecosistema Poco Perturbado
Ácaros fitófagos
TetranychidaeTetranychus sp. 100,00 50,00
Ácaros depredadores
PhytoseiidaeAmblyseius largoensis 5,97 8,70
Amblyseius sp. 5,97 8,69
Euseius hibisci 37,3126,09
Iphiseiodes quadripilis 1,49 4,35
Neoseiulus longispinosus 8,96 13,04
BdellidaeBdella sp. 1,49 4,35
CunaxidaeCunaxa sp. 4,48 4,35
Stigmaeidae Agistemus sp.34,3317,39
Ácaros con otros hábitos alimentarios
Acaridae Acárido sp. 1 24,60 21,74
Acárido sp. 2 7,66 4,35
Oppidae Oribátido sp. 47,58 39,13
TydeidaeLorrya sp. 14,11 4,35
TarsonemidaeTarsonemus sp. 6,05 8,70
Ecosistema Perturbado
Ácaros fitófagos
Tarsonemidae Polyphagotarsonemus latus 10075,00
Ácaros con otros hábitos alimentarios
TarsonemidaeTarsonemus sp. 100 25,00

* Muy abundante si AR>30; Abundante si 10AR≤ 30; Poco Abundante si AR<10

** Muy frecuente si F i > 30; Frecuente si 10≤ F i ≤ 29; Poco frecuente si F i < 10

 

 
Tabla 4.  Índices ecológicos calculados en ecosistemas con diferente grado de perturbación antrópica en la Finca “Las Piedras”, ubicada en zona suburbana de La Habana, Cuba / Ecological indices calculated in ecosystems with different degrees of anthropic disturbance in the farm “Las Piedras”, located in a suburban area of Havana, Cuba.
Índice ecológicoEcosistema No PerturbadoEcosistema Poco PerturbadoEcosistema Perturbado
Número de individuos 13115601121
Riqueza de especie9142
Índice de Margalef (DMg)1,752,210,14
Índice de Simpson (DSp)0,940,270,98
Inverso de Simpson (1/DSp)1,063,701,01
Índice de Berger-Parker (d)0,970,460,99
Uniformidad (E)0,070,640,06
Índice de Shannon-Wiever (H´)1,171,740,04
 

En los ecosistemas perturbados, donde la intensidad de la actividad antrópica, en especial el manejo fitosanitario de los cultivos provocó una pobre riqueza de especies, predominó fundamentalmente una especie fitófaga (P. latus), considerada plaga clave en muchas ocasiones, con altos niveles poblacionales.

En los frutales, en particular, la diversidad se ve favorecida por áreas de compensación ecológica, cobertura de leguminosas, asociaciones y uso de prácticas de conservación de biorreguladores, bioproductos para el control de plagas y reducción del uso de tóxicos, con efectos beneficiosos para el ambiente (2121. Borges M, Rodríguez M, Hernández D, Rodríguez JL, González J. Ocurrencia de artrópodos plagas, biorreguladores y su interacción en escenarios productivos de frutales agroecológicos en Cuba. Rev Protección Veg. 2015; 10(1):107.).

Al analizar los valores del índice de Morisita-Horn y Sorenson para valores cuantitativos, se puede observar que existe similitud entre los ecosistemas poco perturbado y no perturbado, mientras hay escasa similitud entre el ecosistema perturbado con el poco y el no perturbado (Tabla 5). Este índice toma el valor uno cuando hay similaridad completa y cero cuando no hay especies comunes.

 
Tabla 5.  Índice de similitud calculado en ecosistemas con diferente grado de perturbación antrópica en la Finca “Las Piedras”, ubicada en zona suburbana de La Habana, Cuba. / Similarity indice calculated in ecosystems with different degrees of anthropic disturbance in the farm “Las Piedras”, located in a suburban area of Havana, Cuba.
Ecosistemas comparadosEspecies comunesÍndice de Morisita-Horn Sorenson cuantitativo
No perturbadoPoco perturbado100,7270,309
No perturbadoPerturbado00,0000,000
Poco perturbadoPerturbado10,0000,011
 

Estos resultados guardan relación con lo observado cuando se analizaron los índices ecológicos calculados y ratifica que los cultivos de ciclo corto son agroecosistemas muy perturbados, con baja diversidad de especie, lo cual lo hacen muy sensibles y poco resilientes.

El reconocimiento de los impactos en la biodiversidad, derivados de las actividades agrícolas, en muchos países conllevó a un mayor interés en métodos agrícolas más sostenibles, como la agricultura orgánica, esquemas agroambientales y agroforestales. La cantidad de tierra cultivada orgánicamente, de baja intensidad, el sistema que utiliza la rotación de cultivos, el compost y el control biológico de plagas, se expandió enormemente, aumentando en 135 % en la década 2001-2011 y en 2012 se situó en 37,5 millones de hectáreas, aunque esto sigue siendo solo el 1 % del total de tierras agrícolas en todo el mundo (2424. FiBL-IFOAM. Organic Farming Statistics. Research Institute of Organic Agriculture FiBL. 2014. Disponible en: http://www.fibl.org/en/themen/themen-statistiken.html. (Consulta: 23 de febrero de 2020).).

La cuantificación de la respuesta de la biodiversidad a los diferentes regímenes de gestión es crucial si se quiere examinar los efectos de los sistemas agrícolas actuales; así como para proporcionar una base de evidencia con la cual pueda mejorar la futura política agrícola para la conservación de la naturaleza (2525. Tilman D, Balzer C, Hill J, Befort BL. Global food demand and the sustainable intensification of agriculture. PNAS. 2011; 108: 20260-20264.). Por ello, el conocimiento de los factores que influyen en las comunidades de ácaros y la dinámica a través de los tipos de hábitats y las estaciones del año pueden ayudar al manejo de los servicios ecosistémicos y la optimización de los programas de control biológico (2626. Warburg S, Gafni R, Inbar M, Gal S, Palevsky E, Sadeh A. Climatic and cultivar effects on phytoseiid species establishment and seasonal abundance on citrus. Acarologia. 2019; 59(4): 443-455. doi:10.24349/acarologia/20194346.).

Al analizar el número de especies de fitoseidos encontrados en la Finca “Las Piedras” en las diferentes especies de plantas, no se observó preferencia por alguna de ellas, al oscilar entre una y tres especies de fitoseidos por planta (Tabla 6). Sobre P. guajava, P. americana y P. sapota se detectaron tres especies de ácaros depredadores. En las especies B. vulgaris, A. lividus, L. sativa, P. hysterophorus, P. oleracea, F. vesca, C. annuum y S. lycopersicum, todos inventariados en sistemas perturbados, no se encontraron ácaros depredadores.

 
Tabla 6.  Ácaros fitoseidos presentes en las plantas muestreada en la Finca “Las Piedras”, ubicada en zona suburbana de La Habana, Cuba./ Phytoseiid mites present in the plants sampled in the farm “Las Piedras”, located in a suburban area of Havana, Cuba.
Planta hospedanteEspecie de Phytoseiidae (número de individuo por planta)Número de especie por planta
A. aerialis A. largoensis A. solani Amblyseius sp. E. hibisci I. quadripilis N. longispinosus
Psidium guajava   1   2   33
Annona muricata           21
Persea americana   3    3   23
Mangifera indica        11    1
Tamarindus indica        5    1
Pouteria sapota       26 1  3
Bursera simaruba        1    1
Jatropha curcas 1 1     4  3
Cecropia schreberiana         1  1
Trichilia hirta     1  2 1  3
No. de plantas hospedantes1312643
 

Según los criterios establecidos por Barbar et al. (1919. Barbar Z, Tixier M-S, Kreiter S, Cheval B. Diversity of Phytoseiid mites in uncultivated areas adjacent to vineyards: A caso study in the South of France. Acarologia. 2005; XLV (2-3): 145-154.), la especie E. hibisci es una especie dominante debido a que estuvo presente en el 60 % de los hospedantes evaluados y representó el 53,84 % de la densidad observada sobre todas las plantas hospedantes. Le siguió I. quadripilis, que se halló en cuatro especies de plantas hospedantes.

Para la utilización de los ácaros depredadores fitoseidos, se pueden utilizar tres estrategias de control: (i) aumentativo, (ii) clásico, y (iii) conservación (2323. Tixier M-S. Predatory mites (Acari: Phytoseiidae) in agro-ecosystems and conservation biological control: a review and explorative approach for forecasting plant-predatory mite interactions and mite dispersal. Front Ecol Evol. 2018; 6: 1-21. doi:10.3389/fevo.2018.00192.). Teniendo en cuenta que la mayoría de las especies de fitoseidos detectadas en la Finca “Las Piedras” son depredadores generalistas, el control biológico por conservación es el más factible en este caso. Además, se debe considerar que en el país no se producen ni comercializa ácaros depredadores fitoseidos, por lo que el control biológico aumentativo no es factible.

Para el control biológico por conservación, el manejo de la biodiversidad de ácaros en las zonas no cultivadas, adyacentes a las parcelas donde crecen los cultivos, podría acentuar la regulación de las poblaciones de ácaros fitófagos. Sin embargo, para la implementación de este manejo se necesita más información concerniente a la ocurrencia de los ácaros depredadores en zonas no cultivadas y los factores que afectan la estructura de las comunidades y especialmente la presencia, abundancia y diversidad de estos depredadores (1919. Barbar Z, Tixier M-S, Kreiter S, Cheval B. Diversity of Phytoseiid mites in uncultivated areas adjacent to vineyards: A caso study in the South of France. Acarologia. 2005; XLV (2-3): 145-154.). Elementos aportados en la presente investigación, lo cual facilita la adopción de prácticas de manejo más adecuadas para la regulación de los ácaros fitófagos.

Los monocultivos son ambientes particularmente hostiles para los enemigos naturales, por lo que las comunidades de depredadores, parasitoides y patógenos de insectos solo se encuentran en la vegetación ruderal más resistente a los disturbios (2727. Gurr GM, Wratten SD, Landis DA, You M. Habitat management to suppress pest populations: progress and prospects. Annu Rev Entomol. 2017; 62: 91-109.,2828. Snyder WE. Give predators a complement: Conserving natural enemy biodiversity to improve biocontrol. Biological Control. 2019; 135: 73-82.). Las evidencias sugieren que cuando declina la diversidad de los enemigos naturales, generalmente se debilita el control biológico (2929. Greenop A, Woodcock BA, Wilby A, Cook SM, Pywell RF. Functional diversity positively affects prey suppression by invertebrate predators: a meta-analysis. Ecology. 2018; 99: 1771-1782.,3030. Camargo-Barbosa MF, Demite PR, de Moraes GJ, Poletti M. Controle biológico com ácaros predadores e seu papel no manejo integrado de pragas. 1ª edição, Engenheiro Coelho/SP, 2017; 71 pp.).

La relación entre la biodiversidad y el control de plaga es de interés para la producción sostenible de los cultivos (3131. Crowder DW, Jabbour R. Relationships between biodiversity and biological control in agroecosystems: Current status and future challenges. Biol. Contr. 2014; 75:8-17. doi:10.1016/j.biocontrol.2013.10.010.). En diversos trabajos se demostró que la supresión de los herbívoros y la disminución de los daños a los cultivos están significativamente asociadas con la diversificación de los cultivos (3232. Veres A, Petit S, Conord C, Lavigne C. Does landscape composition affect pest abundance and their control by natural enemies? A review. Agr. Ecosys. Environ. 2013; 166: 110-117. doi:10.1016/j.agee.2011.05.027.). Los principales mecanismos ecológicos que soportan esta conclusión son: (1) el efecto de la diversificación de los cultivos sobre el microclima y la fisiología y con esto sobre la comunidad de fauna asociada, (2) la hipótesis de concentración de los recursos, que establece que en los cultivos diversificados, los herbívoros especializados tienen menos concentrado el suministro de alimento que en los monocultivos y (3) la hipótesis de los enemigos naturales, que señala que en los cultivos diversificados, la abundancia y diversidad de enemigos naturales son mayores debido a la más continua y diversificada disponibilidad de recursos (presas, polen, néctar, refugio y microhábitats), en comparación con los monocultivos (3333. Philpott SM. Biodiversity and Pest Control Services. In: Levin S, Waltham MA, editors. Encyclopedia of Biodiversity. 2nd edition. Academic Press. 2013. P. 373-385, doi:10.1016/B978-0-12-384719-5.00344-0.,3434. Sáenz-Romo MG, Martínez-García H, Veas-Bernal A, Carvajal-Montoya LD, Martínez-Villar E, Ibáñez-Pascual S, et al. Effect of ground-cover management on predatory mites (Acari: Phytoseiidae) in a Mediterranean vineyard. Vitis. 2019; 58 (Special Issue): 25-32. doi: 10.5073/vitis.2019.58.special-issue.25-32.).

Con el presente estudio se demostró que las prácticas de manejo del agroecosistema influyen sobre la diversidad de ácaros y que los agroecosistemas de frutales presentan la mayor diversidad porque son sistemas que ofrecen una amplia gama de presas para los depredadores. Estos resultados sugieren que es preciso continuar los estudios de diversidad en diferentes ecosistemas y estimular la adopción de prácticas de manejo de plagas más amigables con la conservación de la biodiversidad.

 
 
 
AGRADECIMIENTOS

Al proyecto “Diversidad y potencialidad de ácaros, coccinélidos, hongos entomopatógenos y antagonistas como agentes de control biológico en ecosistemas de las provincias Mayabeque y La Habana”, perteneciente al Programa Nacional “Uso sostenible de los componentes de la diversidad biológica en Cuba”, ejecutado por la Universidad Agraria de La Habana; al Proyecto “Manipulación del hábitat como alternativa del control biológico conservativo para potenciar la actividad de los artrópodos benéficos”, perteneciente al Programa Nacional de Salud Animal y Vegetal, coordinado por el CENSA y otras instituciones participantes; así como a Alexander Alfonso, propietario de la finca “Las Piedras”, utilizada para la realización de la investigación.

 

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Recibido: 03/07/2020

Aceptado: 23/10/2020

 
 

Los autores declaran que no existe conflicto de intereses

Contribución de los autores: Marbely del Toro Benítez: Concibió la idea de investigación. Realizó contribuciones en el análisis e interpretación de los datos. Participó en la búsqueda de información, en el diseño de la investigación, en la recolección de los datos. Participó en el análisis y en la revisión y redacción del informe final. María de los Ángeles Martínez Rivero: Participó en la búsqueda de información y en el diseño de la investigación. Participó en el análisis de los resultados y en la aprobación final. Ileana Miranda Cabrera: Participó en el análisis estadístico de los resultados, su interpretación y en redacción del borrador del artículo y la revisión crítica de su contenido y en la aprobación final. Reynaldo Chico-Morejón: Participó en la recolección de las muestras, elaboración de bases de datos y el montaje de los especímenes. Héctor Rodríguez Morell: Concibió la idea de investigación. Realizó contribuciones en el análisis e interpretación de los datos. Participó en la búsqueda de información, en el diseño de la investigación, en la recolección de los datos. Participó en el análisis y en la revisión y redacción del informe final.

 

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