El pimiento Capsicum annuum L. es una planta de la familia Solanaceae que se cultiva en la mayoría de los países del mundo donde las condiciones ambientales son favorables para su desarrollo (11. Depestre TM. Guía técnica para la producción del cultivo del pimiento. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales. ACTAF. Cuarta Edición. 2010. ISBN:978-959-7210-09-2), por el aporte en vitaminas y minerales, entre otros componentes nutricionales. Debido a la demanda en los últimos años en el consumo de vegetales frescos, entre ellos el pimiento, se establece la agricultura urbana y suburbana. Esta tiene el propósito de aumentar la producción, disponibilidad y calidad de estos vegetales (22. Angulo MJ. La seguridad alimentaria, la agricultura industrializada y un cambio climático mundial: Perspectivas en Estados Unidos y Cuba. Fla J Int Law. 2017; 29(1):2-27).
En Cuba este cultivo está establecido en todas las provincias del país a campo abierto y en casas de cultivo (11. Depestre TM. Guía técnica para la producción del cultivo del pimiento. Asociación Cubana de Técnicos Agrícolas y Forestales. ACTAF. Cuarta Edición. 2010. ISBN:978-959-7210-09-2), por su contribución a la seguridad alimentaria, el papel que desempeña en la dieta diaria familiar (33. Martínez MA., Ceballos M, Suris M, Duarte L., Baños HL. Áfidos y sus parasitoides en sistemas urbanos de producción de hortalizas en Cuba. Rev. Colombiana Entomol. 2013; 39 (1): 13-17.) y en la economía, al destinarse parte de sus producciones para la exportación. El pimiento se ve afectado por un importante grupo de artrópodos causantes de plagas (44. Casanova, AS, Hernández JC (editores). Manual para la producción protegida de hortalizas en Cuba. Editorial Liliana. Tercera edición corregida y ampliada: 2019; ISBN: 978-959-7111-71-9), informados en varias regiones del mundo, aunque no siempre coinciden todas las especies, ni todas constituyen plagas donde se cultiva esta solanácea. Este comportamiento se debe a variaciones en la distribución espacial de las especies, la cual está estrechamente influenciada por las condiciones ambientales y las variedades de pimiento, entre otras causas (55. Guillén MO, Trabuco MB, Bozzano G, Gómez B, Montiel CG. Manual Técnico: Tomate-Papa-Cebolla-Pimiento. San Lorenzo, Py: Instituto Paraguayo de Tecnología Agraria (IPTA), 2019; 114 p: ISBN 978-99967-951-3-8, 66. Adlercreutz E, Huarte RD, López CA, Manzo E, Szczesny A, Viglianchino L. Producción hortícola bajo cubierta. 1a ed. Ciudad Autónoma de Buenos Aires: Ediciones INTA, 2014. ISBN 978-987-521-458-3).
La riqueza de especies es una de las principales variables descriptivas de la biodiversidad y su conocimiento constituye un elemento básico para su conservación (77. Colwell RK, Coddington JA. Estimating, terrestrial biodiversity through extrapolation. Phil Trans Royal Soc. London Series B. 1994; 345:101-118.). De ahí, la necesidad de intensificar los inventarios por ser una herramienta que aporta inestimable información, más completa y actualizada de las especies pertenecientes a una región determinada.
Este conocimiento sienta las bases para el manejo agroecológico de las especies de mayor importancia, lo que permitirá reducir el uso de insumos, que lleven a una mayor estabilidad y resiliencia con respecto a las plagas (88. Paleólogos MF, Flores CC, Sarandon SJ, Stupino SA, Bonicatto MM. Abundancia y diversidad de la entomofauna asociada a ambientes seminaturales en fincas hortícolas de La Plata, Buenos Aires, Argentina. Rev Bras Agroecología. 2008; 3(1): 28-40).
Un estudio de diversidad en el pimiento, desarrollado durante los años 2017 y 2018 en la finca “Las Piedras”, reveló la presencia de altas densidades poblacionales de especies vectoras de virus desde inicios de la plantación. Las especies predominantes fueron, Bemisia tabaci Gennadius biotipo B, plaga considerada de difícil control por métodos tradicionales y, en menor porcentaje, Aphis gossipii Glover (99. Baños HL, Sánchez A, Ramírez S, Duarte L, Cuellar L, Del Toro M, et al. Diversidad de artrópodos asociados a Solanum lycopersicum L. y Capsicum annuum L. en una finca suburbana en Cuba. Rev Protección Veg.2020; 35(2):1-7.).
Entre las posibles causas de esta problemática se encuentran: la supremacía en la superficie destinada a las hortalizas de plantas de la familia Solanaceae, las plantas no cultivadas reservorio de los insectos, la baja densidad de especies benéficas y el uso de plaguicidas en el combate de la mosca blanca (99. Baños HL, Sánchez A, Ramírez S, Duarte L, Cuellar L, Del Toro M, et al. Diversidad de artrópodos asociados a Solanum lycopersicum L. y Capsicum annuum L. en una finca suburbana en Cuba. Rev Protección Veg.2020; 35(2):1-7.).
De acuerdo con estos antecedentes, el presente trabajo tuvo como objetivo determinar la diversidad de la artrópodo fauma presente en el cultivo del pimiento a campo abierto y en casas de cultivo, después de la implementación de medidas de manipulación de hábitat en un sistema de producción agrario suburbano de hortalizas y frutales.
El inventario se realizó en áreas agrícolas de la finca suburbana “Las Piedras”, en periodo de conversión hacia una finca agroecológica, de 27,5 ha, perteneciente a la Cooperativa de Créditos y Servicios “Efraín Mayor Amaro”. Esta finca se ubica en el municipio Guanabacoa, cuyas coordenadas geográficas son: por el Sur entre X: 372 300 y Y: 359 900; Norte X: 372 300 y Y: 360 800, provincia La Habana, Cuba. (Fig. 1)
Los muestreos se realizaron en superficies sembradas de pimiento (C. annuum), siguiendo un diseño totalmente aleatorizado, tanto en áreas sembradas a campo abierto como en casas de cultivo.
El método empleado para la toma de muestras fue el de recolecta directa en 30 plantas y en cada planta se contabilizó y registró el número de artrópodos presentes en la zona media-superior del follaje.
Las muestras de los ejemplares recolectados in situ semanalmente, se conservaron en alcohol (70 %) en viales plásticos de 90 ml y, además, se tomaron muestras de tres hojas y un fruto por planta, los que se dispusieron en bolsas de papel y nylon para su revisión posterior e identificación en el laboratorio.
Las hojas se revisaron por el haz y el envés bajo un microscopio estereoscópico Zeiss A1 y se procedió al conteo. Posteriormente se realizaron preparaciones fijas para algunos ejemplares y otros fueron montados en agujas entomológicas y en puntas siguiendo el procedimiento descrito para cada grupo.
En las casas de cultivo, adicionalmente, se utilizaron trampas cromáticas amarillas pegajosas, las que se revisaron semanalmente y los ejemplares se conservaron siguiendo el mismo método descrito para muestras a campo abierto.
Los ejemplares se procesaron y montaron según la técnica empleada para cada grupo y se identificaron hasta la menor categoría taxonómica posible, a través de claves dicotómicas generales y específicas.
Todo el material con los datos de recolección y determinación se depositaron en la Colección de Insectos del Laboratorio de Entomología-Acarología del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA).
Se construyeron las curvas de acumulación de especies para los muestreos a campo abierto, que no es más que la relación entre la incorporación de especies a un inventario y el esfuerzo de recolecta (1010. Jiménez-Valverde A, Hortal J. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos. Rev Ibér Aracnol. 2003; 8: 151-161.).
Se ajustaron los modelos exponenciales logarítmico y de Clench y se hallaron los coeficientes de determinación (R2) para evaluar el ajuste de las curvas. Se calcularon la asíntota y el esfuerzo de muestreo para recolectar el 75 y 80 % de especies estimadas siguiendo la metodología descrita por Jiménez y Hortal (1010. Jiménez-Valverde A, Hortal J. Las curvas de acumulación de especies y la necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos. Rev Ibér Aracnol. 2003; 8: 151-161.). Los modelos matemáticos utilizados fueron los siguientes:
Donde,
= la ordenada al origen (intercepción con el eje Y), es decir la tasa de incremento de la lista al inicio del muestreo.
= la pendiente de la curva.
= es el número acumulativo de muestras (esfuerzo de recolecta).
Los estimadores no paramétricos de riqueza de especies empleados, según Moreno (1111. Moreno CE. Métodos para medir la biodiversidad. CYTED, Desarrollo. PI de C y T para el ORCYT UNESCO Oficina Regional de Ciencia y Tecnología para América Latina y el Caribe U, (SEA) SEA, editors. Acta zoológica mexicana. CYTED, ORCYT/UNESCO & SEA; 2001; 195-196 p.), fueron los siguientes:
Chao1: estima el número de especies esperadas considerando la relación entre el número de especies representadas por un individuo (singletons) y el número de especies representadas por dos individuos (doubletons) en las muestras
Chao 2: estima el número de especies esperadas considerando la relación entre el número de especies únicas (que solo aparecen en un muestreo) y el número de especies duplicadas (que aparecen en dos muestreos)
Jacknife de primer orden: basado en el número de especies que ocurren solamente en un muestreo
Jacknife de segundo orden: basado en el número de especies que ocurren solamente en un muestreo y en el número de especies que aparecen en dos muestreos
ACE: (Abundance-based Coverage Estimator): con datos de abundancia basados en el concepto estadístico de cobertura de muestreo, se basa en las especies con diez o menos individuos en la muestra (1212. Colwell RK, Mao CX, Chang J. Interpolating, extrapolating, and comparing incidence-based species accumulation curves. Ecology. 2004; 85: 2717-2727.)
Michaelis-Menten (MMMeans): estima la riqueza de especies por muestreo (1313. Villarreal H, Álvarez M, Córdoba S, Escobar F, Fagua G, Gast F, et al. Manual de métodos para el desarrollo de inventarios de biodiversidad. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt. Bogotá, Colombia. 2006.)
Se utilizó el programa EstimateS Versión 9.0.0 (1414. Colwell RK. Estimates: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 9. 2013.), para calcular el desempeño de cada uno de estos estimadores, los que se compararon con la riqueza observada (Sobs) para analizar cuán completo fue el inventario obtenido.
Se cuantificó la riqueza de especies y se identificó el grupo funcional de cada una. Se calculó la abundancia y la frecuencia relativa general y por grupo funcional a través de las siguientes fórmulas.
Donde:
= Abundancia relativa (%)
= Número de individuos de la especie i
= Número total de individuos
Donde:
= Frecuencia de aparición de la especie (%)
= Número total de muestreos con la especie i
Las especies se clasificaron mediante la escala de Masson y Bryssnt (1515. Masson A, Bryssnt S. The Structure and diversity of the animal communitys in broats lands reeds warp. J Zool. 1974; 179; 289-302.) que indica que una especie es Muy abundante si la AR>30, Abundante si 10≤AR≤ 30 y Poco abundante si AR<10. Criterio similar se asumió para evaluar la Frecuencia relativa (Fr): Muy frecuente si la Fi >30, Frecuente si 10≤Fi≤ 30 y Poco frecuente si Fi <10.
Se calcularon los índices de riqueza de especies (S), índice de Margalef, índice de equidad de Shannon-Wiener (H’) y el índice de dominancia de Simpson. Para determinar la existencia de diferencias significativas en la diversidad a campo abierto y casa de cultivo, se utilizó el método de bootstrap. Estos análisis se llevaron a cabo mediante el software PAST versión 1.75 (1616. Hammer O, Harper DAT, Ryan PD. PAST: Palaeontological Statistics software package for education and data analysis. Palaeontological Electronica. 2014; 1-9.).
Se encontraron 411 ejemplares de 17 morfo especies, de ellas 10 a nivel específico, cinco a nivel genérico y una en familia y orden, respectivamente. El 87,10 % de los ejemplares se hallaron en el pimiento a campo abierto y el 12,89 % en casas de cultivo, de ellos, el 94,69 % de la Clase Insecta y el 5,30 % de la Arachnida. En la clase Insecta se ubicaron siete órdenes y 13 familias y en la clase Arachnida dos órdenes y dos familias. (Tabla 1)
En el pimiento a campo abierto, el orden mejor representado fue Hemiptera, con 65,3 % del total. En casas de cultivo hubo un comportamiento homogéneo sin diferencias, ya que los cuatro órdenes estuvieron representados por una sola familia y una sola especie con muy baja cantidad de ejemplares, con excepción del orden Hemiptera, familia Aleyrodidae, donde se registraron 40 ejemplares de B. tabaci. (Tabla 1)
Dentro de los fitófagos, las familias mejor representadas fueron Aphididae y Crysomellidae a campo abierto, con dos especies cada una, seguida del resto de las familias con una sola especie. Dentro de los organismos benéficos, todos estuvieron representados por una sola familia, tanto a campo abierto como en casas de cultivo.
En general, la riqueza de especies fue inferior en casas de cultivo en relación con el cultivo a campo abierto, resultado que tiene su explicación si se tiene en cuenta la característica constructiva de estas. Las casas, además de proporcionar a las plantas condiciones ambientales idóneas que no disponen al aire libre, no deben permitir la entrada de agentes nocivos, aunque el factor antropogénico es una limitante cuando no se cumplen estrictamente las medidas de bioseguridad.
Por otra parte, a campo abierto existe mayor diversidad de alimento para los fitófagos por las plantas que rodean al pimiento, que pueden ser hospedantes de plagas comunes con el cultivo. Los organismos benéficos pueden encontrar presas comunes, polen y refugio en los frutales que están presentes en la finca y en las plantas con flores.
Las especies B. tabaci, Epitrix sp., M. persicae y A. gossypii fueron de los insectos con mayor número de ejemplares y, dentro de la clase Arachnida, la familia Tarsonemidae representada por P. latus, conocido como ácaro blanco. De los hallazgos reportados en este estudio, Epitrix sp. y Empoasca sp. constituyen nuevos informes de hospedantes para el cultivo del pimiento en Cuba.
Los modelos empleados para estimar el número de especies presentaron un buen ajuste (R2>0,90, p<0,0001) (Fig. 2); sin embargo, el modelo de Exponencial ofreció una mejor estimación del número real de especies acumuladas, donde se recolectó el 74,5 % de las especies, valor que se considera adecuado. (Tabla 2)
Tanto para el modelo Exponencial como para el de Clench, la pendiente estuvo entre 0,1 y 0,07 por tanto en ambos modelos el resultado se considera confiable. Por otra parte, aunque la asíntota sobrestimó el valor de la riqueza en ambos modelos, ya que la riqueza observada (Sobs) fue de 17 especies, esta fue inferior en el modelo exponencial. El porciento de recolecta en el modelo de Clench fue bajo. (Tabla 2)
Para la recolecta del 75 % de las especies, se deben realizar 14 muestreos, valor cercano a los 13 ejecutados en el presente trabajo; para el 80 % se debe incrementar el esfuerzo a 16, valor menor en comparación con el esfuerzo propuesto en el modelo de Clench.
Los estimadores no paramétricos subestiman la riqueza de especie en comparación con la estimada por el modelo exponencial. La riqueza estimada a través de estos índices demostró que hubo correspondencia entre el número de especies observadas y la estimada a través de los índices Chao1 y ACE, con 100 % y 98 %, respectivamente.
La especie representada por un individuo (Singletons) se correspondió con un representante de la familia Syrphidae y fue nula el número de especies representadas por dos individuos (doubletons) (Tabla 3).
Las curvas de acumulación de especies indican que la completitud del inventario de artrópodos presentes en el cultivo del pimiento a campo abierto estuvo representada entre 77 % y 100 %, lo que indica que el inventario fue adecuado.
Los estimadores Chao1, Chao 2, ACE se ubicaron muy próximos al valor observado (Sobs), mientras los indicadores Jack1, Jack2, MMMean se mantuvieron por encima de ese valor, pero no tan cercanos como el resto de los indicadores evaluados.
Hasta el presente, en el país no existen antecedentes que evalúen el desempeño del muestreo (curvas de completitud) en los análisis de la diversidad de artrópodos en el cultivo del pimiento y, en general, son muy escasos los estudios que consideran este aspecto en los sistemas agrícolas.
Se encontró que la especie fitófaga B. tabaci clasificó, según la escala, como muy abundante tanto a campo abierto como en casas de cultivo, aunque la cifra más elevada correspondió a este último sistema. Como abundantes se clasificaron M. persicae a campo abierto y L. trifolii en casas de cultivo, ambas fitófagas; el resto de las especies en ambas formas de cultivo, se ubicaron como poco abundantes (Tabla 4).
A Abundancia, AR Abundancia relativa, F Frecuencia, FR Frecuencia relativa
* Muy abundante si AR>30; Abundante si 10≤AR≤ 30; Poco Abundante si AR<10
** Muy frecuente si F i > 30; Frecuente si 10≤ F i ≤ 29; Poco frecuente si F i < 10
F: fitófago, D: depredador, P: parasitoide
En cuanto a la frecuencia relativa, las especies fitófagas a campo abierto B. tabaci, Epitrix sp., L. trifolii, T. palmi y Spodoptera sp. y las especies benéficas C. sanguinea (D), Encarsia sp. (P) y larvas de crisopas (D), clasificaron como muy frecuentes.
Frecuentes a campo abierto, se ubicaron los fitófagos P. latus, D. balteata, M. persicae y Empoasca sp. y dentro de las especies benéficas el parasitoide D. rapae y las arañas, mientras en casas de cultivo las especies recolectadas fueron poco frecuentes (Tabla 4).
El análisis por grupo funcional mostró que las especies fitófagas fueron más abundantes y frecuentes que el resto de los grupos funcionales en ambos sistemas de cultivo. Los depredadores solo estuvieron presentes en campo abierto y, aunque no fueron abundantes, su frecuencia fue superior, mientras que los parasitoides estuvieron presentes en ambos sistemas, pero fueron poco abundantes con superioridad a campo abierto, con frecuencia algo superior pero por debajo de las alcanzadas por los depredadores (Fig. 3).
No obstante, es muy probable que la fauna benéfica esté en proceso de recuperación, pues se conoce que ellos necesitan más tiempo de recuperación que los fitófagos. Con respecto a los himenópteros, en general se registraron familias que afectan a los insectos fitófagos perjudiciales al pimiento. Se halló una especie de Encarsia sp. (Aphelinidae) y al Braconidae (D. rapae) y se identificaron cinco especies de depredadores distribuidas en las clases Insecta y Arachnida.
Los índices de diversidad alfa a campo abierto demostraron que existe una elevada diversidad atendiendo a que fue donde se encontró el mayor número de especies, con una mayor abundancia, así como por los valores alcanzados por los índices Shannon-Wiener (H´=2,09) y de Margalef (MDg= 2,72), al ser comparados con el pimiento en casas de cultivo (Tabla 5).
En cuanto al índice de Simpson (1-D), se aprecia que fue superior (0,62) en el pimiento en casas de cultivo, quizás influida por la presencia de la mosca blanca quien mostró los valores más elevados de la abundancia en relación con el resto de las tres especies presentes en este sistema (Tabla 4).
Los valores de estos índices en el pimiento a campo abierto pudieran deberse a las acciones de manipulación de hábitat que se vienen implementando en la finca, las que comienzan a mejorar los indicadores evaluados en la comunidad de artrópodos y, por tanto, la biodiversidad, si bien aún no se encuentran concluidas todas las acciones previstas.
Las curvas de acumulación permiten dar fiabilidad a los inventarios biológicos y posibilitar su comparación, hacer una mejor planificación del trabajo de muestreo, tras estimar el esfuerzo requerido para conseguir inventarios fiables, así como extrapolar el número de especies observadas en un inventario para estimar el total de especies que estarían presentes en la zona (1717. Soberón J, Llorente J. The use of species acumulation functions for the prediction of species richness. Conserv Biol. 1993; 7(3): 480-488.).
El resultado alcanzado en la finca indica que el inventario fue adecuado, no obstante, los valores alcanzados por los indicadores Jack1, Jack2, MMMean., los que probablemente se deban a que la diversidad de artrópodos, se evaluó en un solo cultivo ubicado en un agroecosistema hortícola, los que se clasifican como de baja diversidad. Otra causa puede estar dada a que la mayoría de los trabajos están enfocados al estudio en sistemas naturales o seminaturales, en los cuales existe poco o ningún efecto de antropización (88. Paleólogos MF, Flores CC, Sarandon SJ, Stupino SA, Bonicatto MM. Abundancia y diversidad de la entomofauna asociada a ambientes seminaturales en fincas hortícolas de La Plata, Buenos Aires, Argentina. Rev Bras Agroecología. 2008; 3(1): 28-40, 1818. Rivero, A. Estudios de diversidad de insectos en la región Jibacoa-Hanabanilla. Macizo Guamuhaya. Agroecología. 2006; 33(2): 49-56., 1919. Hastie E, Chico R, Miranda I, Pérez Y, Badii H, Rodríguez H. Riqueza y abundancia de ácaros depredadores asociados a plantas de las familias Arecaceae y Musaceae en el municipio San José de las Lajas. Métodos en Ecología y Sistemática. 2014; 9(1): 26-39.).
Es de señalar que los estimadores no paramétricos relacionan el número de especies con el esfuerzo de muestreo en un área particular y representa una importante herramienta a la hora de evaluar la calidad y el acabado de los inventarios de la biodiversidad (2020. Alfaro F, Pizarro AJ. Estimación de la riqueza de coleópteros epigeos de la Reserva Nacional Pingüino de Humboldt (Regiones de Atacama y Coquimbo, Chile). Gayana. 2017; 81(2):39-51.).
La construcción de las curvas de acumulación de especies a campo abierto y el uso de indicadores no paramétricos para evaluar el desempeño del muestreo acreditaron que el inventario de especies obtenido estuvo bastante completo, a pesar que esta herramienta es muy poco empleada en los sistemas agrícolas.
Dentro de los principales grupos de artrópodos en el pimiento, todos los trabajos revisados coinciden en informar a las moscas blancas, pulgones, ácaros, trips, minadores, orugas y especies de coleópteros, entre otros; concuerdan, además, con la mayoría de los géneros y especies informadas en el presente estudio (44. Casanova, AS, Hernández JC (editores). Manual para la producción protegida de hortalizas en Cuba. Editorial Liliana. Tercera edición corregida y ampliada: 2019; ISBN: 978-959-7111-71-9, 55. Guillén MO, Trabuco MB, Bozzano G, Gómez B, Montiel CG. Manual Técnico: Tomate-Papa-Cebolla-Pimiento. San Lorenzo, Py: Instituto Paraguayo de Tecnología Agraria (IPTA), 2019; 114 p: ISBN 978-99967-951-3-8,66. Adlercreutz E, Huarte RD, López CA, Manzo E, Szczesny A, Viglianchino L. Producción hortícola bajo cubierta. 1a ed. Ciudad Autónoma de Buenos Aires: Ediciones INTA, 2014. ISBN 978-987-521-458-3)
También existen coincidencias en cuanto a los principales fitófagos hallados en estudios realizados en la India en el cultivo de Chile (2121. Kaur G, Sangha K. Diversity of arthropod fauna associated with chilli (Capsicum annuum L.) in Punjab. J Entomol and Zool Studies. 2016; 4(5): 390-396.) y en el cultivo del pimiento en Nigeria (2222. Agwu E, Ejikeme G, Ekeh F, Nnadi G, Uwagbae M, Eze C. A Survey of the insect pests and farmers’ practices in the cropping of yellow pepper Capsicum annuum Linnaeus in Enugu State of Eastern Nigeria. Afri J Agricult Res. 2018; 13 (15): 742-752.).
De acuerdo con algunos especialistas, no todos los grupos ocupan el mismo nivel de importancia, lo que está en dependencia de las condiciones ambientales de cada zona geográfica y las variedades que se cultivan (2323. Breda MO, de Oliveira JV, Esteves FAB, Barbosa DRS. Host preference, population growth and injuries assessment of Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae) on Capsicum annuum L. Genotypes, 2016, 106 (5):672-678. https://doi.org/10.1017/S0007485316000420 ,2424. Kofi OE, Sarkodie A, Nunekpeku W, Kwatei E, Mensah H. Relative Abundance and Diversity of Insect Species on Nine Genotypes of Pepper (Capsicum spp.) Grown under Field Conditions in Ghana. Amer J Exp Agricult. 2015; 5(1): 18-28.).
Al comparar los resultados del presente estudio con los alcanzados en el inventario del periodo 2017/2018 (99. Baños HL, Sánchez A, Ramírez S, Duarte L, Cuellar L, Del Toro M, et al. Diversidad de artrópodos asociados a Solanum lycopersicum L. y Capsicum annuum L. en una finca suburbana en Cuba. Rev Protección Veg.2020; 35(2):1-7.), se aprecia un incremento en la cantidad de órdenes de siete hasta nueve, la cantidad de familias de 10 a 15, donde se incluyen 13 de la clase Insecta y dos de la clase Arachnida y en la cantidad de especies de 13 a 17.
El orden mejor representado fue Hemiptera en ambos periodos evaluativos; sin embargo, en el inventario correspondiente al periodo (2018/2020), se evidenció un incremento en el número de familias y de especies, no así en el inventario precedente (99. Baños HL, Sánchez A, Ramírez S, Duarte L, Cuellar L, Del Toro M, et al. Diversidad de artrópodos asociados a Solanum lycopersicum L. y Capsicum annuum L. en una finca suburbana en Cuba. Rev Protección Veg.2020; 35(2):1-7.). Es de destacar que, en este orden, se agrupan familias de gran relevancia económica, al agrupar especies vectoras de enfermedades virales para los cultivos, lo cual está documentado en varios trabajos (2525. Arana LF. Caracterización del complejo potyvirus-áfidos asociado al cultivo del pimiento (Capsicum annuum L.) en Cuba. Tesis presentada en opción al grado científico de Doctor en Ciencias Agrícolas. 2017. 99 pp. Editorial Universitaria, MES. - e-ISBN 978-959-16-3496-2.,2626. Martínez Y, Quiñones M, Fiallo E, Marrero Y, Martínez MA, Palenzuela I, et al. Distribution and molecular variability of begomovirus affecting economically important crops in Cuba. Epiphytiological elements. Biotecnol. Apl. 2010. 27:245-247.).
Asimismo, la densidad de la mosca se redujo en relación con el periodo anterior. Estos cambios en la disposición y la composición de especies en la comunidad pueden estar relacionados con un grupo de medidas de manejo de hábitat adoptadas en la finca, que han mejorado la riqueza de especies.
Entre las medidas iniciales adoptadas estuvieron evitar la siembra o plantación escalonada de dos cultivos igualmente susceptibles y la reducción al máximo posible del uso de productos químicos para el combate de la mosca blanca.
Con posterioridad se implementó la siembra de maíz que, además de actuar como barrera, ha sido notificado como un excelente reservorio de enemigos naturales (cotorritas, sírfidos, crisópidos, ácaros depredadores, entre otros) de muchas especies de insectos nocivos (33. Martínez MA., Ceballos M, Suris M, Duarte L., Baños HL. Áfidos y sus parasitoides en sistemas urbanos de producción de hortalizas en Cuba. Rev. Colombiana Entomol. 2013; 39 (1): 13-17.).
El empleo de plantas atrayentes y repelentes, como la albahaca en asociación o intercalada con el pimiento, entre otras especies aromáticas, la siembra de plantas con flores en los bordes de la finca que han demostrado ser universalmente útiles como fuente de alimento para las especies benéficas, por el aporte de polen y néctar (Umbelliferae, Compositae y Leguminosae.
Bemisia tabaci, Epitrix sp., M. persicae y A. gossypii fueron las especies con mayor número de ejemplares, estas últimas consideradas como las más comunes. Dentro de la clase Arachnida, la familia Tarsonemidae fue representada por P. latus, conocido como ácaro blanco, uno de los principales fitófagos en este cultivo en algunas regiones (2424. Kofi OE, Sarkodie A, Nunekpeku W, Kwatei E, Mensah H. Relative Abundance and Diversity of Insect Species on Nine Genotypes of Pepper (Capsicum spp.) Grown under Field Conditions in Ghana. Amer J Exp Agricult. 2015; 5(1): 18-28.). En otras zonas geográficas están informados representantes de estos géneros, como Epitrix spp. en Paraguay (55. Guillén MO, Trabuco MB, Bozzano G, Gómez B, Montiel CG. Manual Técnico: Tomate-Papa-Cebolla-Pimiento. San Lorenzo, Py: Instituto Paraguayo de Tecnología Agraria (IPTA), 2019; 114 p: ISBN 978-99967-951-3-8) y Empoasca decipiens Paoli en España (2727. Ruiz CA. Dos Tiflocibidos nuevos en España que atacan a la vid y al pimiento. Boletín de Patología Vegetal y Entomología Agrícola.1943;12:143-189), ambas en el cultivo del pimiento.
Los himenópteros Encarsia sp. y D. rapae hallados en el presente estudio, coinciden con lo encontrado en sistemas urbanos de producción de hortalizas en Cuba, el primero parasitando a B. tabaci y el segundo a M. persicae y A. gossypii (33. Martínez MA., Ceballos M, Suris M, Duarte L., Baños HL. Áfidos y sus parasitoides en sistemas urbanos de producción de hortalizas en Cuba. Rev. Colombiana Entomol. 2013; 39 (1): 13-17.).
Los cinco depredadores identificados se distribuyeron en las clases Insecta y Arachnida. N. tenuis (Miridae) se encontró depredando pequeñas larvas de lepidópteros y estadios inmaduros de B. tabaci (2828. Martínez MA, Duarte L, Baños HL, Rivas A, Sánchez A. Predatory mirids (Hemiptera: Heteroptera: Miridae) in tomato and tobacco in Cuba. Rev. Protección Veg. 2014; 29 (3):204-207., 2929. Baños HL, Ruiz GT, del Toro BM, Miranda CI. Desarrollo, reproducción y tablas de vida de Nesidiocoris tenuis Reuter empleando como presa estadios inmaduros de mosca blanca. Rev. Protección Veg. 2017; 32 (2): 1-10 ); N. tenuis y C. sanguinea limbifer (Coccinellidae) depredando a M. persicae (3030. Duarte L, Pacheco R, Quiñones M, Martínez MA, Paes VHB. Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae) and Cycloneda sanguínea limbifer (Casey) (Coleoptera: Coccinellidae): behaviour and predatory activity on Myzus persicae Sulzer (Hemiptera: Aphididae). Rev Protección Veg. 2014; 29 (2):99-105.) y C. sanguinea limbifer, Crysoperla sp. y la especie de Syrphidae depredando a T. palmi
En relación con los Índices de diversidad, en la literatura se refiere que el índice de Margalef varía según las comunidades evaluadas de 3,71 y 4,23 en zonas selváticas y en áreas de cultivos (1414. Colwell RK. Estimates: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 9. 2013.); mientras que, en otros trabajos refieren valores de diversidad entre 2,07 y 3,4, considerados de medios a altos (1818. Rivero, A. Estudios de diversidad de insectos en la región Jibacoa-Hanabanilla. Macizo Guamuhaya. Agroecología. 2006; 33(2): 49-56.), si se tiene en cuenta que el valor de este índice recae generalmente entre 1,5 y 3,5 y solo raramente sobrepasa 4,5 (3131. Margalef R. Homage to Evelyn Hutchinson, or why is terrene upper limit to diversity. Trans Connect Acad Ars Sci. 1972; 44: 211-235.); por ello, se ratifican los resultados alcanzados en el pimiento a campo abierto.
Es de señalar que los valores de estos índices en el pimiento a campo abierto superan los obtenidos en el periodo 2017/2018, lo que refuerza el criterio de que las acciones de manipulación de hábitat que se vienen implementando en la finca, comienzan a mejorar los indicadores evaluados en la comunidad de artrópodos y, por tanto, la biodiversidad, si bien aún no se encuentran concluidas todas las acciones previstas
La diversidad de la artropodofauna presente en el cultivo del pimiento a campo abierto mostró los mejores indicadores, se incrementó el número de familias y la riqueza de especies, y se redujo la abundancia de la mosca blanca, principal plaga de la finca.
Los índices de diversidad Shannon-Wiener (H´=2,09) y de Margalef (MDg= 2,72) superaron los valores al ser comparados con el pimiento en casas de cultivo y en relación con los valores alcanzados en el periodo 2017-2018, después de las medidas de manipulación de hábitat que se implementaron en la finca.