Artículo Reseña
 
Prevalencia de anemia infecciosa equina en Sudamérica, Centroamérica y el Caribe. Revisión sistemática y metanálisis
Prevalence of equine infectious anemia in Central America, the Caribbean and South America. Systematic Review and Meta-analysis
 

iDRichard Sidney Vallejo Romero1Instituto de Posgrado, Universidad Técnica de Manabí (UTM). Avenida Urbina y Calle Che Guevara, Portoviejo, Manabí, Ecuador.*✉:clinica.ervet@gmail.com

iDMarina Dalila Zambrano Aguayo2Departamento de Medicina Veterinaria, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Técnica de Manabí (UTM), Avenida Urbina y Calle Che Guevara, Portoviejo, Manabí, Ecuador.

René Ignacio Delgado Coveña3Facultad de Ciencias Veterinarias. Universidad Técnica de Manabí (UTM). Portoviejo, Ecuador.

iDRonald Rene Vera Mejía2Departamento de Medicina Veterinaria, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Técnica de Manabí (UTM), Avenida Urbina y Calle Che Guevara, Portoviejo, Manabí, Ecuador.

iDOsvaldo Fonseca-Rodríguez4Department of Epidemiology and Global Health, Umeå University, SE-901 87 Umeå, Sweden.

iDMiguel Pérez Ruano5Cátedra "Una Sola Salud", Universidad Agraria de la Habana. Carretera de Tapaste y Autopista Nacional Km 23½, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. P.O. Box 18.

 

1Instituto de Posgrado, Universidad Técnica de Manabí (UTM). Avenida Urbina y Calle Che Guevara, Portoviejo, Manabí, Ecuador.

2Departamento de Medicina Veterinaria, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Técnica de Manabí (UTM), Avenida Urbina y Calle Che Guevara, Portoviejo, Manabí, Ecuador.

3Facultad de Ciencias Veterinarias. Universidad Técnica de Manabí (UTM). Portoviejo, Ecuador.

4Department of Epidemiology and Global Health, Umeå University, SE-901 87 Umeå, Sweden.

5Cátedra "Una Sola Salud", Universidad Agraria de la Habana. Carretera de Tapaste y Autopista Nacional Km 23½, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba. P.O. Box 18.

 

*Autor para la correspondencia: Richard Sidney Vallejo Romero. Email: clinica.ervet@gmail.com

 

RESUMEN

El objetivo del estudio fue determinar, mediante una revisión sistemática y metanálisis, la prevalencia combinada de anemia infecciosa equina (AIE) en équidos domésticos en las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe y, en el periodo 2010-2021. Se seleccionó la información de artículos publicados en las bases de datos electrónicas PubMed/PubMed Central, Science Direct, Scielo, Ebsco y Google Scholar. Se incluyeron en el estudio los artículos y las tesis de posgrado originales, de los cuales estuviera disponible el texto completo, que incluyeran équidos domésticos, que se utilizaran técnicas serológicas recomendadas por la OIE y que proporcionaran el tamaño de la muestra y el número de muestras positivas. Se realizó un metanálisis para estimar de la prevalencia combinada de la enfermedad y un análisis de subgrupos para determinar el efecto de las regiones geográficas (Sudamérica, Centro América y el Caribe), la especie animal (caballos, asnos y mulos) y el periodo de publicación de los artículos (2010-2016 y 2017-2021). El efecto de los grupos sobre la prevalencia combinada se evaluó mediante un análisis de metarregresión. Se incluyeron en el estudio 49 artículos, la prevalencia combinada fue de 11,8 % (IC 95 %: 10,3-13,5). En el análisis de metarregresión multivariado se pudo comprobar que hubo una asociación de la prevalencia combinada de la enfermedad con el periodo de estudio y la especie animal estudiada. Se concluye que existen pocos estudios con respecto al comportamiento de esta enfermedad en las regiones estudiadas y que hubo una asociación de la prevalencia combinada de la enfermedad con el periodo de estudio y la especie estudiada.

Palabras clave: 
metanálisis; metarregresión; enfermedades; équidos; América.
 
ABSTRACT

The aim of this study was to determine, through a systematic review and meta-analysis, the combined prevalence of equine infectious anemia (EIA) in domestic equids in South America, Central America and the Caribbean regions, in the period 2010-2021. Information was selected from articles published in the electronic databases PubMed/PubMed Central, Science Direct, Scielo, Ebsco and Google Scholar. Original articles and postgraduate theses, with full text available, were considered in the study, including domestic equids, using serological techniques recommended by the OIE and providing the sample size and number of positive samples. A meta-analysis to estimate the combined prevalence of the disease and a subgroup analysis were carried out to determine the effect of the geographic regions (South America, Central America and the Caribbean), the animal species (horses, donkeys and mules) and the period of publication of the articles (2010-2016 and 2017-2021). The effect of the groups on the combined prevalence was further assessed by meta-regression analysis. Forty-nine articles were included in the study, from which a combined prevalence of 11.8 % was determined (95 % CI: 10.3-13.5). The multivariate meta-regression analysis showed that there was an association of the combined prevalence of the disease with the study period and the animal species studied. It is concluded that there are few studies regarding the behavior of this disease in the regions studied, besides there was an association of the combined prevalence of the disease with the study period and the species studied.

Key words: 
meta-analysis; meta-regression; diseases; equids; America.
 
 
 
INTRODUCCIÓN

Los équidos domésticos se usan para diversas actividades, entre ellas, como animal de trabajo. Esta especie representa un recurso esencial para sus dueños, sobre todo en los países en desarrollo, donde prima la producción agropecuaria (11. Upjohn M, Pfeiffer D, Verheyen K. Helping working Equidae and their owners in developing countries: Monitoring and evaluation of evidence-based interventions. Vet J. 2014;199(1):210-216.).

En las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe, según datos proporcionados por la FAO, se reporta una población de 21 573 922 caballos, de 6 527019 de asnos y de 5 830163 mulos (22. FAO [Food and Agricultural Organization]. FAOSTAT. 2020. Disponible en: http://www.fao.org/faostat/es/#data/QCL.). De ahí se deriva el potencial de los équidos en el desarrollo socioeconómico de estas regiones y el impacto positivo de mantener el estatus sanitario de libre para las principales enfermedades que los afectan (33. Moscoso M. Enfermedades en equinos publicadas en los reportes epidemiológicos semanales del Servicio Nacional de Sanidad Agraria del Perú durante el periodo 2010-2018. Salud tecnol vet. 2020;2:58-65. doi: https://doi.org/10.20453/stv.v8i2.3874.).

La anemia infecciosa equina (AIE) es una enfermedad que afecta a los équidos (44. Espasandin AG, Cipolini MF, Storani CA, Monzón NM, Martínez DE, Diaz S. Seroprevalencia de anemia infecciosa equina en equinos de una zona endémica del noreste de Argentina. Rev Electrón de Vet. 2017;18(12):1-8.), y es provocada por el virus de la anemia infecciosa equina (VAIE) del género Lentivirus de la familia Retroviridae (55. Álvarez I, Cipolini MF, Wigdorovitz A, Trono K, Barrandeguy ME. The efficacy of ELISA commercial infectious kits for the screening of equine anemia virus infection. Rev Argent Microbiol. 2015:47(1):25-28. doi: 10.1016/j.ram.2014.12.001.).

Esta enfermedad tiene una amplia distribución mundial y se ha reportado que afecta a los équidos en los Estados Unidos de América (EE.UU.), Canadá, América Latina, Europa y Asia (66. Lupulovic D, Savić S, Gaudaire D, Berthet N, Grgić Z, Matović Ket al. Identification and genetic characterization of equine infectious anemia virus in Western Balkans. BMC Vet Res. 2021;17:168. doi: 10.1186/s12917-021-02849-2.).

La AIE es una importante causa de morbilidad y mortalidad a nivel internacional (77. Oliveira FG, Frank Cook R, Naves JHF, Oliveira CHS, Diniz RS, Freitas FJC, et al. Equine infectious anemia prevalence in feral donkeys from Northeast Brazil. Prev Vet Med. 2017;140:30-37. doi:10.1016/j.prevetmed.2017.02.015.) y causa una gran preocupación para la industria equina en todo el mundo (88. Barrandeguy M, Espasandin G, Alvarez I, Vissani A, Cipolini F, Martinez D, et al. Detection of Equine Infectious Anemia virus by insulated isothermal RT-PCR (iiRT-PCR) assay using the POCKITTM Nucleic acid analyzer. J Equine Vet Sci. 2016;39:S7-19. doi: 10.1016/j.jevs.2016.02.016.), debido a que presenta un elevado impacto económico, pues se han reportado pérdidas de 38 millones de dólares en EE.UU., impacto que puede ser mayor en algunos países como Brasil con una mayor industria dependiente de los equinos (99. Jara M, Frias-De-Diegoand A, Machado G. Phylogeography of equine infectious anemia virus. Front Ecol Evol. 2020;8:127. doi: 10.3389/fevo.2020.00127.).

No existen tratamientos ni vacunas comerciales para AIE (1010. Nogueira de Alencar C, Castro Lustosa Cavalcante A, Santos da Fonseca L, Cotrim Cavalcante EC, da Silva Teófilo T, Praseres Chaves D. Non-specific reactions caused by vaccination in agar gel immunodiffusion for diagnosis of equine infectious anemia. Acta Vet Bras. 2020;14:5-9. doi: 10.21708/avb.2020.14.1.8534.), por lo tanto, el diagnóstico y la eliminación de los animales positivos se consideran, en muchos países, medidas obligatorias para reducir su prevalencia.

En los países de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe, las cifras de seroprevalencia que se han reportado en diversos estudios son variables (1111. Tique V, Polo F, Benavides J, Galván C, Maza L, Mattar S. Seroprevalencia de anemia infecciosa equina en los departamentos de Córdoba y Bolívar, Colombia. Rev Fac Cs Vets UCV. 2015;56(2):100-106.), por lo que se requiere de la compilación de los resultados de los diferentes estudios fragmentados por área y tiempo para mostrar con mayor claridad la situación sanitaria de estas regiones dentro de un periodo de tiempo especificado.

El metanálisis es un método utilizado para obtener un promedio ponderado de los resultados de varios estudios y estimar las frecuencias de las enfermedades, como es el caso de la prevalencia (1212. Barendregt JJ, Doi SA, Lee YY, Norman RE, Vos T. Meta-analysis of prevalence. J Epidemiol Community Health. 2013;76(11):1-5. doi: 10.1136/jech-2013-203104.), de ahí a que el objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia combinada de AIE en équidos domésticos en las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe mediante una revisión sistemática y metanálisis, a partir información que brindan artículos publicados en bases de datos electrónicas en el periodo 2010-2021.

MATERIALES Y MÉTODOS
Estrategia de búsqueda de literatura

Para el estudio se utilizó la información que brindan artículos publicados de varias bases de datos electrónicas: PubMed / PubMed Central, Science Direct, Scielo, Ebsco y Google Scholar, en el periodo 2010-2021. La búsqueda de artículos se realizó siguiendo los términos del encabezado de materia médica (MeSH). Los términos de búsqueda clave fueron: “anemia infecciosa equina” O “AIE” Y “Seroprevalencia” O “Prevalencia” O “Seroepidemiología” Y “Equina” Y “Sudamérica” OR “Centro América” OR “Caribe” OR “País en específico”. Se utilizaron estos mismos términos en idioma inglés. Se incluyeron en el estudio, además de los artículos científicos, las tesis de maestrías y doctorados.

Criterios de inclusión y exclusión

Se utilizaron los siguientes criterios de inclusión para confirmar la elegibilidad de los artículos buscados: 1) artículos de investigación revisados por pares y tesis de posgrado originales realizados en Sudamérica, Centroamérica y el Caribe; 2) estudios transversales que informen la seroprevalencia de la AIE; 3) estudios con textos completos; 4) la población de estudio objetivo incluye équidos domésticos (caballos, asnos y mulos) dentro de cualquiera de los sistemas de manejo (intensivo o extensivo); 5) los estudios que se realizaron utilizando las técnicas serológicas recomendadas por la OIE; 6) los estudios que proporcionen el tamaño de la muestra y el número de muestras positivas; 7) estudios publicados entre 2010 y 2021.

Se excluyeron los trabajos que no cumplían con los criterios antes mencionados. Además, las referencias de los artículos seleccionados se verificaron manualmente para encontrar artículos relevantes que no se recuperaron en la búsqueda en las bases de datos.

Selección de estudios y extracción de datos

Los registros identificados de varias bases de datos electrónicas se indexaron utilizando el software BIVET (1313. Romero P. Bivet [en línea]. Mayabeque: UNAH; 04 junio 2019. [Citado: 20 septiembre 2021]. Disponible en:http://infoservet.unah.edu.cu.). Se identificaron, documentaron y eliminaron registros duplicados. Se examinaron de forma independiente el título y los resúmenes con criterios de inclusión predefinidos y se recopilaron de forma independiente los textos completos y se evaluó su elegibilidad para su inclusión final. De manera similar, se elaboró un formato de extracción de datos con base en el primer autor, año de publicación, año de estudio, ubicación geográfica (países), diseño del estudio, método de muestreo, tamaño de muestra, prueba diagnóstica, especie, número de muestras positivas y sus correspondientes casos negativos. La seroprevalencia de la AIE se calculó dividiendo el número de casos positivos por el número total de individuos utilizados para el estudio en una población y periodo determinados y multiplicándolo por 100. El tamaño del efecto del estudio y sus correspondientes intervalos de confianza se calcularon a partir de los datos extraídos. Se utilizó una hoja de datos de Microsoft Excel para codificar y gestionar toda la información extraída de todos los estudios relevantes.

Para informar los resultados del estudio se utilizó la metodología PRISMA (1414. Moher D, Liberati A, Tetzlaff, J, Altman DG. Preferred reporting items for systematic reviews and meta-analyses: the PRISMA statement. PLoS Med. 2009; 6(7):e1000097. doi: 10.1136/bmj.b2535.).

Análisis estadístico

Se realizó un metanálisis para estimar de la prevalencia combinada, el cual se realizó mediante la fórmula proporcionada por Barendregt et al. (1212. Barendregt JJ, Doi SA, Lee YY, Norman RE, Vos T. Meta-analysis of prevalence. J Epidemiol Community Health. 2013;76(11):1-5. doi: 10.1136/jech-2013-203104.). Se empleó un diagrama para presentar las variaciones entre los estudios, los resultados del metanálisis que muestran estimaciones de la prevalencia y sus IC correspondientes de todos los estudios incluidos junto con el tamaño del efecto agrupado. De manera similar, se realizó un análisis de subgrupos para determinar el efecto de las regiones geográficas (Sudamérica y Centro América y el Caribe), la especie animal (Caballos, Asnos y Mulos) y el periodo de publicación de los artículos (2010-2016 y 2017- 2021) sobre de la prevalencia combinada de AIE.

Se calcularon los estadígrafos Q de Cochran y la varianza inversa índice (I2) para determinar la heterogeneidad e inconsistencia (variación verdadera) entre los estudios, respectivamente. De manera similar, se consideraron los valores de I2 de 25, 50 y 75 % como heterogeneidad baja, media y alta, respectivamente (1515. Higgins JPT, Thompson SG. Quantifying heterogeneity in a meta-analysis. Stat Med. 2002;21(11):1539-1558. doi: 10.1002/sim.1186 ). Se evaluó la varianza de las estimaciones del tamaño del efecto en la población del estudio utilizando el valor de tau (τ2). También se construyó el diagrama de gráfico de Galbraith para evaluar las heterogeneidades de las estimaciones del nivel de estudio. Sobre la base del resultado de la evaluación de heterogeneidad, se utilizó el método de efectos aleatorios de Der Simonian y Laird (si el valor p de la prueba Q era <0,05 e I2 era> 50 %) o el método de efectos fijos de Mantel-Haenszel para agrupar las estimaciones (1616. Tufanaru C, Munn Z, Stephenson M, Aromataris E. Fixed or random effects meta-analysis? Common methodological issues in systematic reviews of effectiveness. Int J Evid Based Health. 2015;13(3):196-207. doi:10.1097/XEB.0000000000000065 ). A continuación, se visualizaron los efectos del estudio pequeño y la presencia de sesgo de publicación utilizando diagramas de gráfico de embudo y pruebas de asimetría de Egger y Begg (1717. Borenstein M, Hedges LV, Higgins JPT, Rothstein HR. Introduction to Meta-Analysis. Chichester, U.K.: John Wiley and Sons, Ltd., Chichester, U.K. 2009. pags. 277-291.). Se construyó un gráfico de embudo utilizando el logaritmo del tamaño del efecto y su correspondiente error estándar. Para realizar el metanálisis se utilizó el paquete meta versión 4.18-1 del software R (1818. R Development Core Team. R: A language and environment for statistical computing. In: Computing R Foundation for Statistical Computing, editor. 4.0.2 ed. Vienna, Austria; 2020.).

La heterogeneidad entre los subgrupos se probó, además, mediante un análisis de metarregresión; con esta prueba se comprobó la relación de la prevalencia combinada con la región geográfica, el periodo de estudio y la especie animal. Se realizó un análisis de metarregresión para cada variable incluida en el estudio por separado; las variables con valores de p<0,1 se utilizaron en el análisis de metarregresión multivariada.

Determinación del estatus sanitario oficial de los países de la región

Para conocer el estatus sanitario de los diferentes países de las regiones estudiadas, se consultó la base de datos del sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS) de la Organización Mundial de Sanidad Animal (1919. OIE [Organización Mundial de Sanidad Animal]. Base de datos del Sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS Interface), Ver. 1, World Organization for Animal Health. 2013. https://wahis.oie.int/#/dashboards/country-or-disease-dashboard.).

RESULTADOS

A partir de la búsqueda realizada en las diferentes bases de datos, se identificaron 49 artículos que cumplían con los criterios para ser incluidos en el estudio (Figura 1).

 
Figura 1.  Diagrama de flujo que describe el proceso de selección de los artículos incluidos en el estudio. / Flow chart describing the selection process of the articles included in the study.
 

En la Tabla 1 se muestra la cantidad de estudios y animales investigados, así como la prevalencia estimada por país, región geográfica, año de publicación del artículo, periodo y especie animal. En la misma destaca que solo se reportan estudios, con respecto a esta enfermedad, en nueve países de las regiones estudiadas, cinco de la región de Centroamérica y el Caribe y cuatro de Sudamérica. En el análisis realizado por especie animal se pudo comprobar que, de los 49 artículos disponibles, en 48 se informaron datos sobre la prevalencia de la AIE en caballos, en siete en mulos y en cinco en asnos.

Al realizar el análisis de la situación sanitaria de las regiones estudiadas, a partir de la información que brinda el sistema WAHIS de la Organización Mundial de Sanidad Animal, se pudo comprobar que 19 países reportan la presencia de la enfermedad (1919. OIE [Organización Mundial de Sanidad Animal]. Base de datos del Sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS Interface), Ver. 1, World Organization for Animal Health. 2013. https://wahis.oie.int/#/dashboards/country-or-disease-dashboard.).

 
Tabla 1.  Distribución de los artículos incluidos por región geográfica, especie investigada y periodo de estudio. / Distribution of articles included by geographic region, species researched and study period.
Artículos IncluidosReferenciasInvestigadosPositivos%IC 95 %
Especie
Caballo 48 (5, 8, 11, 20-64) 682667 4356 0,64 0,62-0,66
Asno5 (7, 11, 29, 37, 40) 5879 1,53 0,81-2,89
Mulo7 (11, 25, 29, 32, 37, 38, 63) 969 163 16,82 14,60-19,31
Región geográfica y País
Centro América y el Caribe10 1444356170,430,39-0,46
Costa Rica1 (43) 1810 0,00 0,00-0,02
Cuba3 (44, 45, 46) 142654 220 0,15 0,14-0,18
Guatemala2 (47, 60) 132 21 15,91 10,65-23,10
México3 (48, 56, 59) 882 305 34,58 31,51-37,78
Nicaragua1 (49) 586 71 12,12 9,72-15,01
Sudamérica39 53978839110,720,70-0,75
Argentina5 (5, 8, 20, 21,22) 1195 602 50,38 47,55-53,21
Brasil 29 (7, 23-41, 51, 52, 55, 57, 58, 61, 62, 63, 64) 536990 3198 0,60 0,58-0,62
Colombia4 (11, 42, 53, 54) 1502 107 7.12 5,93-8,54
Venezuela1 (50) 1014 3.96 1,55-9,74
Periodo y Año
2010-201631 12436626312.122,04-2,20
20101 (28) 269 19 7.06 4,77-10,77
20113 (26, 46, 52) 5821 231 3.97 3,50-4,50
20122 (49, 57) 1472 117 7.95 6,67-9,44
20134 (29, 30, 41, 64) 6749 376 5.57 5,05-6,14
20145 (33, 37, 40, 43, 44) 2416 295 12.21 10,96-13,58
20157 (5, 11, 31, 39, 50, 54, 62) 2487 367 14.76 13,42-16,20
2016 10 (8, 20, 21, 22, 23, 27, 51, 53, 61) 105152 1226 1.17 1,10-1,23
2017-202118 55985718970.340,32-0,35
20179 (7, 24, 32, 34, 35, 38, 42, 45, 58) 254148 921 0.36 0,34-0,39
20185 (25, 48, 56, 60, 63) 5832 710 12.17 11,36-13,04
20191 (55) 299564 233 0.08 0,07-0,09
20202 (36, 47) 265 27 10.19 7,10-14,42
20211 (59) 486 12.50 5,86-24,70
Total49 68422345280.660,64-0,68
 

La asimetría en el gráfico en embudo mostró heterogeneidad de estudios, ya que estaban disponibles muy pocos artículos sobre la prevalencia de AIE y los mismos estaban limitados a muy pocos países dentro de la región (Figura 2).

 
Figura 2.  Análisis del sesgo de publicación de los artículos incluidos. / Analysis of the publication bias of the articles included in the study.
 

Al evaluar el sesgo y los efectos de los estudios pequeños, mediante la observación del gráfico de embudo y la prueba de Egger para los efectos de los estudios pequeños, se determinó que existía evidencia de sesgo de publicación en los estudios que informaron la prevalencia de la AIE en las regiones estudiadas.

Se realizó un metanálisis de efectos aleatorios utilizando el tamaño total de la muestra y el número de positivos (tamaño del efecto y error estándar del tamaño del efecto); este indicó que la variabilidad entre estudios fue alta (τ 2 = 0,0067; I2 = 99,6 %, Q-test = 13396,81, gl = 60 y p<0,000). Las estimaciones de la prevalencia de los estudios individuales oscilaron entre 0,0 % y 54,7 % con una prevalencia combinada general de 11,8 % (IC 95 %: 10,3-13,5). Los estudios se ponderaron aproximadamente igual que los estudios individuales que variaron de 0,2 % a 2,1 % debido a la alta heterogeneidad entre los mismos. En la Figura 3 se presenta el diagrama de bosque derivado del metanálisis.