Artículo Original
 
Incidencia de Alternaria spp. en semillas de cereales, vegetales, frutales y ornamentales
Incidence of Alternaria spp. on cereal, vegetable, fruit and ornamental seeds
 

iDEinar Martínez de la Parte1Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 no. 514 e/ 5.a B y 5.a F, Playa, Ciudad de La Habana, CP 11600.*✉:emartinez@inisav.cu

Jorge Abreu-Fundora2Centro Nacional de Sanidad Vegetal, Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal, Ayuntamiento #231, Plaza de la Revolución, Habana, CP 10400, Cuba.

iDTaimy Cantillo-Pérez3Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Brasil.

 

1Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal. Calle 110 no. 514 e/ 5.a B y 5.a F, Playa, Ciudad de La Habana, CP 11600.

2Centro Nacional de Sanidad Vegetal, Laboratorio Central de Cuarentena Vegetal, Ayuntamiento #231, Plaza de la Revolución, Habana, CP 10400, Cuba.

3Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Brasil.

 

*Autor para la correspondencia: Einar Martínez de la Parte. E-mail: emartinez@inisav.cu.

 

RESUMEN

El objetivo del trabajo fue determinar las especies de Alternaria asociadas a semillas de cereales, vegetales y ornamentales. Se examinaron 2503 lotes de semillas procedentes de 21 países. Por cada lote, se analizaron 400 semillas, mediante el método del "blotter test". Las diferentes Alternaria spp. se identificaron morfológicamente. Para cada especie se calculó la Frecuencia de Aparición por tipo de semilla y el Índice de infestación por cada lote analizado. Se detectaron 18 especies del género Alternaria, de las secciones Alternaria, Brassicicola, Dianthicola, Gypsophilae, Infectoriae, Japonicae, Porri, Radicina y Sonchi. También se detectó a Alternariaster helianthi (Hansf.) E.G. Simmons, Prathoda longissima (Deighton & MacGarvie) E.G. Simmons y Trichoconiella padwickii (Ganguly) B.L. Jain, anteriormente incluidas dentro del género. La especie con mayor frecuencia de detección fue A. alternata. Esta especie constituyó el 59 % de las detecciones de Alternaria spp., seguida por A. brassicicola (10 %), T. padwickii (7 %), A. tenuisima (7 %), A. brassicae (2 %) y A. radicina (2 %). Los índices de infestación observados de A. alternata y A. tagetica alcanzaron valores que comprometen la calidad fitosanitaria de la semilla y la sanidad del cultivo.

Palabras clave: 
Alternariaster; Prathoda; Trichoconiella.
 
ABSTRACT

The aim of this work was to determine the Alternaria species associated with seeds of cereals, vegetables, fruits and ornamentals. For this purpose, 2503 seed lots from 21 countries were examined. From each lot, 400 seeds were analyzed by blotter test method. Alternaria species were identified morphologically. For each specie, the occurrence frequency and infestation index by seed type were calculated. A total of 18 species of Alternaria, of the sections Alternaria, Brassicicola, Dianthicola, Gypsophilae, Infectoriae, Japonicae, Porri, Radicina, and Sonchi, were detected. The most frequently detected species was A. alternata. This species constituted 59 % of all Alternaria spp., followed by A. brassicicola (10 %), T. padwickii (7 %), A. tenuisima (7 %), A. brassicae (2 %), and A. radicina (2 %). The observed infestation indexes of A. alternata and A. tagetica endanger the phytosanitary quality of the seeds and the crop health.

Key words: 
Alternariaster; Prathoda; Trichoconiella.
 
 
 
INTRODUCCIÓN

El género Alternaria Nees se caracteriza por sus conidios pigmentados oscuros, típicamente dyctiosporosos, ocasionalmente phragmoporosos, producidos de forma simple o más comúnmente en cadena, que pueden ser ramificadas e incluye especies saprófitas, endofíticas y patogénicas (11. Thomma BPHJ. Alternaria spp.: from general saprophyte to specific parasite. Molecular Plant Pathology. 2003;4(4):225-236., 22. Lawrence DP, Rotondo F, Gannibal PB. Biodiversity and taxonomy of the pleomorphic genus Alternaria. Mycol Prog [Internet]. 2016;15(1). http://dx.doi.org/10.1007/s11557-015-1144-x ). Este género se asocia con una amplia variedad de sustratos como semillas, plantas, productos agrícolas, animales, suelo y aire (22. Lawrence DP, Rotondo F, Gannibal PB. Biodiversity and taxonomy of the pleomorphic genus Alternaria. Mycol Prog [Internet]. 2016;15(1). http://dx.doi.org/10.1007/s11557-015-1144-x , 33. Woudenberg JHC, Groenewald JZ, Binder M, Crous PW. Alternaria redefined. Stud Mycol. 2013;75(1):171-212.).

La mayoría de las especies de Alternaria son conocidas como importantes patógenos de plantas que causan una gama de enfermedades, en una amplia variedad de cultivos importantes, dentro de los que se encuentran vegetales, cereales, frutales y ornamentales (44. Freire MG, Mussi-Dias V, Mattoso TC, Henk DA, Mendes AC, Macedo ML, et al. Survey of endophytic Alternaria species isolated from plants in the Brazilian restinga biome. IOSR J Pharm Biol Sci. 2017;12:84-94., 55. Jayawardena RS, Hyde KD, Jeewon R, Ghobad-Nejhad M, Wanasinghe DN, Liu N, et al. One stop shop II: taxonomic update with molecular phylogeny for important phytopathogenic genera: 26-50. Fungal Diversity. 2019;94(1).). Además, diversas especies de Alternaria son importantes patógenos poscosecha, agentes causales de micosis en pacientes inmunocomprometidos o son consideradas como alérgenos presentes en el aire (33. Woudenberg JHC, Groenewald JZ, Binder M, Crous PW. Alternaria redefined. Stud Mycol. 2013;75(1):171-212., 66. Skjøth CA, Damialis A, Belmonte J, De Linares C, Fernández-Rodríguez S, Grinn-Gofroń A, et al. Alternaria spores in the air across Europe: abundance, seasonality and relationships with climate, meteorology and local environment. Aerobiologia (Bologna). 2016;32(1):3-22.). Otras contribuyen, considerablemente, a la contaminación de los alimentos a través de la producción de toxinas y otros productos biológicamente activos (77. European Food Safety Authority (EFSA). Dietary exposure assessment to Alternaria toxins in the European population. EFSA Journal. 2016; 14(12):4654., 88. López P, Venema D, de Rijk T, Andrè D K, Scholten JM, Mol HGJ, et al. Occurrence of Alternaria toxins in food products in The Netherlands. Food Control. 2016; 60:196-204., 99. Romero Bernal ÁR, Reynoso CM, García Londoño VA, Broggi LE, Resnik SL. Alternaria toxins in Argentinean wheat, bran, and flour. Food Additives & Contaminants: Part B. 2019; 12(1), 24-30.).

La presencia de Alternaria spp. en nuevos hospedantes se informó recientemente en diferentes países (1010. Farr DF, Rossman AY. Fungal databases, U.S. national fungus collections [Internet]. Ars-grin.gov. [consultado el 25 de agosto de 2020]. Disponible en: https://nt.ars-grin.gov/fungaldatabases/ ) y su transmisión por semillas facilita una amplia diseminación a nivel mundial (1111. Simmons EG. Alternaria: an identification manual. CBS Biodiversity Series. 2007;6:1-775.). Como consecuencia de un comercio globalizado de semillas y plantas, los efectos del cambio climático y la intensificación de la agricultura, las especies de Alternaria constituyen una amenaza emergente (1212. O’Hara NB, Rest JS, Franks SJ. Factors affecting the disease severity of Alternaria blackspot in natural Brassica rapa populations on the California and Oregon coasts. Madrono. 2016;63(3):249., 1313. Gilardi G, Gullino ML, Garibaldi A. Emerging foliar and soil-borne pathogens of leafy vegetable crops: a possible threat to Europe. Bull OEPP. 2018;48(1):116-127., 1414. Gullino ML, Gilardi G, Garibaldi A. Ready-to-eat salad crops: A plant pathogen’s heaven. Plant Dis. 2019;103(9):2153-2170.).

El presente trabajo tuvo como objetivo determinar las especies de Alternaria asociadas a semillas de cereales, frutales, vegetales y especies ornamentales, así como su frecuencia de aparición e índice de infestación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se analizaron muestras de semillas importadas y nacionales pertenecientes a 40 especies vegetales, dentro de las que se encuentran cereales (arroz, cebada, sorgo, trigo), vegetales (albahaca, acelga, acelga china o Pak choi, ajo puerro, apio, berenjena, brócoli, calabaza, cebolla, cebollino, cilantro, col, coliflor, colinabo, comino, espinaca, lechuga, pepino, perejil, pimiento, rábano, remolacha, tomate, tomillo y zanahoria), frutales (melón de castilla, papaya y sandía) y especies ornamentales (clavel, crisantemo, flor de papel, girasol, phlox, petunia, reina margarita, tagetes). (Tabla 1)

 
Tabla 1.  Especies de semilla importadas o procedentes de diferentes zonas de Cuba analizadas en el estudio. / Table 1. Species of imported seeds or from different areas of Cuba analyzed in the study.
Nombre científico Nombre común Nombre científico Nombre común
Allium cepa L.CebollaCuminum cyminum L.Comino
Allium fistulosum L.CebollinoDaucus carota L.Zanahoria
Allium porrum L.Ajo puerroDianthus chinensis L.Clavel
Apium graveolens L.ApioHelianthus annuus L.Girasol
Beta vulgaris L.RemolachaHordeum vulgare L.Cebada
Beta vulgaris subsp. vulgaris L.AcelgaLactuca sativa L.Lechuga
Brassica napus subsp. napobrassica (L.) HaneltColinaboSolanum lycopersicum L.Tomate
Brassica oleracea var botrytis L.ColiflorOcimun basilicum L.Albahaca
Brassica oleracea var capitata L.ColOryza sativa L.Arroz
Brassica oleracea var italica PlenckBrocoliPetroselinum crispum (Mill.) FussPerejil
Brassica rapa subsp. chinensis (L.) HaneltAcelga chinaPetunia sp. Juss.Petunia
Callistephus chinensis (L.) NeesReina MargaritaPhlox sp. L.Phlox
Capsicum annuun L.AjíRaphanus sativus L.Rábano
Carica papaya L.PapayaSolanum melongena L.Berenjena
Chrysanthemun indicum L.CrisantemoSorghum bicolor (L.) MoenchSorgo
Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & NakaiSandíaSpinacea oleracea L.Espinaca
Coriandrum sativum L.CilantroTagetes erecta L.Tagetes
Cucumis melo L.Melón de CastillaThymus vulgaris L.Tomillo
Cucumis sativus L.PepinoTriticum aestivum L.Trigo
Cucurbita pepo L.CalabazaZinnia elegans L.Flor de papel
 

Se analizaron 2 503 lotes de semillas procedentes de 21 países (Brasil, Canadá, Chile, China, Ecuador, España, Francia, Holanda, India, Israel, Italia, Japón, México, Nueva Zelanda, Perú, República Checa, Serbia, Siria, Tailandia, Vietnam y Cuba). Por cada lote, se analizaron 400 semillas. Para el análisis de las mismas se utilizó el método del "blotter test". Las placas se incubaron de 10-20 días, dependiendo de la especie, con alternancia de luz/oscuridad (8 horas de luz fluorescente y 16 horas de oscuridad), a temperatura entre 22-24oC. Las especies de Alternaria se identificaron mediante caracterización morfológica de conidios y conidióforos, realizada bajo microscopio óptico de contraste de fase Axioskop 40 (Carl Zeiss) y según los criterios taxonómicos descritos por Simmons (1111. Simmons EG. Alternaria: an identification manual. CBS Biodiversity Series. 2007;6:1-775.).

Para cada especie de Alternaria se calculó la Frecuencia de Aparición (FA) por especie de semilla y el Índice de infestación (IF) por cada lote de semilla analizado, con el uso de las siguientes fórmulas:

 
FA=número de muestras con presencia de Alternaria sp.número total de muestras×100 %  
 

 
IF=número de semillas infestadasnúmero total de semillas×100 %  
 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Durante el estudio se detectaron 18 especies del género Alternaria; estas fueron: Alternaria alternata (Fr.:Fr.) Keissl., A. brassicae (Berk.) Sacc., A. brassicicola (Schwein.) Wiltshire, A. burnsii Uppal, Patel & Kamat, A. cucumerina (Ellis & Everh.) J.A. Elliott, A. dauci (J.G. Kühn) J.W. Groves & Skolko, A. dianthicola Neerg., A. japonica Yoshii, A. nobilis (Vize) E.G. Simmons, A. petroselini (Neerg.) E.G. Simmons, A. pluriseptata (P. Karst. & Har.) Jørst., A. porri (Ellis) Cif., A. radicina Meier, Drechsler & E.D. Eddy, A. solani Sorauer, A. tagetica Shome & Mustafee, A. triticina Prasada & Prabhu, A. tenuissima (Kunze) Wiltshire, A. zinniae M.B. Ellis. Estas especies pertenecen a nueve secciones del género, que son Alternaria (A. alternata, A. burnsii, A. tenuissima), Brassicicola (A. brassicicola), Dianthicola (A. dianthicola), Gypsophilae (A. nobilis), Infectoriae (A. triticina), Japonicae (A. japonica), Porri (A. cucumerina, A. dauci, A. porri, A. solani, A. tagetica, A. zinniae), Radicina (A. petroselini, A. radicina) y Sonchi (A. brassicae) (22. Lawrence DP, Rotondo F, Gannibal PB. Biodiversity and taxonomy of the pleomorphic genus Alternaria. Mycol Prog [Internet]. 2016;15(1). http://dx.doi.org/10.1007/s11557-015-1144-x , 33. Woudenberg JHC, Groenewald JZ, Binder M, Crous PW. Alternaria redefined. Stud Mycol. 2013;75(1):171-212., 55. Jayawardena RS, Hyde KD, Jeewon R, Ghobad-Nejhad M, Wanasinghe DN, Liu N, et al. One stop shop II: taxonomic update with molecular phylogeny for important phytopathogenic genera: 26-50. Fungal Diversity. 2019;94(1)., 1515. Woudenberg JHC, Truter M, Groenewald JZ, Crous PW. Large-spored Alternaria pathogens in section Porri disentangled. Stud Mycol. 2014;79:1-47., 1616. Woudenberg JHC, Seidl MF, Groenewald JZ, de Vries M, Stielow JB, Thomma BPHJ, et al. Alternaria section Alternaria: Species, formae speciales or pathotypes? Stud Mycol. 2015;82:1-21., 1717. Al Ghafri AA, Maharachchikumbura SS, Hyde KD, Al-Saady NA, Al-Sadi AM. A new section and a new species of Alternaria from Oman. Phytotaxa. 2019;405:279-289.). También se detectó Alternariaster helianthi (Hansf.) E.G. Simmons (sin. A. helianthi (Hansford) Tubaki & Nishihara), Prathoda longissima (Deighton & MacGarvie) E.G. Simmons (sin. A. longissima Deighton & MacGarvie) y Trichoconiella padwickii (Ganguly) B.L. Jain (sin. A. padwickii (Ganguly) M.B. Ellis), especies anteriormente incluidas dentro del género Alternaria (1111. Simmons EG. Alternaria: an identification manual. CBS Biodiversity Series. 2007;6:1-775.).

 
Figura 1.  Composición de las detecciones de Alternaria en lotes de semillas, A-por sección, B-por especie / Composition of Alternaria detections in seed lots, A-by Section, B-by species.
 

En los lotes de semillas analizados, el 73 % de las detecciones de Alternaria spp. se correspondieron con especies de la sección Alternaria (Figura 1 A), lo que evidencia la amplia gama de hospedantes que tienen los miembros de esta sección.

La especie más frecuentemente detectada fue A. alternata; constituyó el 59 % de las detecciones de Alternaria spp., seguida por A. brassicicola (10 %), T. padwickii (7 %), A. tenuisima (7 %), A. brassicae (2 %) y A. radicina (2 %) (Figura 1B). La frecuencia de aparición por cada tipo de semilla de las diferentes especies de Alternaria se muestra en la Tabla 1.

Alternaria alternata se detectó en 39 de las 40 especies de semillas analizadas (Tabla 2). Sus mayores valores de índice de infestación (IF) (Tabla 3) se detectaron en reina margarita (62,3 %), papaya y pimiento (33,3 %) y tomillo (27 %). Esta especie tiene una amplia variedad de hospedantes que incluye más de 100 especies de plantas y representa un serio riesgo de infección para cultivos hortícolas en todo el mundo (1212. O’Hara NB, Rest JS, Franks SJ. Factors affecting the disease severity of Alternaria blackspot in natural Brassica rapa populations on the California and Oregon coasts. Madrono. 2016;63(3):249., 1414. Gullino ML, Gilardi G, Garibaldi A. Ready-to-eat salad crops: A plant pathogen’s heaven. Plant Dis. 2019;103(9):2153-2170., 1818. Gilardi G, Matic S, Gullino ML, Garibaldi A. First Report of Alternaria alternata Causing Leaf Spot on Spinach (Spinacia oleracea) in Italy. Plant Dis. 2019;103(8):2133-2133.).

 
Tabla 2.  Frecuencia de detección de Alternaria spp. por especie de semilla / Table 1. Detection frequency of Alternaria spp. by seed species.
Cultivo A. alternata A. brassicicola A. brassicae A. burnsii A. cucumerina A. dauci A. dianthicola A. helianthi A. japonica A. nobilis A. pluriseptata A. petroselini A. porri A. radicina A. solani A. tagetica A. tenuissima A. triticina A. zinniae P. longissima T. padwickii
A. cepa6,1000000000002,400000000
A. fistulosum33,300000000000000000000
A. porrum60,00000000000020,000000000
A. graveolens71,40014,3000014,3000000000000
B. vulgaris47,55,11,7000000000000000000
B. vulgaris var cicla23,17,77,7000000000000000000
B. napus subsp. napobrassica33,322,222,20000011,0000000000000
B. oleracea var botrytis29,464,711,800000000000005,90000
B. oleracea var capitata13,630,45,600000000000001,60000
B. oleracea var italica12,537,50000000000000000000
B. rapa subsp. pekinensis50,037,50000000000000000000
C. chinensis66,700000000000000066,70000
C. annuun17,700000000000001,303,80000
C. papaya14,300000000000000000000
C. indicum20,000000000000000000000
C. lanatus11,20004,50000000000000000
C. sativum83,3000016,7000000000000000
C. melo8,50005,40000000000000000
C. sativus4,10001,2000000,80000000000
C. pepo8,60005,7000005,70000000000
C. cyminum66,70033,300000000000000000
D. carota56,5000021,7000000037,00019,60000
D. chinensis46,20000015,40015,400000000000
 

 
Tabla 2.  Frecuencia de detección de Alternaria spp. por especie de semilla / Table 1. Detection frequency of Alternaria spp. by seed species. (Continuación / Cont.)
Cultivo A. alternata A. brassicicola A. brassicae A. burnsii A. cucumerina A. dauci A. dianthicola A. helianthi A. japonica A. nobilis A. pluriseptata A. petroselini A. porri A. radicina A. solani A. tagetica A. tenuissima A. triticina A. zinniae P. longissima T. padwickii
H. annuus72,200000022,20000000027,8011,100
H. vulgare71,4000000000000000042,9000
L. sativa22,42,4000000000000007,10000
S. lycopersicum4,800000000000000,300,60000
O. basilicum66,700000000000000033,30000
O. sativa36,10000000000000000007,534,6
P. crispum60,0000013,30000033,300006,70000
Petunia sp.66,700000000000000000000
Phlox sp.80,000000000000000000000
R. sativus25,035,000000025,0000000000000
S. melongena000000000000000011,10000
S. bicolor83,300000000000000033,30000
S. oleracea41,20000000000000005,90000
T. erecta75,00000000000000050,00025,000
T. vulgaris33,300000000000000000000
T. aestivum33,3000000000000000033,3000
Z. elegans76,900000000000000015,4038,500
 

 
Tabla 3.  Indice de infestación máximo ( %) de Alternaria spp. en semillas de diferentes especies importadas o procedentes de diversas zonas de Cuba / Maximun infestation index of Alternaria spp. on imported seeds or from different areas of Cuba.
Cultivo A. alternata A. brassicicola A. brassicae A. burnsii A. cucumerina A. dauci A. dianthicola A. helianthi A. japonica A. nobilis A. pluriseptata A. petroselini A. porri A. radicina A. solani A. tagetica A. tenuissima A. triticina A. zinniae P. longissima T. padwickii
A. cepa2,5 - - - - - - - - - - - 3,0 - - - - - - - -
A. fistulosum0,3 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
A. porrum2,0 - - - - - - - - - - 1,02,3 - - - - - - - -
A. graveolens16,8 - - 0,8 - - - - 2,0 - - - - - - - - - - - -
B. vulgaris4,81,30,5 - - - - - - - - - - - - - - - - - -
B. vulgaris var cicla4,81,30,8 - - - - - - - - - - - - - - - - - -
B. napus subsp. napobrassica0,50,51,0 - - - - - 0,5 - - - - - - - - - - - -
B. oleracea var botrytis0,80,80,5 - - - - - - - - - - - - - 1,0 - - - -
B. oleracea var capitata2,09,01,0 - - - - - - - - - - - - - 1,5 - - - -
B. oleracea var italica0,30,3 - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
B. rapa subsp. pekinensis1,80,5 - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
C. chinensis62,3 - - - - - - - - - - - - - - - 7,8 - - - -
C. annuun33,0 - - - - - - - - - - - - - 0,8 - 3,0 - - - -
C. papaya33,0 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
C. indicum1,5 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
C. lanatus3,5 - - - 0,8 - - - - - - 1,0 - - - - - - - - -
C. sativum13,8 - - - - 3,0 - - - - - - - - - - - - - - -
C. melo3,0 - - - 3,5 - - - - - - 0,5 - - - - - - - - -
C. sativus0,8 - - - 0,5 - - - - - 0,8 - - - - - - - - - -
C. pepo1,0 - - - 3,0 - - - - - 1,0 - - - - - - - - - -
C. cyminum11,0 - - 1,0 - - - - - - - - - - - - - - - - -
D. carota17,5 - - - - 4,0 - - - - - - - 15,5 - - 1,8 - - - -
D. chinensis6,3 - - - - - 3,3 - - 1,3 - - - - - - - - - - -
 

 
Tabla 3.  Indice de infestación máximo ( %) de Alternaria spp. en semillas de diferentes especies importadas o procedentes de diversas zonas de Cuba / Table 3. Maximun infestation index of Alternaria spp. on imported seeds or from different areas of Cuba (Continuación / Table 3. Cont.)
Cultivo A. alternata A. brassicicola A. brassicae A. burnsii A. cucumerina A. dauci A. dianthicola A. helianthi A. japonica A. nobilis A. pluriseptata A. petroselini A. porri A. radicina A. solani A. tagetica A. tenuissima A. triticina A. zinniae P. longissima T. padwickii
H. annuus7,3 - - - - - - 1,8 - - - - - - - - 2,8 - 1,3 - -
H. vulgare1,0 - - - - - - - - - - - - - - - - 0,5 - - -
L. sativa6,31,5 - - - - - - - - - - - - - - 3,5 - - - -
S. lycopersicum0,8 - - - - - - - - - - - - - 0,8 - 0,8 - - - -
O. basilicum11,0 - - - - - - - - - - - - - - - 0,3 - - - -
O. sativa1,5 - - - - - - - - - - - - - - - - - - 1,59,8
P. crispum19,8 - - - - 2,0 - - - - - 2,3 - - - - 0,8 - - - -
Petunia sp.7,3 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
Phlox sp.1,3 - - - - - - - - - - - - - - - - - - - -
R. sativus1,51,0 - - - - - - 2,0 - - - - - - - - - - - -
S. melongena18,50,8 - - - - - - 0,5 - - - - - - - - - - - -
S. bicolor - - - - - - - - - - - - - - - - 1,3 - - - -
S. oleracea5,0 - - - - - - - - - - - - - - - 2,5 - - - -
T. erecta8,0 - - - - - - - - - - - - - - - 1,5 - 1,0 - -
T. vulgaris27,0 - - - - - - - - - - - - - - 24,0 - - - - -
T. aestivum1,5 - - - - - - - - - - - - - - - - 2,5 - - -
Z. elegans4,51,8 - - - - - - - - - - - - - - 3,0 - 3,0 - -
 

Alternaria cucumerina, A. dauci, A. porri, A. solani, A. tagetica y A. zinniae pertenecen a la sección Porri, que incluye a todas las especies de Alternaria con conidios de medianos a largos (34-450 x 12-34 µm) y rostros largos (de hasta tres veces la longitud del cuerpo del conidio) que pueden ser ramificados o no (1515. Woudenberg JHC, Truter M, Groenewald JZ, Crous PW. Large-spored Alternaria pathogens in section Porri disentangled. Stud Mycol. 2014;79:1-47.); estas se detectaron en menor número de especies de semilla respecto a A. alternata (Tabla 2). Este comportamiento puede ser explicado por las condiciones ecológicas que rigen a las secciones Alternaria y Porri; la primera presenta una mayor gama de hospedantes, comportamiento que puede ser saprofítico y/o patogénico; mientras que, los miembros de la sección Porri se caracterizan por un ciclo de vida mayormente patogénico en hospedantes específicos (1919. Ozkilinc H, Rotondo F, Pryor BM, Peever TL. Contrasting species boundaries between sections Alternaria and Porri of the genus Alternaria. Plant Pathology. 2018;67:303-314.). Los valores máximos de IF de estos patógenos no superaron el 5 % (Tabla 3), con excepción de A. tagetica que alcanzó el 24 % en semillas de tomillo. Desde el punto de vista epidemiológico, aun cuando el IF máximo detectado de estas Alternaria spp. fue bajo, constituye un importante inóculo en el campo, ya que bajo condiciones favorables pueden causar afectaciones y reducciones significativas de los rendimientos en sus respectivos cultivos hospedantes (1919. Ozkilinc H, Rotondo F, Pryor BM, Peever TL. Contrasting species boundaries between sections Alternaria and Porri of the genus Alternaria. Plant Pathology. 2018;67:303-314., 2020. Daley J, Branham S, Levi A, Hassell R, Wetcher P. Mapping resistance to Alternaria cucumerina in Cucumis melo. Phytopathology 2017;107:427-432., 2121. Velazquez PD. Alternaria dauci en semillas de coriandro procedentes del norte de la provincia de Buenos Aires. Serie Extensión INTA Paraná No. 2017;81:33-38.).

A. radicina puede afectar todos los órganos de la zanahoria provocando daños a las plántulas, pudrición del peciolo, hojas y zanahorias maduras (2222. Coles RB, Wicks TJ. The incidence of Alternaria radicina on carrot seeds, seedlings and roots in South Australia. Australas Plant Pathol. 2003;32(1):99.). Esta especie se puede encontrar donde quiera que se cultive zanahoria y causa pérdidas considerables en todo el mundo (2323. Park MS, Romanoski CE, Pryor BM. A re-examination of the phylogenetic relationship between the causal agents of carrot black rot, Alternaria radicina and A. carotiincultae. Mycologia. 2008;100(3):511-27.).

En semillas de Brassica spp., el por ciento de incidencia de A. brassicicola osciló entre 22,2-64,7 %, mientras que el de A. brassicae fue de 5,6-22,2 %. Esto coincide con lo informado por Maude y Humpherson-Jones (2424. Maude RB, Humpherson-Jones FM. Studies on the seedborne phases of dark leaf spot (Alternaria brassicicola) and grey leaf spot (Alternaria brassicae) of brassicas. Annals of Applied Biology. 1980;95:311-9.) y Köhl et al. (2525. Köhl J, Tongerena CAM, Groenenboom-de Haasa BH, Hoofa RA, Driessenb R, Heijdenc L. Epidemiology of dark leaf spot caused by Alternaria brassicicola and A. brassicae in organic seed production of cauliflower. Plant Pathology. 2010;59:358-367.), quienes plantearon que A. brassicicola predomina sobre A. brassicae en lotes de semillas de Brassica spp. Particularmente, Köhl et al. (2525. Köhl J, Tongerena CAM, Groenenboom-de Haasa BH, Hoofa RA, Driessenb R, Heijdenc L. Epidemiology of dark leaf spot caused by Alternaria brassicicola and A. brassicae in organic seed production of cauliflower. Plant Pathology. 2010;59:358-367.) informaron una incidencia entre 70-90 % de A. brassicicola, mientras que A. brassicae no superó el 3 %. Estas especies pueden afectar a las semillas, plántulas y hojas de crucíferas, tanto las cultivadas como las silvestres, causando en las mismas manchas negras (2525. Köhl J, Tongerena CAM, Groenenboom-de Haasa BH, Hoofa RA, Driessenb R, Heijdenc L. Epidemiology of dark leaf spot caused by Alternaria brassicicola and A. brassicae in organic seed production of cauliflower. Plant Pathology. 2010;59:358-367.). A. brassicicola es un hongo necrotrófico que causa la enfermedad conocida como mancha negra de las Brassicas y es un patógeno económicamente importante; su transmisión por semilla es un componente crucial de su ciclo parasítico, ya que promueve su sobrevivencia a largo plazo y su dispersión (2626. N’Guyen GQ, Raulo R, Marchi M, Agustí-Brisach C, Iacomi B, Pelletier S, et al. Factors affecting the disease severity of Alternaria blackspot in natural Brassica rapa populations on the California and Oregon coasts. Madroño Evolution. 2016;70:241-248.).

Asociadas a las semillas de especies frutales analizadas (C. papaya, C. lanatus y C. melo) se identificaron dos especies de Alternaria: A. alternata y A. cucumerina, las cuales manifestaron niveles similares de FA y IF. A. cucumerina es reconocida como el agente causal del tizón foliar del melón y como un patógeno que puede causar pérdidas considerables bajo condiciones favorables (2020. Daley J, Branham S, Levi A, Hassell R, Wetcher P. Mapping resistance to Alternaria cucumerina in Cucumis melo. Phytopathology 2017;107:427-432.).

A. alternata, A. tenuissima, A. triticina y T. padwickii se detectaron asociadas a semillas de cereales; se destaca A. alternata, la cual mostró valores elevados de FA en semillas de H. vulgare (71,4 %) y S. bicolor (83,3 %). El resto de las especies no superó el 35 % de FA.

Dentro de las especies de hongos asociadas a semillas de girasol, Alternaria spp. son las de mayor incidencia (2727. Srinivas A, Pushpavathi B, Lakshmi BKM, Shashibhushan V. Detection of Seedborne Mycoflora of Sunflower (Helianthus annuus L.) The Pharma Innovation Journal. 2017;6(9):256-259.). En el presente estudio se detectó A. alternata, A. zinniae y Alternariaster helianthi asociadas a este tipo de semilla; A. alternata fue la que mostró valores superiores de FA e IF (Tablas 2 y 3). Estas tres especies disminuyen el poder germinativo de las semillas, causan pudrición de la semilla y de las plántulas de girasol (2828. Irshad G, Gazal H, Naz F, Hassan I, Bashir A, Ghuffar S. Detection and in vitro management of seed borne mycoflora associated with sunflower and zinnia. Pak. J. of Phytopathology. 2017;29(01):7-16.). Además, A. alternata y A. helianthi son reconocidos agentes causales del tizón del girasol en diferentes áreas geográficas (2727. Srinivas A, Pushpavathi B, Lakshmi BKM, Shashibhushan V. Detection of Seedborne Mycoflora of Sunflower (Helianthus annuus L.) The Pharma Innovation Journal. 2017;6(9):256-259., 2929. Wang T, Zhao J, Sun P, Wu X. Characterization of Alternaria species associated with leaf blight of sunflower in China. Eur J Plant Pathol. 2014;140(2):301-315.). A. alternata y A. zinniae también se detectaron en otras semillas de flores, como son Callistephus chinensis Nees, Tagetes erecta L. y Zinnia elegans Jacq. Otras especies de Alternaria asociadas a semillas de flores fueron: A. nobilis (sin. A. dianthi F. Stevens & J.G. Hall), A. dianthicola y A. tagetica. (Tablas 2 y 3)

En el presente estudio se estudió la incidencia de Alternaria spp. en semillas de diferentes especies de cereales, hortalizas, frutales y ornamentales. Se determinó que algunas Alternaria spp. alcanzaron niveles de incidencia e índice de infestación considerables, lo que compromete no solo la calidad fitosanitaria de la semilla, sino también la sanidad del cultivo. Estudios de los niveles de resistencia a fungicidas, así como de la capacidad de producción de toxinas u otros productos biológicamente activos por parte de las poblaciones de Alternaria presentes en el país o asociadas al germoplasma importado, constituyen aspectos a abordar en futuras investigaciones.

 
 
 

 

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Recibido: 15/11/2020

Aceptado: 16/01/2021

 
 

Declaración de conflicto de intereses: Los autores declaran que no existe conflicto de intereses

Contribución de los autores: Einar Martínez de la Parte: concibió la idea del estudio. Analizó muestras de semilla y realizó la identificación de las especies de Alternaria. Realizó el análisis e interpretación de los datos; así como la búsqueda de información. Realizó la escritura del artículo, su revisión y redacción final. Jorge Abreu Fundora: analizó muestras de semilla y realizó la identificación de las especies de Alternaria. Taimy Cantillo Pérez: analizó muestras de semilla y realizó la identificación de las especies de Alternaria presentes en las muestras analizadas. Participó en la escritura del artículo y su revisión.

 

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