INTRODUCCIÓN
La lima ácida Tahití es el único fruto cítrico cultivado en el trópico que presenta ventajas comparativas en el mercado internacional y se posiciona como uno de los sectores frutícolas con mayor potencial de crecimiento en Colombia. En el año 2007 se exportó U$ 3029902; mientras que, en el año 2017, la exportación aumentó a U$ 12715626 (1).
Un elemento fundamental en el Manejo Integrado de Plagas (MIP) en cítricos es la elección del patrón o portainjerto, el cual, además de inducir tolerancia a plagas a la copa, también puede mejorar la calidad del fruto y su productividad (2). Actualmente, en los cultivos de lima Tahití el patrón más utilizado, a nivel nacional, es limón Volkameriana que, aunque induce buen vigor, productividad, tolerancia a la sequía y a algunas enfermedades (2), es insuficiente para evitar los daños por problemas sanitarios que disminuyen la vida del cultivo, la calidad, rendimiento y los ingresos de los agricultores.
El uso de otros genotipos como portainjertos, especialmente los del género Poncirus y sus híbridos intergenéricos, podría mejorar la situación del cultivo, (2). Sin embargo, la introducción de materiales que buscan generar mayor productividad, se debe evaluar bajo las condiciones específicas de cada región, para evitar la aparición de nuevos problemas fitosanitarios (3).
Aunque es reconocida y cuantificada la importancia de la adecuada selección de patrones en el manejo de algunas enfermedades como la tristeza de los cítricos (2), poco se conoce acerca del efecto de los patrones sobre los artrópodos plaga, donde podrían tener potencial para disminuir la incidencia de problemas entomológicos, como se demostró en áfidos (4) y ácaros (3, 5, 6). Adicionalmente en cítricos, varias enfermedades son trasmitidas por artrópodos (7), por lo que se podría esperar un efecto indirecto del patrón al disminuir la dispersión de enfermedades si propicia un ambiente menos favorable para el artrópodo vector. El objetivo del presente trabajo fue evaluar la incidencia de insectos y ácaros en las plantas de lima ácida Tahití (Citrus latifolia (Yu Tanaka) Tanaka) injertadas en seis portainjertos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Inventario de insectos y ácaros en lima ácida Tahití
Se realizaron muestreos de la artropofauna asociada al cultivo de lima Tahití, en parcelas ubicadas en los centros de investigación (C.I.) Nataima, en los departamentos del Tolima y Caribia en Magdalena, ambos pertenecientes a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria AGROSAVIA y en zona rural del municipio Lebrija, Santander (Tabla 1). Se utilizó un diseño experimental en bloques al azar con cuatro repeticiones y una parcela experimental de seis plantas de cada patrón. Las plantas se multiplicaron en viveros comerciales en el año 2009. El tiempo estimado de edad de los huertos es de ocho años en el momento de las lecturas.
Tabla 1.
Características climáticas de la zona colombiana en estudio para determinar la incidencia de plagas en plantas de lima Tahití injertadas sobre seis patrones. / Climatic characteristics of the sampling area to assess the pests incidence in Tahití lemon plants grafted on six rootstocks.
Teniendo en cuenta experiencias exitosas en algunas regiones productoras de cítricos (2), se decidió evaluar los siguientes materiales como portainjerto de lima Tahití:
CPB 44-75 (Poncirus trifoliata (L.) Raf. x Citrus paradisi Macf.),
Kryder 15-3 (Poncirus trifoliata (L.) Raf.),
Citrange Carrizo Citrus sinensis Osb. × Poncirus trifoliata (L.) Raf.)
Sunki x English (Citrus sunki Hort. ex Tan. × Poncirus trifoliata (L.) Raf.)
Mandarina Cleopatra (Citrus reshni Hort. ex Tanaka) como testigo regional
Limón Volkameriana (Citrus volkameriana Ten. y Pasq) como testigo nacional.
En el municipio Lebrija los muestreos se realizaron en marzo, mayo y agosto de 2017; en Nataima en junio y octubre de 2017 y en Caribia, quincenalmente, desde febrero a septiembre de 2017.
Para cada evaluación se cortaron 10 hojas y cinco brotes vegetativos de un árbol por cada patrón en cada bloque (24 árboles por muestreo), para un total de 240 hojas y 120 brotes. Las hojas y los brotes se guardaron en una nevera de icopor con hielo o gel refrigerante y se llevaron al laboratorio. Las muestras se revisaron al estéreo microscopio marca Zeiss modelo Stemi 508. Se registraron los insectos y ácaros vivos para cada hoja y cada brote y se depositaron en etanol a 70 %; en el análisis se tuvieron en cuenta los grupos presentes en la Tabla 2. Adicionalmente, en Lebrija se cuantificó el número de estados inmaduros y adultos de ácaros /hoja por especie, lo cual complementó los valores de incidencia.
Para evaluar la incidencia de trips (Thysanoptera) durante la etapa de floración, se sacudieron varias veces las inflorescencias en una cartulina blanca de 30 X 20 cm. Se determinó el porcentaje de inflorescencias con presencia de trips. En el caso de encontrar colonias numerosas de moscas blancas, insectos escama o áfidos, se llevaron estas colonias a cámaras de cría para esperar la emergencia de parasitoides, igualmente en el caso de encontrar estados inmaduros de depredadores.
Tabla 2.
Grupos de artrópodos muestreados en cultivos de lima Tahití injertadas sobre seis portainjertos de tres localidades productoras en Colombia. /Arthropods groups sampled on Tahiti lime grafted on six rootstocks in three productive locations in Colombia.
Leb= Lebrija; Car= Centro de Investigación Caribia; Nat= Centro de Investigación Nataima
Los adultos de ácaros y trips se montaron en placa en medio de Hoyer (8). Mientras que, para los adultos de áfidos, escamas y cochinillas y para las ninfas de mosca blanca se utilizó bálsamo de Canadá (9). Para la identificación de especies, se utilizaron literatura taxonómica y herramientas digitales, para ácaros fitófagos (8), ácaros depredadores de la familia Phytoseidae (10), áfidos (11), insectos escamas de la familia Diaspididae (12), Pseudococcidae y Coccidae (13, 14), moscas blancas familia Aleyrodidae (11), trips (11) y para coleópteros de la familia coccinellidae (15).
En algunos muestreos no fue posible tener los brotes necesarios para el análisis, los cuales dependen de las épocas de brotación. En el caso del C.I. Caribia, debido a una alta mortalidad de árboles por problemas sanitarios, no se tuvieron las cuatro repeticiones por portainjerto en algunos muestreos, en especial de volkameriana, caso que se excluyó del análisis y se evaluaron solo cinco genotipos. No obstante, tanto en brotes como en hojas y comparando entre cinco o seis portainjertos, solo se tuvieron en cuenta en los análisis estadísticos los muestreos con las cuatro repeticiones por portainjerto.
Muestreo de frutos afectados por ácaros: En las localidades de Lebrija y C.I. Nataima se cuantificó el daño por ácaros en el momento de la cosecha, se seleccionaron 24 árboles uno de cada patrón por bloque. Se consideró como fruto afectado los que tuvieran la superficie con daño superior a 10 %. según la escala de daño por ácaros desarrollada por García (16). Esta valoración fue hecha por el mismo observador en cada localidad para evitar sesgos por este factor. Con esta información se estimó el porcentaje de frutos afectados por ácaros, por cada árbol, según la siguiente ecuación:
Se estimó el porcentaje de incidencia, tanto en hojas como en brotes para cada grupo de insectos, localidad y fecha de muestreo. Para evaluar las diferencias entre los patrones se realizó la prueba no paramétrica Kruskall Wallis mediante el programa Infostat versión 2008 (17).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Inventario de insectos y ácaros en lima ácida Tahití
En la Tabla 3 se presenta un listado de 26 especies, todas ya han sido informadas para Colombia. De ellas, hay tres con potencial de trasmitir enfermedades en cítricos, el áfido marrón de los cítricos Toxoptera citricidus (Kirkaldy) principal vector del virus de la tristeza (11) está en las tres localidades. El ácaro rojo plano Brevipalpus yothersi (Baker, 1949) vector del virus de la leprosis y D. citri, vector del verdeamiento o Huanglonbing.
Tabla 3.
Insectos y ácaros asociados al cultivo de lima Tahití injertada sobre seis portainjertos en tres localidades productoras en Colombia. / Insects and mites associated with Tahiti lime grafted on six rootstock in three productive locations in Colombia.
En el inventario realizado se identificaron, además, varios enemigos naturales. Dentro de ellos tres especies de coccinélidos de amplia distribución, e informados como controladoras de la chicharrita de los cítricos D. citri Kuwayama (18). Se recolectó el trips depredador Aleurodothrips fasciapennis Franklin, asociado a escamas de la familia Coccidae; el díptero depredador Ocyptamus gastrostactus cf. (Wiedemann) alimentándose de colonias del áfido T. citricidus (Kirkaldy) y los parasitoides Signophora sp. y Lysiphlebus testaceipes Cresson emergieron de colonias de mosca blanca Aleurothrixus flocossus Maskel y áfidos, respectivamente. (Tabla 4)
Tabla 4.
Enemigos naturales en cultivos de lima Tahití injertadas en seis tipos de portainjertos en zonas productivas de Colombia. / Natural enemies in Tahití lime grafted on six rootstocks in productive locations in Colombia.
Localidades: Leb = Zona rural de Lebrija. Nat = Centro de Investigación Nataima
Comparación entre portainjertos
No se encontraron diferencias entre los portainjertos en la incidencia de los grupos de insectos (Figura 1, 2 y 3). Similares resultados han sido registrados por Alves et al. (19), quienes determinaron que las diferencias en la duración del ciclo de vida de la chicharrita de los cítricos D. citri son determinadas más por el tipo de copa que por el portainjerto.
Del mismo modo, algunos autores han evaluado el efecto de los portainjertos y la tolerancia al daño por minador; por ejemplo, Muñoz et al. (4) concluyeron que la incidencia de minador de los cítricos fue determinada principalmente por el periodo de brotación y no por los portainjertos. Asimismo, Jacas et al. (20) encontraron evidencia de algún tipo de tolerancia al evaluar varios portainjertos a minador de los cítricos, pero sin ser significativa y desestimaron su posible inclusión en el manejo integrado de este insecto.
En áfidos, Muñoz et al. (4) encontraron diferencias en la incidencia entre Aphis gossypii y A. spiraecola; A. gossypii fue más selectivo y prefiró el patrón mandarina Cleopatra en el cultivo de clementinas Citrus clementina. En nuestro trabajo no se evaluó cada especie por separado y las diferencias entre especies pueden haber sido enmascaradas al evaluar los áfidos como un grupo. Por otra parte, para moscas blancas e insectos escama de las familias Diaspididae no se han realizado trabajos similares en cítricos.
En cuanto a los ácaros fitófagos se encontró diferencias en C.I. Caribia en dos muestreos (Figura 2), aunque con diferentes tendencias. En el primer muestreo (13 de marzo) el material Sunki X English tiene la menor incidencia de ácaros, mientras que, en el segundo muestreo tiene la mayor (4 de julio).
Estos resultados muestran una posible interacción entre el tipo de portainjerto y la época de muestreo. Diferentes portainjertos podrían mostrar ligeras diferencias en el inicio de la brotación, floración y fructificación, que posteriormente podrían afectar las poblaciones de ácaros fitófagos y depredadores. Esto debido a la preferencia por las hojas jóvenes del ácaro rojo P. citri (21) y, sumado a su alta capacidad reproductiva, podría expresarse en cambios bruscos en su densidad poblacional y diferencias entre los portainjertos.
Fig. 1.
Incidencia de insectos y ácaros en lima ácida Tahití injertada sobre seis patrones en el municipio de Lebrija, Santander. Las líneas verticales representan una desviación estándar. / Incidence of insects and mites in Tahiti acid lime grafted on six rootstocks in Lebrija, Santander. The vertical lines represent a standard deviation
Fig. 2.
Incidencia de insectos y ácaros en lima ácida Tahití injertada en seis patrones en el Centro de Investigación Caribia./ Incidence of insects and mites in Tahiti acid lime grafted on six rootstocks in Caribia research center.
Por otra parte, en Lebrija, al evaluar cada especie de ácaro fitófago por separado, cuando las poblaciones estuvieron más altas en el muestreo de marzo, se encontró que el número de P. citri/ hoja tuvo diferencias entre los portainjertos (p=0,035); esta respuesta no se observó en otras especies de ácaros. La prueba de comparación de medias muestra a Carrizo con menor incidencia de esta especie que Kryder y volkameriana. En las otras especies no se encontraron diferencias significativas: T. mexicanus, B. yothersi, P. oleivora, Lorryia sp. y ácaros depredadores de la familia Phytoseidae.
Similares resultados se registraron por Da Silva et al. (6), quienes evaluaron la incidencia de P. oleivora y T. mexicanus en naranjas dulces sobre diez portainjertos y Da Silva et al. (22), al monitorear la variación estacional de las poblaciones de los ácaros Eutetranychus banski y T. mexicanus en varios genotipos de cítricos. En ambos trabajos se encontró que en las épocas de mayor incidencia de estos ácaros, se detectaban preferencias por ciertos genotipos, diferencias que no eran detectadas cuando las poblaciones eran bajas.
Fig. 3.
Incidencia de insectos en lima ácida Tahití injertada en seis patrones en el Centro de Investigación Nataima./ Incidence of insects in Tahiti acid lime grafted in six rootstocks in Nataima research center.
En cada muestreo donde se presentaron diferencias significativas, los resultados son diferentes y no hay un genotipo superior en cuanto a resistencia o tolerancia a artrópodos plaga. Ciertamente la respuesta de los genotipos depende de la localidad, la época de muestreo y hasta de la especie de ácaro.
Debido a las respuestas específicas de insectos y ácaros a los diferentes patrones y a la dificultad que plantea evaluar dichas respuestas y sus interacciones para cada especie con potencial de llegar a ser plaga, la selección de un único portainjerto tendría consecuencias inciertas desde el punto de vista fitosanitario. Esto ha sido demostrado en España, donde la selección de mandarina Cleopatra, por ser tolerante al virus de la tristeza, ha traído como consecuencia el aumento de brotes de T. urticae, por ser un portainjerto que favorece su reproducción y su tasa de desarrollo (3).
La mejor manera de afrontar esta situación sería establecer huertos citrícolas con varios tipos de portainjertos, lo cual podría disminuir problemas fitosanitarios al aumentar la diversidad genética y amortiguar las deficiencias individuales de cada portainjerto (2). Sin embargo, esto podría no ser viable técnica ni económicamente, si las plantas de lima Tahití provenientes de varios tipos de portainjerto son muy diferentes en cuanto a tamaño de copa, producción y calidad de fruta. Datos no publicados confirman que no hay diferencias significativas en estas variables y es técnicamente compatible sembrar estas variedades simultáneamente en la misma parcela.
Daños de ácaros en frutos
En dos cosechas en el Centro de Investigación Nataima se descartó el 33 % y el 46 % de los frutos para el mercado de exportación por daños de ácaros. No se detectaron diferencias significativas entre patrones. En Lebrija tampoco se encontró diferencia entre los patrones en el daño por ácaros (p=0,61) con un promedio de 26,8 % de los frutos afectados.
Los daños en frutos se evidenciaron principalmente en la época de mayor abundancia de ácaros y mayor sequía. En el caso de Tetraniquidos, como P. citri y T. mexicanus, los daños se observaron en hojas y frutos; en ambos casos son visibles puntos blanquecinos distribuidos de forma irregular que coinciden con los puntos de alimentación de los estadios inmaduros y adultos. En los frutos se encontraron colonias de ácaros cubiertas y protegidas por telarañas (Fig. 4a y 4b); mientras que, para el ácaro rojo plano B. yothersi, forma escoriaciones en el fruto que le dan una apariencia gris plateado, en muchos casos cubre la superficie total del fruto (Fig. 4c y 4d).
Fig. 4.
Daños de ácaros en frutos de lima Tahití. A y B: Daño por ácaros de la familia Tetranychidae. C y D: Daño por ácaros del género Brevipalpus. / Mites damages on Tahiti lime fruits. A y B: Tetranychid mite damages. C y D: Brevipalpus mite damages.
Los daños por ácaros son altos. Se puede estimar unas pérdidas directas por ácaros de 18,8 % del total de la producción, si se considera que los frutos rechazados para exportación están entre 26,8 a 46 %, con un promedio de 33 %, y que este porcentaje va a ser pagado a mitad de precio para el mercado nacional en comparación al mercado de exportación.
El manejo de ácaros realizado por el agricultor, basado en aplicaciones de plaguicidas y entomopatógenos, no es suficiente para evitar un nivel de daño significativo. Las especies de ácaros registradas en lima Tahití son reguladas por un grupo diverso de enemigos naturales que pueden ser sensibles a estas aplicaciones (8); en los cultivos de lima Tahití se encontraron al menos tres especies de ácaros depredadores, coccinélidos y trips del género Scolothrips que son depredadores de ácaros, principalmente tetraniquidos (23). Además del uso racional de plaguicidas, se recomienda la implementación de prácticas de manejo de coberturas vegetales para el mantenimiento del control natural que ha llevado a experiencias exitosas en cítricos y otros cultivos (24; 25).