Los especímenes de los ácaros recolectados de hojas y frutos sintomáticos, en diferentes variedades de cítricos, se montaron de forma semipermanente en láminas portaobjeto con medio Hoyer. La identificación de la especie se realizó en el laboratorio de entomología del C.I. Turipaná de AGROSAVIA, mediante la clave taxonómica de Vacante (11. Vacante V. Citrus mites: Identification, bionomy and control. Citrus Mites: Identification, Bionomy and Control. 2009. 352 p. [ISBN: 978-1-84-593498-9]) y la descripción de los principales caracteres taxonómicos para la identificación de género y especie (1414. Navia D, Marsaro AL. First report of the citrus hindu mite, Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Prostigmata: Tetranychidae), in Brazil. Neotrop Entomol. 2010;39(1):140-3.).

Para determinar la distribución temporal de S. hindustanicus, se realizaron muestreos quincenales, en los que se recolectaron cuatro hojas maduras por cada combinación variedad/portainjerto. Las hojas se trasladaron al laboratorio de entomología del C.I. Caribia de AGROSAVIA, para realizar la observación a la población y el número de individuos por estado de desarrollo de S. hindustanicus con un estereomicroscopio SZ61, Olympus®, con aumento de 30X. El grado de infestación, o número de individuos por hoja, se analizó de acuerdo con la escala de grados (Tabla 1) propuesta por Guanilo (1515. Guanilo Alvarado A. Controladores biológicos de "la arañita roja de los cítricos" Panonychus citri McGregor, 1916 con énfasis en Amblyseius chungas Denmark y Muma, 1989 (Acari: Tetranychidae, Phytoseiidae) en la costa central del Perú. [Tesis de pregrado]. Universidad Nacional Mayor de San Marcos; 2006.).

Para los análisis se establecieron tres grupos; el primer grupo correspondió a las variedades de naranjos dulces, el segundo a las especies de mandarinos y sus híbridos, y el tercero incluyó a las especies de limones, limas ácidas y sus híbridos. El cumplimiento de los supuestos de normalidad de los datos se verificó mediante la prueba Shapiro-Wilk, p<0,05 y la homocedasticidad se evaluó mediante la prueba de Levene modificada por Brown-Forsythe. Por incumplimiento de los supuestos, se empleó la prueba de varianza de Kruskal-Wallis con una probabilidad de 5 % (α = 0,05). Como factores o fuentes de variación, se usaron los grupos establecidos, las combinaciones de grupos por portainjertos, las especies dentro de los grupos y las combinaciones de especies por portainjertos, año y muestreo. La comparación entre grupos se realizó mediante la prueba Fischer (LSD) con una probabilidad del 5 % (α = 0,05).

La determinación del porcentaje de infestación (I %) de cada réplica, se realizó según la fórmula de Townsend y Heuberger (1616. Townsend GR, Heuberger JW. Methods for estimating losses caused by diseases in fungicides experiments. Plant Dis Report. 1943;27:340-343.), donde: a es el número de hojas con el mismo grado de la escala, b el grado de la escala, N el número total de hojas evaluadas, y K es el valor máximo de la escala (Ecuación 1$I\%=\left(\frac{\sum a*b}{NK}\right)100$).

Por medio de una estación meteorológica automática, localizada cerca de 500 m del huerto, se realizó seguimiento a las variables meteorológicas: temperatura (°C) máxima, mínima y media, humedad relativa máxima, mínima y media, velocidad del viento (m s^-1) máxima y media, evapotranspiración (mm), precipitación (mm), radiación solar (W m^-2) y energía solar o insolación (Ly, Langley). Los datos de las variables meteorológicas se calcularon con un rezago de 15 días, respecto a la fecha del muestreo. A partir de los porcentajes de infestación y las variables meteorológicas, se realizó un análisis de correlación, utilizando el coeficiente de correlación de Spearman (ρ).

De manera complementaria, se realizó un análisis de componentes principales (ACP) con las variables meteorológicas originales y los porcentajes de infestación. A partir de los dos primeros componentes principales (CP), se realizó una representación Biplot y se usó, como variable discriminante, el mes de muestreo para observar la posible agrupación. Para los análisis estadísticos se empleó el software R versión 2020 (1717. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. 2020.).

Se confirmó que la especie presente en las muestras de cítricos recolectadas corresponde a S. hindustanicus, ácaro con estatus sanitario de plaga cuarentenaria con distribución restringida y sujeta a vigilancia oficial en Colombia (1818. Instituto Colombiano Agropecuario. Actualización del estatus del ácaro hindú Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Prostigmata: Tetranychidae) en Colombia [Internet]. Notificaciones. 2013. Disponible en linea en: https://www.ica.gov.co/areas/agricola/servicios/epidemiologia-agricola/saf/notificacion-oficial/detalle-notificacion-oficial/actualizacion-del-estatus-del-acaro-hindu-schizote.aspx. Ultimo acceso 12 de dicieembre de 2020). Bajo el estereoscopio, S. hindustanicus mostró una apariencia amarillenta, traslúcida, con puntos internos negros y rojos en el idiosoma (Fig. 1). El macho se caracterizó por tener las patas más largas que la hembra y la parte final del idiosoma alargada, tendiendo a ser puntuda, mientras que en la hembra la terminación es ovalada (Fig. 2).

S. hindustanicus se observó en campo durante todo el periodo evaluado, provocó síntomas en hojas y frutos que se caracterizaron por la presencia de manchas blanquecinas circulares (1 a 3 mm de diámetro); estas se observaron distribuidas homogéneamente en las copas de los arboles (Fig. 3). Las colonias se observaron bajo una telaraña (1414. Navia D, Marsaro AL. First report of the citrus hindu mite, Schizotetranychus hindustanicus (Hirst) (Prostigmata: Tetranychidae), in Brazil. Neotrop Entomol. 2010;39(1):140-3.), tanto en el haz como en el envés del tejido foliar, con mayor presencia en la superficie de la cara superior o adaxial del limbo de la hoja.

El porcentaje de infestación entre grupos mostró diferencias significativas (H = 10,62, gl = 2, p<0,004). Las variedades de naranjos presentaron los mayores valores de infestación. Los limoneros presentaron valores de infestación intermedios, sin mostrar diferencias estadísticas significativas, respecto a los naranjos y mandarinos (Tabla 2).

Al considerar el portainjerto, como una fuente de variación, se determinó que en los naranjos la infestación por S. hindustanicus no mostró una diferencia estadística significativa determinada por el portainjerto, mientras que, en limoneros y mandarinos, el porcentaje de infestación fue mayor en el portainjerto 'Sunki x English'. Las variedades de mandarinos injertadas sobre 'Citrumelo CPB 4475' difirieron significativamente (H = 51,33, gl = 5, p<0,001) de los otros grupos con el menor valor de infestación (Tabla 3).

Respecto a la variedad, en los valores de infestación por S. hindustanicus en naranjos no se identificaron diferencias significativas (H = 14,57, gl = 8, p=0,068); sin embargo, para limoneros, la variedad 'Eureka' difirió significativamente (H = 57,18, gl = 2, p<0,001) de 'Perrine' y C. aurantifolia, esta última con el menor valor de infestación. Entre mandarinos también se hallaron diferencias significativas (H = 21,13, gl = 3, p<0,001); se identificaron las variedades 'Owari' y 'Fairchild' como las de menor preferencia para S. hindustanicus y 'Arrayana' como la de mayor infestación (Tabla 4).

Independientemente del grupo de cítricos (limoneros, mandarinos o naranjos), en 2018 se observó una mayor infestación, respecto al 2017 (H = 188,44, gl = 1, p<0,001). En limoneros, en el año 2017 no se apreciaron diferencias significativas en el porcentaje de infestación entre los muestreos (H = 28,16, gl = 22, p=0,17); no obstante, los mayores porcentajes de infestación se observaron a principios y finales de mayo e inicio de junio con 8,10 %. En 2018 se observaron diferencias significativas entre los muestreos (H = 62,29, gl = 24, p<0,0011), con los mayores porcentajes de infestación a principios de enero (11,34 %), mediados y finales de abril (8,33 a 8,10 %), finales de noviembre (8,33 %) e inicios de diciembre (9,49 %) (Fig. 4).

Para los dos años evaluados, en naranjas se observó variación en los porcentajes de infestación, con diferencias significativas entre los muestreos. En 2017, la mayor infestación fue a principios de agosto con valores de 6,84 %, así como, otros picos menores en junio y finales de septiembre, inicios y mediados de octubre con valores entre 4,37 a 4,80 % (H = 65,61, gl = 22, p<0,001). En 2018 se observaron tres picos correspondientes a los mayores valores de infestación, a inicios de enero con 9,72 %, a principios y mediados de abril con valores de 14,27 y 10,26 %, y desde mediados de noviembre a principios de diciembre con valores promedios de 12,11 a 15,43 % (H = 347,23, gl = 24, p<0,001) (Fig. 4).

En mandarinos, se observaron diferencias significativas en el porcentaje de infestación entre los muestreos de 2017 (H = 50,40, gl = 22, p<0,001) y 2018 (H = 172,53, gl = 24, p<0,001), con los mayores porcentajes de infestación a comienzos de abril (3,30 %), a finales de abril (8,85 %) y de mediados de noviembre a inicios de diciembre, con valores máximos de infestación en noviembre de 13,72 % durante 2018 (Fig. 4).

El patrón de distribución de las infestaciones por el ácaro hindú muestra relación con el patrón de distribución de la precipitación y de la velocidad del viento. Los meses donde se presentaron las mayores precipitaciones y la menor velocidad máxima del viento corresponden con los periodos donde se encontraron las menores poblaciones del ácaro. En noviembre de 2017 se observaron las mayores precipitaciones y la menor velocidad máxima del viento, correspondiendo con valores de infestación cercanos a cero; además, ese año se caracterizó por presentar un promedio de lluvia mayor que en 2018 (p=0,0001), lo que influyó en que los niveles de infestación del ácaro fueran menores (Fig. 4).

De acuerdo con el análisis de componentes principales, con el primer (CP1) y el segundo (CP2) componentes se explicó el 58,6 % de la variabilidad de los datos. Para las variables temperatura y velocidad del viento, máxima y media, así como para la humedad relativa, máxima, media y mínima, se observó una asociación positiva con la infestación de ácaro hindú; esto quiere decir que altos valores de estas variables favorecen la infestación del ácaro. Por lo contrario, la precipitación exhibe una asociación negativa con respecto a la infestación, lo que sugiere que la presencia de ácaro hindú se favorece en épocas de bajas precipitaciones y se diezma durante los periodos lluviosos. Los meses entre noviembre y mayo son los de mayor infestación, lo que coincide con mayor velocidad del viento y humedad relativa, mientras que los meses entre junio y octubre son los de menor infestación y se caracterizan por ser los meses más frescos y lluviosos (Fig. 5 y Tabla 5).

Sin embargo, mediante el coeficiente de correlación de Spearman, se halló correlación positiva y significativa (0,16 ≤ ρ ≤ 0,22, p<0,001) entre la infestación de ácaros y las variables velocidad media y máxima del viento. Las variables radiación e insolación tuvieron una correlación negativa y significativa (-0,11 ≤ ρ, p<0,05), respecto a la infestación por S. hindustanicus. Al analizarse los grupos de especies, solo aumenta para unas pocas variables el valor de la correlación, como se observa en el efecto de la variable velocidad del viento sobre la infestación del ácaro en las especies de las mandarinas (0,28 ≤ ρ ≤ 0,36, p<0,001).

Para Ferragut et al. (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.), la información sobre la preferencia de hospedantes de S. hindustanicus en Suramérica es escasa y los estudios biológicos que se conocen se realizaron bajo condiciones de laboratorio y no revelan diferencias en el desarrollo del ácaro entre especies de cítricos. En este estudio, se encontró que todas las variedades evaluadas fueron susceptibles a S. hindustanicus y se presentaron diferencias en los porcentajes de infestación para los grupos de especies evaluados, con la observación de una mayor preferencia del ácaro por los naranjos y los limoneros, respecto a los mandarinos.

De acuerdo con el análisis por los portainjertos, las mayores infestaciones por S. hindustanicus ocurrieron sobre el portainjerto 'Sunki x English', con más infestación de limoneros; mientras que, sobre el portainjerto 'Citrumelo CPB 4475', fueron los naranjos. Estos resultados muestran una posible interacción entre los factores portainjerto y la variedad, lo que sugiere que, tanto el portainjerto 'Sunki x English' como 'Citrumelo CPB 4475', influyen en el comportamiento del ácaro S. hindustanicus sobre las especies de cítricos (Tabla 3). Los resultados de este estudio sugieren que, además del portainjerto, las infestaciones por el ácaro hindú están influenciadas por las variedades, como lo confirman diferentes estudios para otros ácaros.

Sarada et al. (1919. Sarada G, Nagalakshmi T, Gopal K, Yuvaraj KM. Citrus rust mite (Phyllocoptruta oleivora Ashmead): A Review. J Entomol Zool Stud. 2018;6(6):151-158. ) reportaron que la severidad de infestación por Phyllocoptruta oleivora (Ashmead, 1879) (Acari: Eriophyidae) varió para especies y variedades de cítricos cultivados en Florida, donde se observó una mayor severidad en limón, seguido de lima, citrón, pomelo, naranja dulce y mandarina. Silva et al. (1313. da Silva RR, Teodoro AV, Vasconcelos JF, Martins CR, Soares Filho WDS, de Carvalho HWL, et al. Citrus rootstocks influence the population densities of pest mites | Porta-enxertos cítricos influenciam a densidade populacional de ácaros fitófagos. Ciência Rural. 2016;46(1):1-6.) encontraron que el portainjerto tiene influencia sobre la densidad poblacional de los ácaros P. oleivora y Tetranychus mexicanus (McGregor, 1950) (Acari: Tetranychidae) en cultivos comerciales de naranja; algunos de los portainjertos presentaron poblaciones de ácaros estadísticamente más bajas que otros. Sin embargo, la relación entre el portainjerto y las poblaciones de ácaros plaga no fue siempre evidente. De Carvalho et al. (1212. de Carvalho HWL, Martins CR, Teodoro AV, Filho W dos SS, Passos OS. Agronomical performance of “Piemonte” mandarin grafted on several rootstocks in the Brazilian Coastal Tablelands. Pesqui Agropecuária Bras. 2016;51(11):1830-8.) no encontraron diferencias en las poblaciones de P. oleivora, T. mexicanus y Eutetranychus banksi (McGregor, 1914) (Acari: Tetranychidae) en mandarino 'Piemonte' establecida sobre 11 diferentes portainjertos.

Hanna et al. (2020. Hanna MA, Zaher MA, Ibrahim SM. Some probable causes of host preference in six species of phytophagous mites. Zeitschrift für Angew Entomol. 2009;93(1-5):329-33; doi.org/10.1111/j.1439-0418.1982.tb03603.x.) indicaron que entre las causas probables para la preferencia del hospedero por los ácaros fitófagos se encuentran el grosor cuticular y el contenido de nutrientes en hojas. Además, relacionaron que el desarrollo y la fecundidad de cuatro especies de la familia Tetranychidae se estimulan con el contenido de nitrógeno de las hojas y se favorecen en plantas con cutícula delgada.

El porcentaje de infestación por S. hindustanicus varió entre los limoneros, naranjos y mandarinos durante los años evaluados. Se observó que, en diferentes épocas del año, un grupo podía ser más afectado que otro. En septiembre y octubre de 2017, y en junio de 2018, se observó que los limoneros y naranjos fueron los más afectados. En julio y agosto de 2018, el grupo que mostró la mayor infestación fueron los limoneros; mientras que, en noviembre de 2018, los naranjos y mandarinos fueron los más afectados. Este comportamiento del ácaro hindú sobre las especies de cítricos sugiere que, aunque los porcentajes de infestación sean cercanos entre los grupos evaluados, como se observó para limoneros y naranjos, los picos de infestación se presentan en diferentes épocas del año.

Resultados semejantes informaron De Melo et al. (2121. de Melo JJ, Silva ME, de Castro TM. Ácaro-hindustânico-dos-citros (Schizotetranychus hindustanicus) em pomares de citros em Rorainópolis, Roraima. Rev Norte Científico. 2021;15(1):89-108.) para las condiciones de Roraima, Brasil, donde el total de especímenes de ácaro hindú en naranjos y limonero fue muy próximo; sin embargo, la constancia de cómo ocurría fue diferente entre las especies, ya que durante el pico poblacional el tamaño de la población se observó dos veces superior en limón respecto a las naranjas. También, se destaca una ocurrencia creciente de la población del ácaro a partir del mes de septiembre en naranjos y en noviembre en limón, coincidiendo en los naranjos con el desarrollo de los frutos, lo que sugiere que esta variación en el comportamiento del ácaro puede estar relacionada con la fenología del cultivo.

Para el caso en estudio, es importante mencionar que el experimento se realizó en un huerto en etapa de desarrollo vegetativo, donde solo los limoneros entraron a la fase productiva en los meses finales del estudio; esto no permitió correlacionar el comportamiento del ácaro con todas las fases fenológicas de las especies de cítricos evaluadas; sin embargo, permite suponer que las diferencias observadas entre los porcentajes de infestación en épocas determinadas del año están relacionadas, de alguna manera, con la etapa fenológica.

En cítricos, el principal factor de inducción de la floración es el estrés hídrico seguido de un periodo de lluvia, el cual determina el momento y la intensidad, así como la duración y distribución de la floración (2222. Orduz-Rodríguez JO, Monroy HJ, Fischer G. Comportamiento fenológico de la mandarina ‘Arrayana’ en el piedemonte del Meta, Colombia. Agron Colomb. 2010;28(1):63-70.), en dependencia de la variedad. Para el caso de la Zona Bananera (Magdalena), región del estudio, la floración en limones inicia entre los meses de marzo y abril, con la aparición de la primera brotación, que constituye la principal floración del año, mientras que las últimas flores abiertas y el final de la antesis se registran a finales de mayo, para iniciar el proceso de formación de fruto durante aproximadamente 11 a 13 semanas, tiempo en el cual pasa por tres fases.

De acuerdo con los resultados del estudio, en los meses julio y agosto de 2018, los limoneros fueron los más afectados por el ácaro hindú, lo que coincidió con la fase III de desarrollo de los frutos y cosecha, según Agustí (22. Agustín M. Anatomía de los cítricos. 3a ed. Mundi-Prensa, editor. Citricultura. Madrid; 2003. 65-83 p. [ISBN: 978-8-48-476627-8]), periodo que comprende todos los cambios relacionados con la maduración y una reducción en la tasa de crecimiento del fruto. Se puede inferir que la fase de desarrollo de fruto favorece la infestación por el ácaro hindú, posiblemente por mayor disponibilidad de recurso alimenticio, hojas y frutos.

El desarrollo de los frutos y la cosecha es un comportamiento fisiológico permanente en limones, en los casos donde hay disponibilidad de agua para riego, lo que posibilita que haya disponibilidad de frutas durante todo el año; mientras que, en mandarinas y naranjas, solo se presenta una cosecha principal a finales del segundo semestre del año y, eventualmente, una mitaca o cosecha de menor producción en junio. Es importante que se siga con la evaluación de este comportamiento, ya que es en esta fase cuando el daño económico puede ser mayor debido a la afectación de los frutos y, por consiguiente, la fruta podría llegar a ser inviable para la comercialización, fundamentalmente en mercados de fruta fresca (66. Ferragut F, Navia D, Ochoa R. New mite invasions in citrus in the early years of the 21st century. Exp Appl Acarol. 2013;59:145-164.,2323. Amaro G, de Medeiros C, da Silva RS. Distribuição geográfica atual e potencial do Ácaro-hindustânicodos-dos-citros (Schizotetranychus hindustanicus Hirst) no Brasil. Vol. 90, Comunicado tecnico. Roraima: Edvan Alves Chagas; 2020. p. 1-11.,2424. Figueirêdo FL, Fidelis EG, Pereira RS, Santos JC, Negrini M, Oliveira DC, et al. Geographical distribution of Schizotetranychus hindustanicus and associated mites in Roraima, Brazil. Neotrop Entomol. 2019;48(5):866-872.). Este resultado también sería clave para el diseño de una estrategia de manejo del ácaro fitófago S. hindustanicus, que enfoque las acciones en el periodo prebrotacional para disminuir las poblaciones y evitar los daños en los frutos.

Los factores ambientales influyen en los niveles poblacionales y en las fluctuaciones de los ácaros. El patrón de distribución de las infestaciones por el ácaro hindú en las especies de cítricos del estudio mostró una relación con el patrón de distribución de la precipitación y la distribución de la velocidad del viento durante los años evaluados. El análisis de correlación evidenció una asociación positiva y significativa entre la velocidad media y máxima del viento, y una relación negativa entre la precipitación y el porcentaje de infestación de S. hindustanicus.

Los resultados coinciden, además, con lo reportado por Nienstaedt & Marcano (33. Nienstaedt B, Marcano R. Fluctuación poblacional y distribución vertical del ácaro Schizotetranychus hindustanicus (Hirst, 1924), sobre especies de Citrus. Entomotropica. 2009;24(2):57-63.), en cuanto a la estrecha relación entre los patrones de precipitación y distribución poblacional del ácaro S. hindustanicus, aunque estos autores no determinaron si ambos factores estaban correlacionados. Hernández et al. (2525. Hernández-Zaragoza RD, Flores-Canales RJ, Isiordia-Aquino N, Robles-Bermúdez A, López MG, Sotelo-Montoya AM. Temperatura y humedad relativa en poblaciones de ácaros fitófagos asociados al cultivo del limón (Citrus limon Burm) en Xalisco, Nayarit. Entomol Mex. 2017;4(1):8-14.) relatan que la fluctuación poblacional de las especies de ácaros Eutetranychus banksi y Brevipalpus spp., en limón, presentó una correlación positiva con la temperatura y negativa con la humedad relativa.

Feres et al. (2626. Feres RJF, Bellini MR, Rossa-Feres D de C. Ocorrência e diversidade de ácaros (Acari, Arachnida) associados a Tabebuia roseo-alba (Ridl.) Sand (Bignoniaceae), no município de São José do Rio Preto, São Paulo, Brasil. Rev Bras Zool. 2003;20(3):373-378. ) señalan que los factores abióticos como la lluvia, temperatura y humedad influyen directamente en la ocurrencia de los ácaros. La lluvia puede causar un efecto mecánico, principalmente, en aquellas especies que colonizan el haz de las hojas, como es el caso del ácaro hindú. En diferentes trabajos sobre dinámica poblacional de estos artrópodos en cultivos de cítricos, a pesar de que se evidencia la influencia de la variable precipitación en la densidad poblacional de los ácaros plaga en campo, no se ha encontrado una correlación estadísticamente significativa en los datos, o esta ha sido muy baja (1313. da Silva RR, Teodoro AV, Vasconcelos JF, Martins CR, Soares Filho WDS, de Carvalho HWL, et al. Citrus rootstocks influence the population densities of pest mites | Porta-enxertos cítricos influenciam a densidade populacional de ácaros fitófagos. Ciência Rural. 2016;46(1):1-6.,2525. Hernández-Zaragoza RD, Flores-Canales RJ, Isiordia-Aquino N, Robles-Bermúdez A, López MG, Sotelo-Montoya AM. Temperatura y humedad relativa en poblaciones de ácaros fitófagos asociados al cultivo del limón (Citrus limon Burm) en Xalisco, Nayarit. Entomol Mex. 2017;4(1):8-14.,2727. Landeros J, Balderas J, Badii MH, Sánchez VM, Guerrero E, Flores AE. Distribución espacial y fluctuación poblacional de Phyllocoptruta oleivora (Ashmead)(Acari: Eriophyidae) en cítricos de Güemez, Tamaulipas. Acta Zool Mex. 2003;89:129-138. ). De manera contrastante, otros autores reportan que las poblaciones de ácaros fitófagos pueden ser afectadas, no solo por las precipitaciones acumuladas, sino también por la intensidad de las lluvias, las cuales tienen un efecto regulador, por lo tanto, cuanto mayor sea la intensidad de la lluvia, menor es el número de ácaros encontrados (2828. De Carvalho Mineiro JL, Sato ME, Raga A, Arthur V. Population dynamics of phytophagous and predaceous mites on coffee in Brazil, with emphasis on Brevipalpus phoenicis (Acari: Tenuipalpidae). Exp Appl Acarol. 2008;44(4):277-291. ).

Barni et al. (2929. Barni PE, Manzi AO, Condé TM, Barbosa RI, Fearnside PM. Spatial distribution of forest biomass in Brazil’s state of Roraima, northern Amazonia. For Ecol Manage. 2016;377:170-181.) evidenciaron que las estaciones lluviosas con duración de siete a 11 meses y una precipitación promedio anual entre 2000 a 2300 mm influyen en la baja densidad de las poblaciones y en la distribución de S. hindustanicus. La fluctuación de las poblaciones de E. banksi se afectó por precipitaciones entre 204 a 337 mm, las cuales influyeron en la ausencia total del ácaro (2727. Landeros J, Balderas J, Badii MH, Sánchez VM, Guerrero E, Flores AE. Distribución espacial y fluctuación poblacional de Phyllocoptruta oleivora (Ashmead)(Acari: Eriophyidae) en cítricos de Güemez, Tamaulipas. Acta Zool Mex. 2003;89:129-138. ).

En el presente estudio, la precipitación no fue una de las variables que mayor influencia tuvo sobre la infestación del ácaro, aunque exhibió una asociación negativa con respecto a la infestación. Las variables con mayor influencia fueron las altas velocidades del viento, la cual se relaciona con una mayor dispersión de la plaga en campo, la temperatura media y máxima, y las altas humedades relativas, que pueden inducir condiciones favorables para la conservación y reproducción de la plaga; efectos que, en conjunto, causaron una mayor infestación en los meses señalados.

S. hindustanicus no mostró una correlación significativa con la temperatura y humedad relativa (temperatura media, máxima y mínima). Estos resultados coinciden con lo relatado por Nienstaedt & Marcano (33. Nienstaedt B, Marcano R. Fluctuación poblacional y distribución vertical del ácaro Schizotetranychus hindustanicus (Hirst, 1924), sobre especies de Citrus. Entomotropica. 2009;24(2):57-63.), quienes no evidencian una relación entre la variabilidad poblacional de la especie y las variables temperatura y humedad relativa. Aunque no se encontró una correlación significativa, la temperatura es uno de los factores abióticos más importantes en el desarrollo, reproducción y dinámica poblacional de los ácaros.

Saeidi & Nemati (3030. Saeidi Z, Nemati A. Relationship between temperature and developmental rate of Schizotetranychus smirnovi (Acari: Tetranychidae) on almond. Int J Acarol. 2017;43(2):142-146. ) determinaron la influencia de la temperatura sobre el desarrollo de Schizotetranychus smirnovi Wainstein, 1954, en condiciones de laboratorio, la cual mostró un desarrollo óptimo y una disminución en el tiempo de desarrollo entre 27,5 - 30°C; mientras que, a temperaturas superiores a los 30°C y cercana a los 36°C, aumentó el tiempo de desarrollo y la tasa de mortalidad de la especie, respectivamente. La infestación del ácaro también fue influenciada por la velocidad del viento, variable que presentó correlaciones positivas y significativas con la velocidad máxima, lo que probablemente favoreció la dispersión del ácaro en el lote. Figueirêdo et al. (2424. Figueirêdo FL, Fidelis EG, Pereira RS, Santos JC, Negrini M, Oliveira DC, et al. Geographical distribution of Schizotetranychus hindustanicus and associated mites in Roraima, Brazil. Neotrop Entomol. 2019;48(5):866-872.) afirmaron que, debido al viento, puede ocurrir dispersión a corta distancia; asimismo, Sridhar et al. (3131. Sridhar V, Jayashankar M, Vinesh LS. Population dynamics of Zoophytophagous mirid bug, Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Heteroptera: Miridae) and its prey, Bemisia tabaci Genn. (Homoptera: Aleyrodidae) on tomato (Solanum lycopersicum Mill). Pest Manag Hortic Ecosyst. 2012;18(1):35-38. ) señalaron la importancia del viento como un factor que ayuda en la dispersión activa y pasiva de artrópodos, la cual se puede favorecer por las altas velocidades del viento.

En este estudio, para la etapa de establecimiento (desarrollo vegetativo) de los cultivos de cítricos, se determinó que la infestación por S. hindustanicus estuvo relacionada con los grupos de cítricos establecidos y el portainjerto utilizado, con los mayores porcentajes de infestación en las variedades injertadas sobre el portainjerto 'Sunki x English', mientras que las variedades más afectadas por S. hindustanicus fueron los naranjos injertados sobre el portainjerto 'Citrumelo CPB 4475' y los limoneros cultivados sobre el patrón 'Sunki x English'. S. hindustanicus evidenció una mayor preferencia por C. limon var. 'Eureka', C. reticulata var. 'Arrayana' y C. sinensis var. 'Hamlin' para las especies de limas ácidas o limones, mandarinos y naranjos, respectivamente. El patrón de distribución de las infestaciones por el ácaro hindú en las especies de cítricos del estudio mostró una relación, tanto con el patrón de distribución de la velocidad del viento como con el patrón de distribución de la precipitación, durante los años evaluados.