Pimentel-Farias, Vieira-Teodoro, dos Passos, de Sena-Filho, dos Santos, Rabelo-Coelho, and Viteri-Jumbo: Bioactividad de aceites vegetales a Orthezia praelonga (Hemiptera: Sternorrhyncha: Orthezidae) y selectividad a su predador Ceraeochrysa caligata (Neuroptera: Chrysopidae)
Artículo Originalhttp://opn.to/a/07XD3

Bioactividad de aceites vegetales a Orthezia praelonga (Hemiptera: Sternorrhyncha: Orthezidae) y selectividad a su predador Ceraeochrysa caligata (Neuroptera: Chrysopidae)

Bioactivity of vegetable oils to Orthezia praelonga (Hemiptera: Sternorrhyncha: Orthezidae) and selectivity to its predator Ceraeochrysa caligata (Neuroptera: Chrysopidae)


RESUMEN

Los aceites vegetales abundan en plantas oleaginosas y pueden ser una alternativa para el control de plagas en sistemas de manejo integrado. Los ácidos grasos presentes en estos aceites muestran bioactividad a plagas y pueden ser una alternativa al uso de insecticidas recomendados para plantaciones de cítricos. Aunque estos aceites son de origen natural, el impacto en especies benéficas debe ser extensamente evaluado. Este estudio fue conducido a fin de evaluar la toxicidad y la repelencia de aceites crudos de algodón, dendé, soja desgomado y coco a una plaga clave de cítricos, Orthezia praelonga (Hemiptera: Sternorrhyncha: Ortheziidae), y su selectividad al predador Ceraeochrysa caligata (Neuroptera: Chrysopidae). Se realizaron bioensayos de concentración-mortalidad en condiciones de laboratorio y se estimaron concentraciones letales de los aceites sobre hembras adultas de O. praelonga. Adicionalmente, se evaluó el efecto repelente de cada aceite a la CL50 y CL80 después de 1, 24 y 48 h. Los cuatro aceites vegetales presentaron toxicidad a O. praelonga: algodón CL50=1,92 µl/ml, dendé CL50=2,54 µl/ml, soja CL50=3,18 µl/ml y coco CL50=5,02 µl/ml; su selectividad a C. caligata fue verificada (CLs50 >80 % de vivos). Se demostró el efecto repelente del aceite de algodón (CL50=1,92 µl/ml; CL80=5,99 µl/ml) y dendé (CL80=10,22 µl/ml) con una hora de exposición. Contrariamente, el aceite de soja desgomado (CL80=12,50 µl/ml) repelió a O. praelonga con 24 y 48 horas después de haber sido expuesta. Los resultados de toxicidad, repelencia y selectividad muestran al aceite vegetal de algodón, dendé y soja desgomado como los más adecuados para el control de O. praleonga.


ABSTRACT

Vegetable oils are abundant in oleaginous plants and they can be an alternative for the pest control in integrated management systems. Fatty acids present in these oils are bioactive to pests and they can be an alternative to the use of insecticides suggested to crops of citrus. Although these oils are of natural origin, the impact on beneficial species must be widely evaluated. Here, we evaluated the toxicity and repellency of crude oils of cotton, palm, soybean and coconut to a key citrus pest, Orthezia praelonga (Hemiptera: Sternorrhyncha: Ortheziidae), and its selectivity to Ceraeochrysa caligata (Neuroptera: Chrysopidade). Bioassays of concentration-mortality were performed under laboratory conditions and lethal concentrations of oils were estimated on O. praelonga adult females were estimated. Additionally, the repellent effect of each oil to the LC50 and LC80 was evaluated after 1.24, and 48 h. The four vegetable oils showed toxicity to O. praelonga: cotton LC50 = 1.92 μl/ml, palm oil LC50 = 2.54 μl/ml; soybean LC50 = 3.18 μl/ml and coconut LC50 = 5.02 μl/ml; and its selectivity to C. caligata was verified (CLs50 >80 % alive). Repellent effects of cotton oil (LC50 = 1.92 μl/ml, LC80 = 5.99 μl/ml), and palm oil (LC80 = 10.22 μl/ml) were demonstrated for one hour of exposure. In contrast, the soybean oil (LC80 = 12.50 μl/ml) repelled O. praelonga after 24 and 48 h of exposure. Results of toxicity, repellence and selectivity show the cotton, palm, and soybean oils as the most suitable for the control of O. praleonga.


INTRODUCCIÓN

Orthezia praelonga Douglas, 1891 (Hemiptera: Sternorrhyncha: Ortheziidae), conocida como piojo blanco, es una cochinilla que causa pérdidas económicas importantes en cultivos citrícolas (1,2) y plantas ornamentales (3). Los perjuicios pueden ser directos cuando se alimenta de savia de las hojas, o indirectos por la excreción de una sustancia azucarada “honeydew”, que cuando está acumulada promueve el desarrollo de hongos; tal es el caso de Capnodium sp., que cuando cubre gran cantidad de hojas reduce el área fotosintética de la planta (4) y cuando alcanza los frutos afecta su valor comercial (5).

Algunas características, como longevidad, fecundidad, prolificidad, diversidad de plantas hospederas (6,7,8) y gran capacidad de dispersión (9), favorecen la presencia de esta plaga durante todo el año (10). En condiciones adecuadas, como baja temperatura, precipitación y humedad relativa, surgen picos poblacionales de O. praleonga (11), lo que la convierte en una plaga de importancia económica, principalmente en estas temporadas del año.

El control de O. praleonga en huertos citrícolas se realiza con el uso de insecticidas organofosforados, piretroides y neonicotinoides (6,12); sin embargo, la cochinilla adulta posee una estructura abdominal (ovisaco), donde almacena sus huevos y los protege de agentes externos (13). En campo, las estrategias para superar esta barrera pueden conllevar a incrementar la dosis recomendada o usar productos altamente tóxicos, lo que contribuye a la contaminación ambiental, surgimiento de organismos resistentes y desequilibrio biológico en el agroecosistema (14,15,16). Algunos organismos reguladores de O. praleonga, como Gitona brasiliensis Lima, 1950 (Diptera: Drosophilidae), Scymnus sp., Azya luteipes Mulsant, 1850 (Coleoptera: Coccinellidae), Heza insignis Stal, 1859 (Hemiptera: Reduviidae) y varias especies dos géneros Chrysopodes spp. y Ceraeochrysa spp (Neuroptera: Chrysopidae), pueden ser reducidos drásticamente por insecticidas de uso común (2). Entre estos predadores, crisopas es un grupo considerado importante, debido a su alto potencial biótico, voracidad y plasticidad ecológica (17,18). Se deben priorizar, en el manejo integrado de esta plaga, los productos alternativos con efecto insecticida y que presenten selectividad a enemigos naturales.

Los aceites vegetales son derivados de plantas oleaginosas y se caracterizan por contener en su composición abundantes ácidos grasos; se destacan los ácidos esteárico, palmítico, oleico, linoleico y linolénico (19). Los estudios demostraron bioactividad de estos compuestos a insectos (20,21,22), ácaros (23,24) y bacterias (25,26); además, su alto rendimiento en la extracción, el bajo precio y su disponibilidad en el mercado los convierte en una potencial alternativa para el manejo de O. praelonga. El presente estudio tuvo como objetivo evaluar la toxicidad y la repelencia de cuatro aceites vegetales a O. praelonga, así como su selectividad a su predador Ceraeochrysa caligata Banks, 1945 (Neuroptera: Chrysopidae).

MATERIALES Y MÉTODOS
Insectos

Las hembras de O. praelonga procedieron de plantaciones citrícolas exentas de la aplicación de agroquímicos, al menos por un año, ubicadas en el municipio Boquim (11°08’35”S; 37°38’35”O, 165 msnm) Sergipe - Brasil. Las cochinillas adultas recién emergidas se recolectaron en plantaciones de naranja (var. Pera), máximo 48 horas previo a cada bioensayo. El predador C. caligata proviene de colonias de laboratorio en la Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuaria (EMBRAPA, Tabuleiros Costeiros) en Aracaju, Sergipe - Brasil.

Aceites vegetales

Se usaron cuatro aceites vegetales presentes en el mercado nacional (Brasil): aceite de algodón (HG Comercial LTDA), soja desgomado (ABOISSA), coco y dendé (Aracaju-Sergipe-Brasil). Los procesos de extracción y análisis cromatográfico se describen para cada aceite vegetal: Oliveira et al. (23) para soja desgomado y coco, Freitas (27) para dendé y Teodoro et al. (24) para algodón. Estos aceites contienen ácido linoleico (C18:2) en 58,65 %, 19,77 %, 49,61 % y 47,97 % para el aceite de soja desgomado, coco, algodón y dendé, respectivamente; en ese mismo orden, el ácido palmítico (C16:0) aportó con 16,15 %, 15,21 %, 10,04 % y 34,79 % para cada aceite. El aceite de coco posee, además, los ácidos láurico (C12:2) y mirístico (C14:0) en 27,23 y 19,90 %; en tanto, los ácidos oleico (C18:1) y linolénico (C18:3) representan el 23,50 y 6,64 % en el aceite de algodón.

Bioensayo de toxicidad

Se realizaron los bioensayos de concentración de mortalidad para determinar concentraciones letales (CL) de los cuatro aceites vegetales a O. praelonga. Las arenas consistieron en hojas frescas de naranja ubicadas perfectamente en una placa Petri (78,5 cm2) con el envés expuesto hacia arriba. Se colocaron cinco cochinillas adultas recién emergidas en cada arena. Las concentraciones de cada aceite vegetal, previamente diluidos en agua destilada y detergente neutro (1 %), se aplicaron a través de una torre Potter (Burkard, Rickmansworth, UK) con presión de 0,34 bar (34 KPa), alícuota de 1,7 ml y deposición de 1,8 ± 0,1 mg/cm². Cada concentración y el control (agua más detergente neutro) tuvieron seis repeticiones (n = 30). Las arenas pulverizadas permanecieron a temperatura ambiente por 30 min. Enseguida se cubrieron con film plástico perforado y se mantuvieron en ambiente controlado (26 ± 2 °C; 70 ± 2 % de HR y 12 h de fotofase) por 24 h. Posteriormente, se evaluó la mortalidad; las hembras de O. praelonga se consideraron muertas cuando no respondieron al toque con un pincel.

Repelencia

El efecto repelente de los aceites vegetales se evaluó adaptando la metodología de área preferida (28). Se usaron las CL50 y CL80 de los aceites de soja desgomado, coco, algodón y dendé, respectivamente. Las hojas frescas de naranja, con el envés expuesto hacia arriba, se ubicaron en placas Petri (área libre 25 cm2) y se delimitaron con agar (3 %). Las arenas se dividieron en dos partes iguales y una mitad (control) se cubrió con doble camada de papel de alta densidad (Kraft ©). Posterior a la aplicación de cada concentración (conforme descrito en la toxicidad), se retiró el papel que cubría la mitad de la arena. Transcurridos 30 min de la aplicación, se transfirió una cochinilla adulta recién emergida al centro de cada arena, sobre una cinta adhesiva transparente (7 mm2). Posteriormente, las arenas se cubrieron con film plástico perforado y se mantuvieron a 26 ± 2 °C, 70 ± 2 % de HR, 12 h de fotofase. Las evaluaciones se realizaron transcurridas 1, 24 y 48 h, donde el número de cochinillas presente en cada área fue registrado. Cada concentración contó con 30 repeticiones.

Selectividad al predador Ceraeochrysa caligata

Las larvas del primer estadio de C. caligata (<12 horas de vida) se trataron con cada aceite vegetal a las CL50 y CL80, previamente estimadas para O. praelonga. En una placa Petri (15 cm de diámetro x 0,7 cm de altura), que contenía agua en su interior, se introdujeron diez tapas plásticas (arenas) de 2 cm de diámetro x 1 cm de altura. El interior de cada arena se cubrió con papel filtro (3,14 cm2) y luego se introdujo una larva; cada concentración tuvo tres repeticiones (n = 30). La aplicación de cada aceite vegetal, así como las condiciones ambientales, siguieron los procedimientos citados anteriormente. Posterior a la aplicación de los tratamientos, en cada arena se adicionaron huevos de Anagasta kuehniella Zeller, 1879 (Lepidoptera: Pyralidae) como alimento al predador. El número de insectos vivos se registró 24 h después de la de exposición; se consideraron muertos los insectos que no responden al toque con pincel.

Análisis estadístico

Las concentraciones letales CL50 y CL80 de cada aceite vegetal se obtuvieron por análisis Probit. La razón de toxicidad (RT) y sus intervalos de confianza (95 %) se obtuvieron y se consideraron diferentes cuando estas estimativas no incluyen el valor de 1 (29). Los datos de repelencia se sometieron a análisis de frecuencia mediante la prueba chi-quadrado; mientras que, el porcentaje de predadores vivos se comparó mediante análisis de varianza Kruskal-Wallis One Way ANOVA (p<0,05). La prueba T se usó para estimar la diferencia significativa entre las dos concentraciones letales dentro de un mismo aceite vegetal. Todos los análisis se realizaron con el paquete estadístico SAS versión 9.4 (30).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Toxicidad

Todos los aceites vegetales resultaron tóxicos a O. praelonga cuando se expuso al contacto (Tabla 1). La razón de toxicidad para la CL50 varió entre 1,32-2,61 y mostró que en esta concentración no existe diferencia al existir sobreposición de intervalos (RT=1). Para la CL80, la razón de toxicidad varía de 1,71-3,75; no existió sobreposición para el aceite de coco (RT≥2), lo que revela que con la CL80 este aceite es el menos tóxico a O. praelonga (Tabla 1).

Aceites vegetalesNúmero de insectosInclinación ± EECL50 (95% IC)RT CL50 (95% IC)CL80 (95% IC)RT CL80 (95% IC)χ²P
Algodón 3001,70 ± 0,171,92 (1,53 - 2,41)-5,99 (4,54 - 8,64)-1,830,99
Dendé 3301,39 ± 0,132,54 (1,92 - 3,29)1,32 (0,98 - 1,78)10,22 (7,50 - 15,22)1,71 (1,35 - 2,15)6,940,64
Soja desgomado 3601,42 ± 0,143,18 (2,46 - 4,02)1,65 (1,25 - 2,19)12,50 (9,37 - 18,28)2,09 (1,68 - 2,59)5,620,85
Coco 4501,29 ± 0,125,02 (3,94 - 6,31)2,61 (1,99 - 3,42)22,45 (16,79 - 32,80)3,75 (2,98 - 4,72)12,510,49

CL: Concentración letal; χ²: chi-cuadrado; EE: Error estándar; P: probabilidad; RT: razón de toxicidad (CLs de cada aceite vegetal /CLs de aceite de algodón). Letras minúsculas identifican diferencias por los IC.

La toxicidad de los aceites vegetales se atribuye a la elevada cantidad de compuestos con cadenas de 18 carbonos (ácido linolénico, linoleico y oleico) en su composición (23,24). Aunque el análisis de la estructura y la actividad de los ácidos grasos no son bien comprendidos, existen estudios que demostraron que la toxicidad a artrópodos por estos compuestos depende de la longitud de la cadena. Las moléculas con cadenas de C10, C12 y C18 presentan mayor toxicidad que las moléculas con C14 y C16 indistintamente, sean saturadas o insaturadas (20,21).

Los resultados del presente estudio muestran al aceite de algodón y de dendé como los más tóxicos a O. praelonga, propiedad atribuida al ácido linoleico presente en alta cantidad en estos aceites. Este compuesto mostró actividad insecticida sobre Helicoverpa zea Boddie, 1850 y Spodoptera frugiperda Smith, 1797 (Lepidoptera: Noctuidae); Lymantria dispar Linnaeus, 1758 y Orgyia leucostigma Smith, 1797 (Lepidoptera: Lymantriidae) y Malacosoma disstria Hübner, 1820 (Lepidoptera: Lasiocampidae) (31,32). Los estudios realizados por Kannathasan et al. y Rahuman et al. (33,34) muestran al ácido oleico, también mayoritario en el aceite de algodón (23,5 %), como tóxico a Aedes aegyptii Linnaeus, 1762, Anopheles stephensi Liston, 1901 y Culex quinquefasciatus Say, 1823 (Diptera: Culicidae), lo que sugiere un efecto aditivo entre estos compuestos, que resulta en una elevada toxicidad a insectos cuando están expuestos al contacto. Contrariamente a lo ocurrido con el aceite de algodón y dendé, la toxicidad del aceite de soja desgomado y coco fue menor a estos; por lo que es posible los efectos antagónicos de compuestos característicos presentes en estos últimos.

Repelencia

El efecto repelente con las CL50 y CL80 de cada aceite vegetal mostró que el aceite de algodón fue repelente a O. praelonga en un corto periodo (1 h) de exposición CL50 (P = 0,0036) (Fig. 1A) y su efecto disminuyó después de 24 h (Figs. 1 B, C). Con una mayor concentración (CL80), los aceites de algodón y de dendé lograron repeler a O. praelonga por 1 h (P = 0,0377; P= 0,0391, respectivamente) (Fig. 2A). El aceite de algodón presenta mayoritariamente ácido linoleico y oleico en su composición; estos compuestos, combinados o aislados, son conocidos por sus propiedades repelentes a insectos (35,36); sin embargo, el efecto repelente del aceite de algodón disminuye con el tiempo. Bánsági y Taylor (37) sugieren que en algunos ácidos y compuestos glicolíticos es común que ocurra hidrólisis de enlaces éster, que resultan en monómeros solubles no tóxicos a plagas (38). Contrario a lo expuesto, el aceite vegetal de soja desgomado (CL80) se tornó repelente después de 24 horas (P = 0,0029) y mantuvo tal efecto durante todo el periodo de evaluación (P = 0,0047) (Figs. 2 B-C). Es conocido que la insaturación ocurre con frecuencia en ácidos grasos y que en compuestos menores juegan un rol importante en cada molécula. Esta reacción puede dar origen a metabolitos (aldeídos, ácidos carboxílicos) que son biológicamente activos a organismos (39), por lo que tal actividad es atribuida al aceite de soja. El aceite de coco con el ácido láurico (27,23 %) y mirístico (19,90 %), como compuestos mayoritarios, no presentó repelencia a O. praelonga. Resultados similares obtuvieron Dani et al. (35), pues estos compuestos no fueron repelentes a tres especies de hormigas.

Selectividad al predador Ceraeochrysa caligata

Los aceites vegetales tóxicos para O. praelonga presentaron selectividad para su enemigo natural C. caligata. Con cada CL50 estimada para la cochinilla, la sobrevivencia del predador fue mayor al 80 % (Tabla 2) y no se observó diferencia estadística entre todos los aceites (F = 5,15; gl= 4; P = 0,272). Al ser expuestos a la CL80, la sobrevivencia del predador fue reducida a un mínimo de 69 % (Tabla 2), sin existir diferencias entre todos los tratamientos (F = 7,48; gl= 4; P = 0,113). De igual forma, no se evidenció diferencia en sobrevivencia del predador al compararse los dos tratamientos dentro de un mismo aceite. (Tabla 2)

Aceite vegetalNúmero de vivos (%)gltP
CL50CL80
Algodón87,09 ± 13,80 74,16 ± 10,10 571,190,24
Dendé85,24 ± 5,01 69,05 ± 11,45 521,310,19
Soja desgomado86,67 ± 23,09 74,24 ± 5,17 561,020,31
Coco80,00 ± 26,45 76,30 ± 10,91 570,380,70

Diferencias entre las CL50 y CL80 dentro de cada aceite vegetal fueron analizadas por el test t (p<0,05).

Varias especies de crisopas se conocen como predadores generalistas y contribuyen al control natural de varias plagas en cítricos; O. praelonga es una de estas. El elevado número de predadores vivos (C. caligata), cuando se expone a concentraciones letales de estos aceites vegetales, confirma su selectividad a este enemigo natural. Las larvas de crisopas se caracterizan por ser relativamente tolerantes a pesticidas de origen sintético (40,41,-42) y natural (43). Por otro lado, también se demostró la inocuidad de un aceite mineral y un compuesto derivado de aceite de neen Azadirachta indica (Meliaceae) a C. cubana (44). Así, los aceites vegetales se suman a otros productos naturales que presentan selectividad a enemigos naturales y son promisorios en programas de manejo integrado.

Los resultados de este estudio revelan que los aceites vegetales representan una alternativa para el control de la cochinilla O. praelonga. Se destacan los aceites de algodón, dendé y soja desgomado por su toxicidad, repelencia, selectividad a su enemigo natural y facilidad de acceso en el mercado.

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Los autores de este trabajo declaran no presentar conflicto de intereses.

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