Artículo Original
 
Preferencia e incidencia de Schizotetranychus hindustanicus (Hirst, 1924) (Acari: Tetranychidae) sobre variedades de Citrus
Preference and Incidence of Schizotetranychus Hindustanicus (Hirst, 1924) (Acari: Tetranychidae) on Citrus varieties
 

iDLumey Pérez-Artiles1Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Centro de Investigación (C.I) Caribia. Km 6 Vía Sevilla - Guacamayal, Zona Bananera, Magdalena, Colombia. *✉:lpereza@agrosavia.co

iDMadeleyne Parra Fuentes1Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Centro de Investigación (C.I) Caribia. Km 6 Vía Sevilla - Guacamayal, Zona Bananera, Magdalena, Colombia.

iDCarlos E. Brochero1Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Centro de Investigación (C.I) Caribia. Km 6 Vía Sevilla - Guacamayal, Zona Bananera, Magdalena, Colombia.

iDJuan Gómez-Correa1Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Centro de Investigación (C.I) Caribia. Km 6 Vía Sevilla - Guacamayal, Zona Bananera, Magdalena, Colombia.

iDMarlon José Yacomelo Hernández1Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Centro de Investigación (C.I) Caribia. Km 6 Vía Sevilla - Guacamayal, Zona Bananera, Magdalena, Colombia.

iDDanilo A. Monsalve García2Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. C.I El Nus. Corregimiento San José del Nus, municipio San Roque, Antioquia. Colombia.

iDMauricio Fernando Martínez3Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. C.I Palmira. Diagonal intersección Carrera 36A con Calle 23, Palmira, Valle, Colombia.

 

1Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. Centro de Investigación (C.I) Caribia. Km 6 Vía Sevilla - Guacamayal, Zona Bananera, Magdalena, Colombia.

2Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. C.I El Nus. Corregimiento San José del Nus, municipio San Roque, Antioquia. Colombia.

3Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA. C.I Palmira. Diagonal intersección Carrera 36A con Calle 23, Palmira, Valle, Colombia.

 

*Autor para correspondencia: Lumey Pérez-Artiles. E-mail: lpereza@agrosavia.co

 

RESUMEN

Esta investigación tuvo como objetivo determinar la incidencia y la preferencia de Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Acari: Tetranychidae) en 16 variedades del género Citrus (Rutaceae), establecidos sobre los portainjertos 'Citrumelo CPB 4755' y 'Sunki x English', en un huerto en desarrollo vegetativo, ubicado en Zona Bananera, Magdalena, Colombia. Se realizaron evaluaciones quincenales, entre febrero de 2017 y diciembre de 2018, y se contabilizó el número de S. hindustanicus en cuatro hojas maduras por variedad/portainjerto. Las relaciones entre el porcentaje de infestación y las variables meteorológicas se establecieron mediante un análisis de sus correlaciones y representaciones Biplot basado en el análisis de los componentes principales. En 2017, los meses con mayor infestación fueron mayo y junio (8,1 %) para los limoneros, agosto (6,83 %) para los naranjos dulces, y abril (8,51 %) y mayo (9,36 %) para los mandarinos. En 2018, los meses con mayor infestación fueron enero (11,34 %) y diciembre (9,49 %), en limoneros; abril (14,64 %), noviembre (15,28 %) y diciembre (15,43 %) en naranjos. Para mandarinos, se observó un incremento en abril (15,64 %) y diciembre (15,07 %). Mediante el coeficiente de correlación de Spearman, se halló correlación positiva y significativa (0,16 ≤ ρ ≤ 0,22, p<0,001) entre la infestación del ácaro y las variables: velocidad media y máxima del viento; además, la infestación del ácaro se favoreció por periodos de baja precipitación acumulada. Estos resultados son claves para el diseño de una estrategia de manejo de S. hindustanicus, enfocando el control en los meses de mayor presencia de la plaga.

Palabras clave: 
cítricos; ácaro fitófago; variedad; portainjertos; dinámica poblacional; clima tropical.
 
ABSTRACT

The objective of this research was to study the incidence and preference of Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Acari: Tetranychidae) on 16 varieties of the genus Citrus (Rutaceae) on 'Citrumelo CPB 4755' and 'Sunki x English' rootstocks in an plantation in vegetative development located in Zona Bananera, Magdalena, Colombia. Biweekly evaluations were carried out from February 2017 to December 2018. The number of S. hindustanicus specimens were counted in four mature leaf samples for each variety/rootstock. The relationships between the percentage of infestation and the meteorological variables were established by an analysis of their correlations and Biplot representations based on the main component analysis. In 2017, the months with the highest tree infestation were May and June for lemon (8.1%), August (6.83%) for orange, and May (9.36%) and April (8.51 %) for mandarin. In 2018, the months with the highest tree infestation were January (11.34%) and December (9.49 %) for lemon; April (14.64 %), November (15.28%), and December (15.43%) for orange. In 2018, an infestation increase was observed in mandarin in April (15.64%) and December (15.07%). Using Spearman's correlation coefficient, a positive and significant correlation (0.16 ≤ ρ ≤ 0.22, p <0.001) was found between mite infestation and the variables: mean and maximum wind speed. In addition, mite infestation was favored by periods of low accumulated precipitation. These results are key for the design of a management strategy for S. hindustanicus, focusing control on the months of with the highest presence of the pest.

Key words: 
citrus; phytophagous mite; varieties; rootstocks; population dynamics; tropical climate.
 
 
 
INTRODUCCIÓN

En los cítricos, se presentan una gran variedad de especies de ácaros fitófagos que pueden afectar, de manera significativa, la producción. Existen cuatro familias que fueron clasificadas como las de mayor relevancia para el cultivo: Tarsonemidae, Tenuipalpidae, Eriophyidae y Tetranychidae (11. Vacante V. Citrus mites: Identification, bionomy and control. Citrus Mites: Identification, Bionomy and Control. 2009. 352 p. [ISBN: 978-1-84-593498-9], 22. Agustín M. Anatomía de los cítricos. 3a ed. Mundi-Prensa, editor. Citricultura. Madrid; 2003. 65-83 p. [ISBN: 978-8-48-476627-8]). Dentro de la familia Tetranychidae, el género Schizotetranychus Tragardh 1915, cuenta con más de 117 especies fitófagas, de las que se conoce poco sobre su importancia económica y comportamiento como plaga en los cultivos (33. Nienstaedt B, Marcano R. Fluctuación poblacional y distribución vertical del ácaro Schizotetranychus hindustanicus (Hirst, 1924), sobre especies de Citrus. Entomotropica. 2009;24(2):57-63.).

Existen algunos estudios sobre este género, asociado principalmente a gramíneas, maderables y algunos frutales (44. Ito K, Yamanishi N. Production of winter eggs in Schizotetranychus brevisetosus (Acari: Tetranychidae) inhabiting evergreen Japanese blue oak. Exp Appl Acarol. 2019;78(4):521-534.). En el género Schizotetranychus, las principales especies informadas para cítricos son: Schizotetranychus baltazari Rimando (1962), Schizotetranychus lechrius Rimando (1962), Schizotetranychus spiculus Baker & Pritchard (1960) y Schizotetranychus hindustanicus Hirst (1924) (55. Vásquez C, Colmenárez Y. Invasive mite species in the Americas: Bioecology and Impact. In: Pests Control and Acarology. 2020. p. 20. [ISBN: 978-1-83880-602-6]).

S. hindustaniscus se describió, por primera vez, a partir de especímenes recolectados en cítricos en el sur de la India y se identificó como especie invasora, que constituye un riesgo para la citricultura de varios países a nivel mundial (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.). Además de cítricos, se encontró en sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench, 1794], coco (Cocos nucifera L., 1753) y neem (Azadirachta indica A. Juss, 1830) (77. Bolland HR, Gutierrez J., Flechtmann CHW. World catalogue of the spider mite family (Acari: Tetranychidae). Brill Acad. Leiden- Boston; 1998. 380 p. [ISBN: 978-9-00411-087-8]).

En el continente americano, Venezuela en 2002 realizó el primer informe de S. hindustanicus en cítricos (88. Quirós M, Geraud-Pouey F. Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Acari: Tetranychidae), new spider mite pest damaging citrus in Venezuela, South America. In: XI International Congress of Acarology. Distrito Federal México: Universidad Nacional Autónoma de México; 2002. p. 255-256.), con presencia confirmada en lima ácida Tahití (Citrus x latifolia Tanaka ex Q. Jimenez), limón criollo (Citrus aurantifolia Swingle), tangerina (Citrus reticulata Blanco), limón verdadero [Citrus limon (L.) Osbeck] y naranja dulce [Citrus sinensis (L.) Osbeck] (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.).

En Roraima (Brasil), en el año 2008, se encontró el espécimen sobre C. x latifolia, C. limon, Citrus x limonia (L.) Osbeck e híbridos (C. reticulata x C. sinensis), entre otros (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.). En Colombia, se encontró en 2010 en los departamentos de La Guajira y Magdalena. En 2011 en Guamal, Magdalena, se confirmó su presencia sobre C. sinensis y, en 2012, se detectó sobre C. x latifolia en Santa Marta. En 2015, se tenía registro de su presencia en los departamentos de Atlántico, Bolívar, La Guajira, Magdalena y Vichada (99. Mesa NC. Ácarología en Colombia: presente y perspectivas. In: 42 Congreso Colombiano de Entomología. Medellin: Socolen; 2015. p. 27-59.).

La hembra de S. hindustanicus se especializa en tejer nidos tipo red (“web nets”) sobre la superficie de las hojas y los frutos, luego deposita los huevos debajo de la red, donde la colonia que emerge encuentra alimento, refugio y protección de depredadores. Las manchas sobre los frutos y hojas se deben a la alimentación y elaboración de los nidos, y generan un deterioro estético, principalmente, de los frutos (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.).

Aunque no existe información cuantitativa sobre las pérdidas en la producción de los cítricos causadas por S. hindustanicus, en Venezuela y Brasil, se observaron daños severos causados por altas infestaciones en hojas y frutos en huertos comerciales. Es evidente su efecto sobre la reducción del valor comercial de los frutos frescos debido a los daños estéticos causados por las poblaciones del ácaro (1010. Morais EG, Navia D. O ácaro-hindustânico-dos-citros, Schizotetranychus hindustanicus (Hirst)(Acari: Tetranychidae). In: Simpósio de Pragas Quarentenárias na amazônia brasileira. Roraima: Embrapa Roraima; 2015. p. 7.), con la posibilidad de que también existan afectaciones en el sabor y en la calidad interna de los frutos (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.,1010. Morais EG, Navia D. O ácaro-hindustânico-dos-citros, Schizotetranychus hindustanicus (Hirst)(Acari: Tetranychidae). In: Simpósio de Pragas Quarentenárias na amazônia brasileira. Roraima: Embrapa Roraima; 2015. p. 7.). Además, S. hindustanicus pueden generar una reducción de la clorofila en las hojas de cítricos hasta del 30 % (1111. Fantine A, Sugayama R, Vilela E. Ácaro-hindustânico-dos-citros, Schizotetranychus hindustanicus. In: Vilela, E.F; Zucchi, R.A. Pragas Introduzidas no Brasil: insetos e ácaros. Piracicaba: FEALQ; 2015. p. 472-481.).

La combinación copa-portainjerto tiene una marcada influencia en diferentes características de la planta, como crecimiento y estructura de la copa, desarrollo, precocidad y calidad del fruto, rendimiento y tolerancia a plagas (1212. de Carvalho HWL, Martins CR, Teodoro AV, Filho W dos SS, Passos OS. Agronomical performance of “Piemonte” mandarin grafted on several rootstocks in the Brazilian Coastal Tablelands. Pesqui Agropecuária Bras. 2016;51(11):1830-8.). Las características genéticas de algunos patrones tienen efectos adversos sobre la biología de los artrópodos plaga, en algunos casos mediante la antibiosis o antixenosis (1313. da Silva RR, Teodoro AV, Vasconcelos JF, Martins CR, Soares Filho WDS, de Carvalho HWL, et al. Citrus rootstocks influence the population densities of pest mites | Porta-enxertos cítricos influenciam a densidade populacional de ácaros fitófagos. Ciência Rural. 2016;46(1):1-6.).

Tanto a nivel mundial como en Colombia, son escasos los trabajos realizados sobre la especie S. hindustanicus. El objetivo de la investigación fue estudiar, en condiciones de campo, la preferencia e incidencia de S. hindustanicus sobre variedades de cítricos, así como determinar las épocas de mayor porcentaje de infestación del ácaro, relacionado con las variedades y variables meteorológicas.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó entre febrero de 2017 y diciembre de 2018, en una parcela experimental de cuatro meses de establecida en campo, ubicada en el Centro de Investigación (C.I.) Caribia de la Corporación colombiana de investigación agropecuaria - AGROSAVIA, a 20 m de altitud en Zona Bananera, Magdalena (10°46’8,4 N, 74°8’52,799 O). Las plantas de cítricos establecidas se produjeron bajo condiciones protegidas en AGROSAVIA C.I. Palmira y se diagnosticaron libres de enfermedades como: tristeza de los cítricos (CTV), huanglongbing (HLB) y exocortis (CEVd).

La parcela se conformó con 16 variedades de cítricos: nueve variedades de naranjos dulces: (C. sinensis): 'Sweety Orange', 'Washington', 'Frost Valencia', 'García Valencia', 'Lannelate', 'Hamlin', 'Pera del Rio', 'Parson Brown' y 'Pinneapple'; cuatro especies de mandarinos: C. reticulata var. 'Oneco', C. reticulata var. 'Arrayana', Citrus unshiu Marcov. var. 'Owari', y mandarina 'Fairchild' [Citrus clementina hort. x (Citrus paradisi Macfad. x Citrus tangerina Yu. Tanaka)]; dos especies de limones: C. limon var. 'Eureka', limón 'Perrine' (C. aurantifolia x C. limon) y una especie de lima ácida: C. aurantifolia, conocida comúnmente como lima mexicana o limón Pajarito. Todas las variedades fueron injertadas sobre los portainjertos 'Citrumelo CPB 4475' [C. paradisi x Poncirus trifoliata (L.) Raf.] y 'Sunki x English' (Citrus sunki hort. ex Tanaka x P. trifoliata).

El huerto se sembró con un diseño de parcelas divididas en bloques completos al azar con tres repeticiones, donde la parcela principal se conforma por las 16 variedades y las subparcelas por los dos patrones, para un total de 32 tratamientos por repetición. La unidad experimental estuvo compuesta por seis árboles que se distribuyen en un área de 210 m2.

Verificación morfológica de los adultos de S. hindustanicus

Los especímenes de los ácaros recolectados de hojas y frutos sintomáticos, en diferentes variedades de cítricos, se montaron de forma semipermanente en láminas portaobjeto con medio Hoyer. La identificación de la especie se realizó en el laboratorio de entomología del C.I. Turipaná de AGROSAVIA, mediante la clave taxonómica de Vacante (11. Vacante V. Citrus mites: Identification, bionomy and control. Citrus Mites: Identification, Bionomy and Control. 2009. 352 p. [ISBN: 978-1-84-593498-9]) y la descripción de los principales caracteres taxonómicos para la identificación de género y especie (1414. Navia D, Marsaro AL. First report of the citrus hindu mite, Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Prostigmata: Tetranychidae), in Brazil. Neotrop Entomol. 2010;39(1):140-3.).

Preferencia e incidencia de S. hindustanicus en variedades de Citrus

Para determinar la distribución temporal de S. hindustanicus, se realizaron muestreos quincenales, en los que se recolectaron cuatro hojas maduras por cada combinación variedad/portainjerto. Las hojas se trasladaron al laboratorio de entomología del C.I. Caribia de AGROSAVIA, para realizar la observación a la población y el número de individuos por estado de desarrollo de S. hindustanicus con un estereomicroscopio SZ61, Olympus®, con aumento de 30X. El grado de infestación, o número de individuos por hoja, se analizó de acuerdo con la escala de grados (Tabla 1) propuesta por Guanilo (1515. Guanilo Alvarado A. Controladores biológicos de "la arañita roja de los cítricos" Panonychus citri McGregor, 1916 con énfasis en Amblyseius chungas Denmark y Muma, 1989 (Acari: Tetranychidae, Phytoseiidae) en la costa central del Perú. [Tesis de pregrado]. Universidad Nacional Mayor de San Marcos; 2006.).

Para los análisis se establecieron tres grupos; el primer grupo correspondió a las variedades de naranjos dulces, el segundo a las especies de mandarinos y sus híbridos, y el tercero incluyó a las especies de limones, limas ácidas y sus híbridos. El cumplimiento de los supuestos de normalidad de los datos se verificó mediante la prueba Shapiro-Wilk, p<0,05 y la homocedasticidad se evaluó mediante la prueba de Levene modificada por Brown-Forsythe. Por incumplimiento de los supuestos, se empleó la prueba de varianza de Kruskal-Wallis con una probabilidad de 5 % (α = 0,05). Como factores o fuentes de variación, se usaron los grupos establecidos, las combinaciones de grupos por portainjertos, las especies dentro de los grupos y las combinaciones de especies por portainjertos, año y muestreo. La comparación entre grupos se realizó mediante la prueba Fischer (LSD) con una probabilidad del 5 % (α = 0,05).

 
Tabla 1.  Escala de grados para determinar los niveles de infestación del ácaro hindú S. hindustanicus en hojas de cítricos. / Scale of the degree of infestation of citrus leaves by the Hindu mite S. hindustanicus.
GradobÁcaros
0Hoja limpia
1De 1 a 5 ácaros por hoja
2De 6 a 10 ácaros por hoja
3De 11 a 25 ácaros por hoja
4De 26 a 50 ácaros por hoja
5Más de 50 ácaros por hoja

b Grado de la escala.

 

La determinación del porcentaje de infestación (I %) de cada réplica, se realizó según la fórmula de Townsend y Heuberger (1616. Townsend GR, Heuberger JW. Methods for estimating losses caused by diseases in fungicides experiments. Plant Dis Report. 1943;27:340-343.), donde: a es el número de hojas con el mismo grado de la escala, b el grado de la escala, N el número total de hojas evaluadas, y K es el valor máximo de la escala (Ecuación 1I %=a*bNK 100).

 
I %=a*bNK 100  (1)
 

Efecto de las variables meteorológicas sobre los niveles de infestación de S. hindustanicus

Por medio de una estación meteorológica automática, localizada cerca de 500 m del huerto, se realizó seguimiento a las variables meteorológicas: temperatura (°C) máxima, mínima y media, humedad relativa máxima, mínima y media, velocidad del viento (m s-1) máxima y media, evapotranspiración (mm), precipitación (mm), radiación solar (W m-2) y energía solar o insolación (Ly, Langley). Los datos de las variables meteorológicas se calcularon con un rezago de 15 días, respecto a la fecha del muestreo. A partir de los porcentajes de infestación y las variables meteorológicas, se realizó un análisis de correlación, utilizando el coeficiente de correlación de Spearman (ρ).

De manera complementaria, se realizó un análisis de componentes principales (ACP) con las variables meteorológicas originales y los porcentajes de infestación. A partir de los dos primeros componentes principales (CP), se realizó una representación Biplot y se usó, como variable discriminante, el mes de muestreo para observar la posible agrupación. Para los análisis estadísticos se empleó el software R versión 2020 (1717. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. 2020.).

RESULTADOS
Diagnóstico morfológico de los adultos de S. hindustanicus

Se confirmó que la especie presente en las muestras de cítricos recolectadas corresponde a S. hindustanicus, ácaro con estatus sanitario de plaga cuarentenaria con distribución restringida y sujeta a vigilancia oficial en Colombia (1818. Instituto Colombiano Agropecuario. Actualización del estatus del ácaro hindú Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Prostigmata: Tetranychidae) en Colombia [Internet]. Notificaciones. 2013. Disponible en linea en: https://www.ica.gov.co/areas/agricola/servicios/epidemiologia-agricola/saf/notificacion-oficial/detalle-notificacion-oficial/actualizacion-del-estatus-del-acaro-hindu-schizote.aspx. Ultimo acceso 12 de dicieembre de 2020). Bajo el estereoscopio, S. hindustanicus mostró una apariencia amarillenta, traslúcida, con puntos internos negros y rojos en el idiosoma (Fig. 1). El macho se caracterizó por tener las patas más largas que la hembra y la parte final del idiosoma alargada, tendiendo a ser puntuda, mientras que en la hembra la terminación es ovalada (Fig. 2).

 
Figura 1.  Hembra de S. hindustanicus sobre envés foliar de cítricos bajo estereoscopio microscopio con un aumento de 20X. Fuente propia. / S. hindustanicus female on a citrus leaf underside under a stereomicroscope with a 20X magnification. Own source.
 

S. hindustanicus se observó en campo durante todo el periodo evaluado, provocó síntomas en hojas y frutos que se caracterizaron por la presencia de manchas blanquecinas circulares (1 a 3 mm de diámetro); estas se observaron distribuidas homogéneamente en las copas de los arboles (Fig. 3). Las colonias se observaron bajo una telaraña (1414. Navia D, Marsaro AL. First report of the citrus hindu mite, Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Prostigmata: Tetranychidae), in Brazil. Neotrop Entomol. 2010;39(1):140-3.), tanto en el haz como en el envés del tejido foliar, con mayor presencia en la superficie de la cara superior o adaxial del limbo de la hoja.