Los psílidos (Hemiptera: Psylloidea) incluyen especies que son plagas importantes de una amplia variedad de plantas de cultivo (11. Burckhardt D, Ouvrard D, Queiroz D, Percy D. Psyllid Host-Plants (Hemiptera: Psylloidea): Resolving a Semantic Problem. Florida Entomol [Internet]. 2014;97(1):242-6. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.1896/054.097.0132 ) y, hasta la fecha, se informaron ocho géneros de psílidos capaces de desarrollarse en plantas de interés económico. El psílido Bactericera cockerelli (Sulc) (Hemiptera: Triozidae) es reconocido como plaga importante de los cultivos de solanáceas y considerado una plaga potencialmente destructiva, debido a que es un vector de Candidatus Liberibacter solanacearum (Ca. L .psyllaurous; CaLso), agente causal de la enfermedad de Zebra Chip (ZC) (22. Munyaneza JE. Zebra Chip Disease, Candidatus Liberibacter, and Potato Psyllid: A Global Threat to the Potato Industry. Am J Potato Res [Internet]. 2015 Apr 13 [cited 2019 Jan 8];92(2):230-5. Available from: http://link.springer.com/10.1007/s12230-015-9448-6 ).
En la actualidad, esta enfermedad se encuentra ampliamente distribuida en Europa y en gran parte de las Américas y el Caribe (33. CABI/EPPO. Bactericera cockerelli (tomato_potato psyllid) [Internet]. Invasive Species Compendium. 2019 [cited 2020 Feb 15]. Available from: https://www.cabi.org/isc/datasheet/45643 ); recientemente se informó en Ecuador (44. Caicedo JD, Simbaña LL, Calderón DA, Lalangui1 KP, Rivera-Vargas LI. First report of ‘ Candidatus Liberibacter solanacearum ’ in Ecuador and in South America. Australas Plant Dis Notes. 2020;15(6):10-2.). Por tal razón, se hace necesario mantener una activa vigilancia y seguimiento de la literatura actualizada en el tema.
Este trabajo aborda temas como daños y síntomas, plantas hospedantes y manejo de Bactericera cockerelli en solanáceas (papa, tomate, pimiento, berenjena, entre otros), con el objetivo de contribuir a la preparación del personal científico-técnico-productivo y decisores.
Los psílidos, en general, cuando se encuentran en altas densidades poblacionales, son capaces de afectar la fotosíntesis de la planta, debido a la secreción de miel de rocío que favorece la proliferación de hongos del género Capnodium sp., causantes de la fumagina. A pesar de estas afectaciones en las plantas, el principal daño causado por B. cockerelli y otros psílidos dentro de esta superfamilia, es la capacidad de ser vectores de la bacteria fitopatógena CaLso, a diferentes cultivos de interés económico.
Candidatus Liberibacter solanacearum está restringida solamente al floema y es causante del rayado de la papa. Hasta el momento no se pudo aislar en medios de cultivo, al igual que otras bacterias conocidas como Candidatus Liberibacter asiaticus, Candidatus Liberibacter americanus y Candidatus Liberibacter africanus causantes de la enfermedad Huanglongbing en los cítricos (55. Haapalainen M. Biology and epidemics of Candidatus Liberibacter species, psyllid-transmitted plant-pathogenic bacteria. Ann Appl Biol [Internet]. 2014 Sep [cited 2019 Jan 8];165(2):172-98. Available from: http://doi.wiley.com/10.1111/aab.12149 ).
En las plantas de papa, los síntomas se caracterizan por la presencia de brotes de color morado a clorótico y de tallos axilares abultados. No obstante, los síntomas más característicos de la enfermedad se desarrollan en los tubérculos de papa e incluyen pardeamiento del tejido vascular, acompañado de manchas necróticas de tejidos internos y estriado de los tejidos medulares radiales, lo cual, en su conjunto, puede afectar al tubérculo completo (Fig 1 A). Estos síntomas se vuelven más pronunciados cuando son sometidas a calor (freído), lo que hace que los tubérculos procesados en la industria muestren áreas muy oscuras, rayas, estrías y que la cocción no es uniforme; su sabor es un poco dulce, por lo que son comercialmente inaceptables (Fig 1 B) (66. Buchman JL, Fisher TW, Sengoda VG, Munyaneza JE. Zebra Chip Progression: From Inoculation of Potato Plants with Liberibacter to Development of Disease Symptoms in Tubers. Am J Potato Res. 2012;89(2):159-68.). De acuerdo con estos autores, después de tres semanas de la exposición de la planta a los psílidos, se desarrollaron los síntomas en los tubérculos, se detuvo el desarrollo de los mismos disminuyendo el rendimiento y los niveles de sólidos. Sin embargo, se pudo apreciar un incremento de los niveles de azúcares reductores en los tubérculos, una vez establecidos los síntomas.
Generalmente, los tubérculos infectados con la enfermedad del rayado de la papa (Zebra chip, ZC) no brotan y, si lo hacen, producen brotes ahilados, débiles o plantas de vida corta; además, hay indicios de que los síntomas pudieran desarrollarse en los tubérculos durante el almacenamiento (22. Munyaneza JE. Zebra Chip Disease, Candidatus Liberibacter, and Potato Psyllid: A Global Threat to the Potato Industry. Am J Potato Res [Internet]. 2015 Apr 13 [cited 2019 Jan 8];92(2):230-5. Available from: http://link.springer.com/10.1007/s12230-015-9448-6 ). El patógeno puede diseminarse de una hoja infectada hacia los tubérculos en dos días; sin embargo, los tubérculos infectados pueden permanecer asintomáticos y el patógeno ser indetectable hasta una semana antes de la cosecha. Cuando estos tubérculos se almacenan, se supone que están libres de enfermedades. Sin embargo, CaLso puede continuar multiplicándose en la respiración de los tubérculos durante el almacenamiento, lo que reduce la calidad del tubérculo (77. Rush CM, Workneh F, Rashed A. Significance and Epidemiological Aspects of Late-Season Infections in the Management of Potato Zebra Chip. Phytopathology [Internet]. 2015;105(7):929-36. Available from: http://apsjournals.apsnet.org/doi/10.1094/PHYTO-12-14-0365-FI ).
En tomate, la enfermedad es conocida como amarillamiento del tomate o permanente del tomate (PT), como es conocido en México (Fig. 2 A) (88. Munyaneza JE, Henne DC. Leafhopper and Psyllid Pests of Potato [Internet]. Insect Pests of Potato. Elsevier Inc.; 2013. 65-102 p. Available from: http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-386895-4.00004-1 ). Los síntomas se caracterizan por enrollamiento de las hojas inferiores en forma de “taco”; estas hojas son quebradizas, los foliolos apicales se ven cloróticos con los márgenes de color morado y las flores son abortadas; sin embargo, se llega a presentar una sobrebrotación de yemas que forman tallos delgados que florecen y llegan a producir frutos pequeños. En general, las plantas son achaparradas, con hojas amarillas y el tejido vascular en la raíz presenta color café oscuro. En pimiento, los síntomas CaLso se expresan como acortamiento de entrenudos y plantas pequeñas, además de la presencia de brotes cloróticos. Aunque la enfermedad causada por CaLso se conoce con diferentes nombres, en todos los casos muestra signos coincidentes como aborto de flor, oscurecimiento de tejido vascular en la base del tallo y raíz de las plantas (Fig. 2 B) (99. Villagómez CMM, Sicairos C del RL, Valenzuela JÁL, Espinal LAH, Félix SV, Tiznado JAG. Presencia de Candidatus Liberibacter solanacearum en Bactericera cockerelli Sulc asociada con enfermedades en tomate , chile y papa. Rev Mex Cienc Agríc. 2018;9(3):499-509.) .
En otros cultivos, como zanahoria (Daucus carota L.) (Fig. 3) y apio (Apium graveolens L.), la infección por CaLso se manifiesta como rizado de las hojas, presencia de decoloración amarilla y púrpura de las hojas, el retraso en el crecimiento de los brotes y las raíces, y la proliferación de las raíces secundarias (1414. Vereijssen J, Taylor NM, Barnes AM, Thompson SE, Logan DP, Butler RC, et al. First report of ’ Candidatus Liberibacter solanacearum’ in Jerusalem cherry ( Solanum pseudocapsicum) and thorn-apple (Datura stramonium ) in New Zealand . New Dis Reports. 2015 Jul 12;32:1. ); al respecto, se informó que el número de hojas que muestran síntomas de decoloración y la reducción del peso de la raíz se correlacionaron con un alto título de Ca. L. solanacearum en la planta (1010. Nissinen AI, Haapalainen M, Jauhiainen L, Lindman M, Pirhonen M. Different symptoms in carrots caused by male and female carrot psyllid feeding and infection by “Candidatus Liberibacter solanacearum.” Plant Pathol. 2014;63(4):812-20.).
Por otra parte, los síntomas asociados con la infección por CLso haplotipo C en la zanahoria son diferentes de los que se producen con los haplotipos D y E en la misma planta hospedante (1111. Haapalainen M, Kivimäki P, Latvala S, Rastas M, Hannukkala A, Jauhiainen L, et al. Frequency and occurrence of the carrot pathogen ‘ Candidatus Liberibacter solanacearum’ haplotype C in Finland. Plant Pathol [Internet]. 2017 May [cited 2019 Jan 8];66(4):559-70. Available from: http://doi.wiley.com/10.1111/ppa.12613 ). Aunque los diferentes haplotipos pueden colonizar plantas en las familias Solanaceae y Apiaceae, pueden producirse algunas diferencias en las interacciones, debido a la adaptación a diversas combinaciones de psílido-planta hospedante. Sin embargo, la gama de plantas hospedantes naturales en diferentes áreas geográficas para cada haplotipo CaLso podría estar determinado, principalmente, por la diversidad de plantas hospedantes y de las especies de psílidos que son capaces de albergar y transmitir la bacteria (1212. Haapalainen M, Satu L, Marika R, Jinhui W, Hannukkala A, Pirhonen M, et al. Carrot Pathogen ‘Candidatus Liberibacter solanacearum’ Haplotype C Detected in Symptomless Potato Plants in Finland. Potato Res [Internet]. 2018 Mar 18 [cited 2019 Jan 8];61(1):31-50. Available from: http://link.springer.com/10.1007/s11540-017-9350-3 ).
Según Munyaneza (22. Munyaneza JE. Zebra Chip Disease, Candidatus Liberibacter, and Potato Psyllid: A Global Threat to the Potato Industry. Am J Potato Res [Internet]. 2015 Apr 13 [cited 2019 Jan 8];92(2):230-5. Available from: http://link.springer.com/10.1007/s12230-015-9448-6 ), la gran mayoría de los cultivares comerciales de papa (S. tuberosum) son susceptibles a CaLsol, de aquí que las tácticas de Manejo Integrado de Plagas (MIP), enfocadas contra el psílido de la papa, son el único medio en la actualidad para manejar la enfermedad efectivamente.
Según Burckhardt et al. (11. Burckhardt D, Ouvrard D, Queiroz D, Percy D. Psyllid Host-Plants (Hemiptera: Psylloidea): Resolving a Semantic Problem. Florida Entomol [Internet]. 2014;97(1):242-6. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.1896/054.097.0132 ), los patrones evolutivos y biológicos de los psílidos los llevaron a una relación muy específica con las plantas donde estos se desarrollan, generalmente llamadas plantas hospedantes. En numerosas ocasiones, el término plantas hospedante hace referencia a plantas en las que los psílidos pudieron hallarse por accidente, y no se encontró estadios inmaduros del insecto. Este autor sugiere restringir el uso del término planta hospedante (Tabla 1) a las plantas en las que una especie de psílido completa su ciclo de vida, desde las fases inmaduras hasta el adulto, y emplear para el resto de las asociaciones los términos de planta de hibernación o refugio (las plantas en el que los psílidos adultos pasan el invierno y en la que se pueden alimentar), planta de alimentación (plantas sobre las que los psílidos adultos se alimentan, pero no se reproducen y no pasan un largo periodo de tiempo) y de la planta casual (plantas en que los psílidos adultos se posan, pero no se alimentan). Las clasificaciones de planta de hibernación o refugio y planta de alimentación merecen especial atención, pues pudieran ser consideradas como plantas hospedantes alternativos de Candidatus Liberibacter sp.
Especie | Familia | Referencias |
---|---|---|
Datura stramonium L | Solanaceae | 1313. Serbina L. Systematics of jumping plant-lice ( Hemiptera : Psylloidea ): examples from the West Palaearctic and Neotropical Regions including a revision of the genus Russelliana. 2016;,1414. Vereijssen J, Taylor NM, Barnes AM, Thompson SE, Logan DP, Butler RC, et al. First report of ’ Candidatus Liberibacter solanacearum’ in Jerusalem cherry ( Solanum pseudocapsicum) and thorn-apple (Datura stramonium ) in New Zealand . New Dis Reports. 2015 Jul 12;32:1. |
Capsicum annum L. | 2525. Halbert S, Dixon WN. Pest Alert:Potato Psyllid (Bactericera cockerelli) (Hemiptera: Psyllidae) a Pest of Solanceae and Vector of Plant Pathogens Established in the Western USA. Florida Dep Agric Consum Serv Div Plant Ind. 2014;(November). | |
Solanum dulcamara L. | 1616. Swisher KD, Sengoda VG, Dixon J, Echegaray E, Murphy AF, Rondon SI, et al. Haplotypes of the potato psyllid, Bactericera cockerelli, on the wild host plant, solanum dulcamara, in the pacific Northwestern United States. Am J Potato Res. 2013;90(6):570-7. | |
Solanum lycopersicum L. | 1717. Munyaneza JE. Psyllids as Vectors of Emerging Bacterial Diseases of Annual Crops. Southwest Entomol [Internet]. 2010;35(3):471-7. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.3958/059.035.0335 | |
Solanum melongena L. | 2525. Halbert S, Dixon WN. Pest Alert:Potato Psyllid (Bactericera cockerelli) (Hemiptera: Psyllidae) a Pest of Solanceae and Vector of Plant Pathogens Established in the Western USA. Florida Dep Agric Consum Serv Div Plant Ind. 2014;(November). | |
Solanum pseudocapsicum L. | 1414. Vereijssen J, Taylor NM, Barnes AM, Thompson SE, Logan DP, Butler RC, et al. First report of ’ Candidatus Liberibacter solanacearum’ in Jerusalem cherry ( Solanum pseudocapsicum) and thorn-apple (Datura stramonium ) in New Zealand . New Dis Reports. 2015 Jul 12;32:1. | |
Solanum tuberosum L. | 1717. Munyaneza JE. Psyllids as Vectors of Emerging Bacterial Diseases of Annual Crops. Southwest Entomol [Internet]. 2010;35(3):471-7. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.3958/059.035.0335 | |
Nicotiana tabacumm L. | 1818. Munyaneza JE, Sengoda VG, Aguilar E, Bextine B, McCue KF. First Report of “ Candidatus Liberibacter solanacearum” Associated with Psyllid-Infested Tobacco in Nicaragua. Plant Dis [Internet]. 2013 Sep [cited 2019 Jan 8];97(9):1244-1244. Available from: http://apsjournals.apsnet.org/doi/10.1094/PDIS-03-13-0247-PDN | |
Solanum aviculare G.Forst | 1919. Martin NA. Host plants of the potato / tomato psyllid : a cautionary tale. 2008;16:12-6. | |
Solanum nigrum L. | 1919. Martin NA. Host plants of the potato / tomato psyllid : a cautionary tale. 2008;16:12-6. | |
Nicandra physalodes (L.) Gaertn | 1919. Martin NA. Host plants of the potato / tomato psyllid : a cautionary tale. 2008;16:12-6. | |
Lycium sp. L. | 2020. Cooper WR, Horton DR, Miliczky E, Wohleb CH, Waters TD. The Weed Link in Zebra Chip Epidemiology: Suitability of Non-crop Solanaceae and Convolvulaceae to Potato Psyllid and “Candidatus Liberibacter solanacearum.” Am J Potato Res. 2019;96(3):262-71. | |
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Ipomoea batatas (L.) Lam | 1919. Martin NA. Host plants of the potato / tomato psyllid : a cautionary tale. 2008;16:12-6. | |
Medicago sativa L. | Fabaceae | 2222. Gomez MR, Cesar ES, Rivera JSM, Flores JLR, Salgado JRH, Mendez JGP. Evaluación de insecticidas alternativos para el control de paratrioza (Bactericera cockerelli B.y L.) (Homoptera: Triozidae) en el cultivo de chile jalapeño (Capsicum annum L.). Rev Chapingo Ser Zo Áridas. 2008;VII(1):47-56. |
Purshia sp. (Pursh) | Rosaceae | 33. CABI/EPPO. Bactericera cockerelli (tomato_potato psyllid) [Internet]. Invasive Species Compendium. 2019 [cited 2020 Feb 15]. Available from: https://www.cabi.org/isc/datasheet/45643 |
Thuja occidentalis L. | Cupressaceae | 33. CABI/EPPO. Bactericera cockerelli (tomato_potato psyllid) [Internet]. Invasive Species Compendium. 2019 [cited 2020 Feb 15]. Available from: https://www.cabi.org/isc/datasheet/45643 |
De acuerdo con la literatura internacional, B. cockerelli es un psílido inusualmente polífago, con una amplia gama de hospedantes, que excede 20 familias de plantas, y es capaz de completar el desarrollo en más de 40 especies de plantas (2323. Wallis RL. Ecological studies on the Potato psyllid as pest of potatoes. USDA Tech Bull. 1955;(1107):1-24.). En el año 2015 se informó la presencia del vector y la enfermedad en plantas pertenecientes a la familia Convolvulaceae (Solanales) (2424. Torres GL, Rodney Cooper W, Horton DR, Swisher KD, Garczynski SF, Munyaneza JE, et al. Horizontal transmission of “Candidatus Liberibacter solanacearum” by Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae) on Convolvulus and Ipomoea (Solanales: Convolvulaceae). PLoS One [Internet]. 2015;10(11):1-11. Available from: http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0142734 ); se demostró que se debe profundizar en la asociación entre este insecto y la referida familia botánica.
Estudios científicos (2525. Halbert S, Dixon WN. Pest Alert:Potato Psyllid (Bactericera cockerelli) (Hemiptera: Psyllidae) a Pest of Solanceae and Vector of Plant Pathogens Established in the Western USA. Florida Dep Agric Consum Serv Div Plant Ind. 2014;(November). ) avalaron que la gama de plantas hospedantes en los insectos plaga invasores muestran una expansión inicial durante el proceso de colonización y/o una disminución durante la fase de establecimiento. Este fenómeno sugiere la necesidad de obtener datos experimentales que se puedan utilizar como soporte para la vigilancia de estas especies y que ayuden a comprender las interacciones insecto vector-patógeno-planta.
El orden Hemiptera incluye áfidos, moscas blancas, cicadélidos, delfácidos, cochinillas y psílidos, los que son vectores principales de patógenos vegetales (comprenden más del 80 % de los patógenos transmitidos por insectos). Los psílidos, en especial, ingieren principalmente la savia de los tejidos de floema de las plantas, necesario para completar su ciclo reproductivo en algunos hospedantes (2626. Nelson WR, Swisher KD, Crosslin JM, Munyaneza JE. Seasonal Dispersal of the Potato Psyllid, Bactericera cockerelli , into Potato Crops. Southwest Entomol [Internet]. 2014;39(1):177-86. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.3958/059.039.0121 ); razón por la que son reconocidos como vectores de bacterias fitopatógenas y fitoplasmas restringidos al floema (2626. Nelson WR, Swisher KD, Crosslin JM, Munyaneza JE. Seasonal Dispersal of the Potato Psyllid, Bactericera cockerelli , into Potato Crops. Southwest Entomol [Internet]. 2014;39(1):177-86. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.3958/059.039.0121 ), causantes de grandes pérdidas en la producción agrícola. Tambien, existen otros grupos de Hemiptera (Cicadellinae y Cercopidae) que son vectores de bacterias restringidas a xilema, como es el caso de Xyella fastidiosa.
El reconocimiento de la planta hospedante, por parte de los hemípteros, requiere una serie de etapas que están vinculadas a la transmisión del virus o la bacteria a la planta, incluida la búsqueda del hospedante o el comportamiento previo a la transmisión, el sondeo de los tejidos superficiales, el asentamiento y la penetración del estilete en los tejidos de alimentación objetivo y la salivación e ingestión continua de la savia del sitio preferido de alimentación (11. Burckhardt D, Ouvrard D, Queiroz D, Percy D. Psyllid Host-Plants (Hemiptera: Psylloidea): Resolving a Semantic Problem. Florida Entomol [Internet]. 2014;97(1):242-6. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.1896/054.097.0132 ).
El monitoreo de estas actividades, mediante los gráficos de penetración eléctrica (EPG por sus siglas en inglés), permite la detección, cuantificación, el análisis y la comparación muy rigurosos en un sustrato de alimentación eléctricamente conductor del comportamiento de penetración del estilete de insectos fitófagos (que se alimentan tanto de floema, mesófilo o xilema) en los tejidos de la planta (2727. Fereres A, Moreno A. Behavioural aspects influencing plant virus transmission by homopteran insects. Virus Res. 2009;141(2):158-68.). Hasta el momento, los estudios que involucran gráficos de penetración eléctrica son ampliamente utilizados para conocer, entender, identificar y estudiar los mecanismos de resistencia planta-insecto y los factores que se encuentran involucrados en la alimentación y la transmisión de los patógenos asociados a insectos vectores como Bemisia tabaci Genn., Myzus persicae (Sulzer), Diaphorina citri Kuwayama y Bactericera sp. (11. Burckhardt D, Ouvrard D, Queiroz D, Percy D. Psyllid Host-Plants (Hemiptera: Psylloidea): Resolving a Semantic Problem. Florida Entomol [Internet]. 2014;97(1):242-6. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.1896/054.097.0132 , 2727. Fereres A, Moreno A. Behavioural aspects influencing plant virus transmission by homopteran insects. Virus Res. 2009;141(2):158-68., 2828. Sandanayaka WRM, Charles JG, Froud KJ. Potential use of electrical penetration graph (EPG) technology for biosecurity incursion response decision making. New Zeal Plant Prot. 2017;70(July):1-15., 2929. Garzo E, Moreno A, Hernando S, Mariño V, Torne M, Santamaria E, et al. Electrical penetration graph technique as a tool to monitor the early stages of aphid resistance to insecticides. Pest Manag Sci. 2016;72(4):707-18., 3030. Bonani JP, Fereres A, Garzo E, Miranda MP, Appezzato-Da-Gloria B, Lopes JRSS. Characterization of electrical penetration graphs of the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri, in sweet orange seedlings. Entomol Exp Appl. 2010;134(1):35-49. , 3131. Antolinez CA, Moreno A, Appezzato-da-Gloria B, Fereres A. Characterization of the electrical penetration graphs of the psyllid Bactericera trigonica on carrots. Entomol Exp Appl [Internet]. 2017 May [cited 2019 Jan 8];163(2):127-39. Available from: http://doi.wiley.com/10.1111/eea.12565 ). En los últimos años, este tipo de estudios se encaminaron a conocer cuáles son los mecanismos que están involucrados en la adquisición o inoculación del patógeno en las plantas, por parte del insecto vector (3030. Bonani JP, Fereres A, Garzo E, Miranda MP, Appezzato-Da-Gloria B, Lopes JRSS. Characterization of electrical penetration graphs of the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri, in sweet orange seedlings. Entomol Exp Appl. 2010;134(1):35-49. ) y también el efecto que pudieran tener ciertas sustancias como insecticidas o antialimentarios (3232. Mustafa T, Alvarez JM, Munyaneza JE. Effect of Cyantraniliprole on Probing Behavior of the Potato Psyllid (Hemiptera: Triozidae) as Measured by the Electrical Penetration Graph Technique. J Econ Entomol. 2015;108(6):2529-35., 3333. Collar JL, Avilla C, Fereres A. New Correlations between Aphid Stylet Paths and Nonpersistent Virus Transmission. Environ Entomol. 1997;26(3):537-44., 3434. Maluta N, Fereres A, Lopes JRS. Plant-mediated indirect effects of two viruses with different transmission modes on Bemisia tabaci feeding behavior and fitness. J Pest Sci (2004) [Internet]. 2018; Available from: https://doi.org/10.1007/s10340-018-1039-0 ), en el comportamiento alimenticio del insecto y sus posibles repercusiones en la adquisición y transmisión de patógenos (3636. Guedes RNC, Cervantes FA, Backus EA, Walse SS. Substrate-mediated feeding and egg-laying by spotted wing Drosophila: waveform recognition and quantification via electropenetrography. J Pest Sci (2004) [Internet]. 2019;92(2):495-507. Available from: https://doi.org/10.1007/s10340-018-1065-y ).
En los psílidos, se consideran plantas hospedantes (o plantas huésped) a determinadas plantas en las que la especie completa su ciclo de vida, aunque también se usan los términos planta de hibernación o refugio, planta de alimentación y planta casual; descritos al inicio de este acápite. Sin embargo, Sandanayaka (2828. Sandanayaka WRM, Charles JG, Froud KJ. Potential use of electrical penetration graph (EPG) technology for biosecurity incursion response decision making. New Zeal Plant Prot. 2017;70(July):1-15.) refirió que pueden existir diferencias en la duración de las ondas de EPG emitidas por los insectos en las plantas hospedantes y que se consideran dentro del resto de las asociaciones (refugio, alimentación o casual). Estos estudios suponen que pueden existir diferencias entre el comportamiento de los psílidos, que podrían condicionar el nivel de preferencia y la eficiencia en la transmisión de la bacteria Candidatus Liberibacter solanacearum entre las variedades de una especie de planta (3737. Chen Y, Rong X, Fu Q, Li B, Meng L. Effects of biochar amendment to soils on stylet penetration activities by aphid Sitobion avenae and planthopper Laodelphax striatellus on their host plants. Pest Manag Sci. 2020;76(1):360-5. ).
En las incursiones de bioseguridad, las decisiones sobre la gama de hospedante, con frecuencia, se dirigen el intervalo máximo de hospedante para ayudar con los controles de movimiento de plantas de riesgo, actividades de vigilancia y posibles problemas fitosanitarios. Por lo tanto, la determinación de los hospedadores reproductores, en lugar de planta de alimento, es menos importante. La técnica EPG puede proporcionar información rápida sobre el rango potencial de hospedadores y las preferencias alimentarias de un insecto que podrían no ocurrir dentro de la distribución actual de la plaga. La EPG se utilizó ampliamente para ayudar a descubrir la resistencia a las plagas en los programas de mejoramiento de cultivos (2828. Sandanayaka WRM, Charles JG, Froud KJ. Potential use of electrical penetration graph (EPG) technology for biosecurity incursion response decision making. New Zeal Plant Prot. 2017;70(July):1-15.).
Uno de los principales retos, para el manejo de B. cockerelli, es determinar el momento correcto para efectuar las medidas de manejo; sin embargo, hasta el momento, no está establecido el umbral económico para realizar estrategias de manejo contra este vector, aunque en casas de cultivo protegido de tomate en Nueva Zelanda, cuando la presencia de los psílidos es superior al 2 %, se justifica la aplicación de insecticidas a toda el área, sugiriendo los tratamientos localizados para la infestación del 1,5-1,8 %. La carencia del valor de un umbral de daño provocó el uso indiscriminado de insecticidas, debido a la política de tolerancia cero que se sigue en los cultivos de tomate y papa. Dado que las plantas pueden recuperarse del amarillamiento causado por psílidos, si se establecen medidas oportunas en ausencia de psílidos y plantas positivos a CaLSol, existe una mayor flexibilidad en las decisiones de manejo. Sin embargo, CaLsol puede transmitirse, con bastante rapidez, incluso por un solo psílido (3838. Prager SM, Trumble JT. Psyllids: Biology, Ecology, and Management [Internet]. Sustainable Management of Arthropod Pests of Tomato. Elsevier Inc.; 2018. 163-181 p. Available from: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802441-6.00007-3 ).
Por tal motivo, el monitoreo de las poblaciones de psílidos en ambos cultivos es importante, así como el correcto diagnóstico de la presencia o no de la bacteria CaLso, lo cual es imprescindible para la selección correcta de insecticidas, agentes de control biológico (parasitoides, depredadores, entomopatógenos, entre otros), elección de cultivares resistentes y de las actividades culturales a implementar, por solo mencionar algunas. Los diferentes biotipos, las numerosas plantas hospedantes potenciales y la naturaleza migratoria de los insectos complican la asociación entre el muestreo de B. cockerelli y el establecimiento de un umbral apropiado.
La forma más efectiva para monitorear los adultos de B. cockerelli es el uso de trampas amarillas, las que se deben colocar en la zona más alta del cultivo durante la fase de crecimiento (3030. Bonani JP, Fereres A, Garzo E, Miranda MP, Appezzato-Da-Gloria B, Lopes JRSS. Characterization of electrical penetration graphs of the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri, in sweet orange seedlings. Entomol Exp Appl. 2010;134(1):35-49. ) y se deben remplazar semanalmente. A su vez, el monitoreo también puede incluir el uso de cultivos no hospedantes, plantas centinelas y/o indicadoras (2020. Cooper WR, Horton DR, Miliczky E, Wohleb CH, Waters TD. The Weed Link in Zebra Chip Epidemiology: Suitability of Non-crop Solanaceae and Convolvulaceae to Potato Psyllid and “Candidatus Liberibacter solanacearum.” Am J Potato Res. 2019;96(3):262-71. ). Hodge et al. (3939. Hodge S, Bennett J, Merfield CN, Hofmann RW, Hodge S, Bennett J, et al. Effects of sticky trap colour , UV illumination and within-trap variation on tomato potato psyllid captures in glasshouses. New Zeal J Crop Hortic Sci [Internet]. 2018;0(0):1-15. Available from: https://doi.org/10.1080/01140671.2018.1508043 ) confirmaron la efectividad de las trampas amarillas adhesivas para monitorear B. cockerelli en invernaderos de tomate; afirmaron que la consistencia en la captura podría mejorarse colocando las trampas a una altura constante, iluminándolas con luz ultravioleta y limitando las evaluaciones al centro de las trampas. También el uso de manga entomológica, para muestreo de adultos, y la inspección visual de plantas para estimar la densidad de ninfas y huevos, son métodos adecuados de muestreo para cuantificar la densidad poblacional de psilas que atacan cultivos de zanahoria y patata (4040. Antolínez, Moreno, Ontiveros, Pla, Plaza, Sanjuan, et al. Seasonal Abundance of Psyllid Species on Carrots and Potato Crops in Spain. Insects. 2019;10(9):287.).
Otra alternativa para el manejo de las poblaciones del vector es el desarrollo de cultivares resistentes a B. cockerelli (en papa y tomate, fundamentalmente) (4141. Manuel V, Torres P, Villa Z, Escalante FB, Manuel J, Ramírez C, et al. Evaluación , Selección y Caracterización de Genotipos de Papa Tolerantes al Síndrome de Punta Morada.Re. Rev Mex Fitopatol. 2011;29(1):15-24.). Con este propósito, Cooper y Bamberg (4242. Cooper WR, Bamberg JB. Variation in Bactericera cockerelli ( Hemiptera : Triozidae ) Oviposition , Survival , and Development on Solanum bulbocastanum Germplasm. Am J Potato Res. 2014;1-6. ) estudiaron el germoplasma silvestre de papa (Solanum bulbocastanum Dunal) como una fuente clave de genes de resistencia a plagas y encontraron seis poblaciones de esta planta que mostraron resistencia a B. cockerelli, y que pueden ser utilizadas para el desarrollo de nuevos cultivares.
El control de las poblaciones de este psílido se realiza, fundamentalmente, mediante la aplicación de productos químicos. Sin embargo, debido al uso indiscriminado de los mismos, en numerosas poblaciones se desarrolló resistencia, provocada principalmente por la alta fecundidad y el corto tiempo entre las generaciones (4343. EPPO. Bactericera cockerelli. EPPO Bull. 2013;43(2):202-8. ). Dentro de los insecticidas más efectivos para el control de esta plaga se encuentran Tiametoxam, Abamectin, Bifenthrin, Cyfluthrim + Imidacoprid y Dinotefuram (4444. Gharalari AAH, Nansen C, Lawson DS, Gilley J, Munyaneza JE, Vaughn K, et al. Knockdown Mortality , Repellency , and Residual Effects of Insecticides for Control of Adult Bactericera cockerelli ( Hemiptera : Psyllidae ). J Econ Entomol. 2009;102(1032-1038). ). Otros, como el ciantraniliprol y abamectina, fueron además usados como disuasivos de la alimentación de psílidos en la papa y podrían reducir, significativamente, la transmisión de CaLso y la propagación de ZC (3232. Mustafa T, Alvarez JM, Munyaneza JE. Effect of Cyantraniliprole on Probing Behavior of the Potato Psyllid (Hemiptera: Triozidae) as Measured by the Electrical Penetration Graph Technique. J Econ Entomol. 2015;108(6):2529-35.).
Por otra parte, espinetoram y ciantraniliprol, a dosis alta, mostraron mayor actividad residual en adultos psílidos de la papa; mientras que, oxamilo y ciantraniliprol (bajas altas dosis), fueron efectivos contra las ninfas. El ciantraniliprole y tolfenpyrad afectaron negativamente la reproducción del psillido de la papa. Estos estudios sugieren que el ciantraniliprol, ya sea como tratamiento foliar o del suelo, puede incorporarse en un programa de rotación para evitar la resistencia a los neonicotinoides (4545. Echegaray ER, Vinchesi AC, Rondon SI, Alvarez JM, McKinley N. Potato Psyllid (Hemiptera: Triozidae) Response to Insecticides Under Controlled Greenhouse Conditions. J Econ Entomol. 2017;110(1):142-9.).
Se informaron numerosos enemigos naturales de B. cockerelli, entre ellos depredadores generalistas como larvas de crisopas, coccinélidos, orius, miridos, nabis; así como larvas de sirfidos que regulan, de forma natural, las poblaciones del vector; no obstante, solo algunos poseen una alta eficacia.
Según Martínez et al. (4646. Martinez AM, Chavarrieta JM, Morales SI, Caudillo KB, Figueroa JI, Diaz O, et al. Behavior of Tamarixia triozae females (Hymenoptera: Eulophidae) attacking Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae) and effects of three pesticides on this parasitoid. Environ Entomol [Internet]. 2015 Feb [cited 2017 Jul 14];44(1):3-11. Available from: https://academic.oup.com/ee/article-lookup/doi/10.1093/ee/nvu015 ), una hembra del parasitoide Tamarixia triozae (Burks) (Hymenoptera: Eulophidae), puede parasitar 4,66 ninfas del psílido en 6 h; a su vez, son capaces de consumir, como promedio, un huevo del psílido después de parasitar 3,36 ninfas. Este parasitoide puede llegar a niveles de parasitoidismo, en el campo, de hasta el 85 % (4747. Luis J, Rodríguez-leyva E, Lomeli-flores R, Sánchez-valdez VM, Luis C, Aguirre A. Umbrales de Desarrollo de Tamarixia triozae Parasitoide del Psílido de la Papa. Southwest Entomol. 2016;41(4):1077-84. ). Sin embargo, los estados inmaduros de este eulofido son altamente susceptibles a insecticidas como imidacloprid y abamectina aunque, según Morales (4848. Morales SI, Martínez AM, Viñuela E, Chavarrieta JM, Figueroa JI, Schneider MI, et al. Lethal and sublethal effects on Tamarixia triozae (Hymenoptera: Eulophidae), an ectoparasitoid of Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae), of three insecticides used on solanaceous crops. J Econ Entomol. 2018;111(3):1048-55. ), las pupas del parasitoide son menos susceptibles a estos insecticidas, por lo que pueden ser usados de conjunto cuando el enemigo natural se encuentre en esta etapa. La aplicación indiscriminada de productos químicos puede afectar el equilibro que existe entre los diferentes enemigos naturales y reducir, drásticamente, las poblaciones que ejercen cierto control sobre los insectos plagas. Por ello, resulta importante conocer el rango de compatibilidad entre los insecticidas de mayor efectividad para una plaga y los enemigos naturales asociados a esta, pues esto hace que el manejo en el cultivo sea más seguro, eficiente y durable.
Dentro de los depredadores, Micromus tasmaniae (Walker) se encontró asociado a poblaciones de B. cockerelli en papa (4949. Walker GP, Macdonald FH, Puketapu AJ, Fergusson HA, Connolly PG. A field trial to assess damage by Bactericera cockerelli to early potatoes at Pukekohe. New Zeal Plant Prot [Internet]. 2012 [cited 2017 Jul 14];65(Anonymous 2009):148-154. Available from: http://www.nzpps.org/journal/65/nzpp_651480.pdf ). Se observó, además, al mírido Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Miridae) alimentándose de estados inmaduros del psílido en plantas de tomate (5050. Palma-Castillo LJ, Mena-Mociño LV, Martínez AM, Pineda S, Gómez-Ramos B, Chavarrieta-Yáñez JM, et al. Diet and growth parameters of the zoophytophagous predator Engytatus varians (Hemiptera: Miridae). Biocontrol Sci Technol. 2019;29(9):901-11. ,5151. Pineda S, Hernández-Quintero O, Velázquez-Rodríguez YB, Viñuela E, Figueroa JI, Morales SI, et al. Predation by Engytatus varians (Distant) (Hemiptera: Miridae) on Bactericera cockerelli (Sulcer) (Hemiptera: Triozidae) and two Spodoptera species. Bull Entomol Res. 2019;1-8. ). A su vez, Dicyphus hesperus Athias-Henriot (Heteroptera: Miridae) mostró favorables tasas de desarrollo y reproducción y, en condiciones de laboratorio, demostró ser un buen agente de control biológico para este fitófago en tomate (5252. Calvo FJ, Torres-Ruiz A, Velazquez-Gonzalez JC, Rodrıguez-Leyva E, Lomeli-Flores JR. Evaluation of Dicyphus hesperus for biological control of sweet potato whitefly and potato psyllid on greenhouse tomato. BioControl. 2016;10. ). Esos autores plantearon que este depredador pudiera ser usado en estrategias de Control biológico mediante su liberación aumentativa en áreas productivas de tomate en Norteamérica (5252. Calvo FJ, Torres-Ruiz A, Velazquez-Gonzalez JC, Rodrıguez-Leyva E, Lomeli-Flores JR. Evaluation of Dicyphus hesperus for biological control of sweet potato whitefly and potato psyllid on greenhouse tomato. BioControl. 2016;10. ,5353. Calvo FJ, Torres A, González EJ, Velázquez MB. The potential of Dicyphus hesperus as a biological control agent of potato psyllid and sweetpotato whitefly in tomato. Bull Entomol Res. 2018;108(6):765-72. ).
Se informó que el ácaro depredador Amblydromalus limonicus (Garman & McGregor) puede ser usado como agente de control biológico de B. cockerelli. Este ácaro, además de ser producido de forma masiva y ser comercializado, es capaz de desarrollarse, sobrevivir y alimentarse a partir de los estadios inmaduros del psílido, así como también de la miel de rocío que producen el insecto plaga, debido a su alimentación (5454. Xu Y, Zhang ZQ. Amblydromalus limonicus: A “new association” predatory mite against an invasive psyllid (Bactericera cockerelli) in New Zealand. Syst Appl Acarol. 2015;20(4):375-82. ). No obstante, estudios posteriores demostraron que este ácaro es capaz de reducir las poblaciones del vector en pimiento, pero no en cultivares de tomate, debido a que no puede completar su ciclo biológico en este cultivo (5555. Kean AM, Nielsen MC, Davidson MM, Butler RC, Vereijssen J. Host plant influences establishment and performance of Amblydromalus limonicus, a predator for Bactericera cockerelli. Pest Manag Sci. 2018;75(3):787-92. ).
En numerosas ocasiones, se recomienda la liberación conjunta de parasitoides y depredadores. Sin embargo, cuando T. triozae y D. hesperus se liberaron simultáneamente en poblaciones de B. cockerelli, tanto el parasitismo como los niveles de depredación, se reducen con relación a cuando son liberados por separado, si bien la mortalidad general de B. cockerelli obtenida con ambas especies juntas puede ser aditiva (5656. Ramírez-Ahuja MDL, Rodríguez-Leyva E, Lomeli-Flores JR, Torres-Ruiz A, Guzmán-Franco AW. Evaluating combined use of a parasitoid and a zoophytophagous bug for biological control of the potato psyllid , Bactericera cockerelli. Biol Control. 2017;106:9-15. ).
Aislados de Beauveria bassiana (Bals.) Vuill se evaluaron contra B. cockerelli con resultados promisorios, en condiciones de laboratorio; sin embargo, el uso combinado de este hongo con el parasitoide T. triozae no es recomendable, pues la sobrevivencia de este último disminuye cuando ataca ninfas infectadas por el hongo (5757. Tamayo-Mejía F, Tamez-Guerra P, Guzmán-Franco AW, Gomez-Flores R. Can Beauveria bassiana Bals. (Vuill) (Ascomycetes: Hypocreales) and Tamarixia triozae (Burks) (Hymenoptera: Eulophidae) be used together for improved biological control of Bactericera cockerelli (Hemiptera: Triozidae)? Biol Control. 2015;90:42-8. ). Dentro de la estrategia de manejo integrado del psílido, también se estudiaron los hongos Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin e Isaria fumosorosea Wize en campos comerciales de Weslaco, Texas, y se observó una reducción significativa de los daños en las plantas y en la presencia de síntomas del rayado de la papa (5858. Lacey LA, Liu TX, Buchman JL, Munyaneza JE, Goolsby JA, Horton DR. Entomopathogenic fungi (Hypocreales) for control of potato psyllid, Bactericera cockerelli (Šulc) (Hemiptera: Triozidae) in an area endemic for zebra chip disease of potato. Biol Control [Internet]. 2011;56(3):271-8. Available from: http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2010.11.012 ).
La estrategia de combinar la liberación/aplicación de dos o más agentes de control biológico puede promover el control biológico de la plaga. Por ejemplo, la aplicación simultánea de ácaros depredadores (A. limonicus) y aplicación de B. bassiana a intervalos apropiados tiene potencial para manejar las poblaciones del psílido del tomate/papa durante la temporada alta de estos cultivos (5959. Liu JF, Zhang ZQ, Beggs JR, Wei XY. Influence of pathogenic fungi on the life history and predation rate of mites attacking a psyllid pest. Ecotoxicol Environ Saf [Internet]. 2019;183(August):109585. Available from: https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.109585 ). No obstante, aún es necesario realizar estudios de campo que permitan evaluar la compatibilidad y viabilidad del uso combinado de ambos agentes de control biológico.
La asociación del hospedante con micorrizas también fue propuesta para la disminución y el retraso de la incidencia de CaLso; puede ser usada como una opción promisoria para la mitigación de la enfermedad causada por psílidos portadores de los haplotipos A y B de CaLso (6060. Tiénébo EO, Harrison K, Abo K, Brou YC, Pierson LS, Tamborindeguy C, et al. Mycorrhization mitigates disease caused by “Candidatus Liberibacter solanacearum” in tomato. Plants. 2019;8(11):1-11. ).
La utilización de extractos acuosos y/o etanólicos de aceites esenciales de plantas forma parte también de las estrategias para el manejo de poblaciones del psílido de la papa/tomate. Estudios encaminados a determinar la efectividad biológica de extractos acuosos y etanólicos de Ambrosia artemisiifolia L., Piper auritum Kunth, Taraxacum officinale (L.) Weber ex F.H. Wigg, Azadirachta indica A. Juss, Petiveria alliacea L. y Tagetes filifolia Lag. sobre estados inmaduros y adultos del vector (6161. Granados-Echegoyen C, Pérez-Pacheco R, Bautista-Martínez N, Alonso-Hernández N, Sánchez-García JA, Martinez-Tomas SH, et al. Insecticidal Effect of Botanical Extracts on Developmental Stages of Bactericera cockerelli (Sulc) (Hemiptera: Triozidae) . Southwest Entomol [Internet]. 2015 Mar 1 [cited 2017 Jul 14];40(1):97-110. Available from: http://www.bioone.org/doi/10.3958/059.040.0108 ). Estos autores observaron que los extractos acuosos de las hojas de A. artemisiifolia, P. auritum, y T. officinale tienen mayor efecto tóxico sobre los estadios ninfales, a su vez los extractos etanólicos de A. mexicana, A. indica, P. alliacea, y T. filifolia mostraron una mayor letalidad para las ninfas de 4to y 5to instar de B. cockerelli.
Montano et al. (6262. Diaz-Montano J, Trumble JT. Behavioral Responses of the Potato Psyllid ( Hemiptera : Triozidae ) to Volatiles from Dimethyl Disulfide and Plant Essential Oils Behavioral Responses of the Potato Psyllid ( Hemiptera : Triozidae ) to Volatiles from Dimethyl Disulfide and Plant Essentia. J Insect Behav · [Internet]. 2013;26:336-51. Available from: https://www.researchgate.net/publication/257590433%0ABehavioral ) evaluaron el efecto de Dimetil disulfato (DMDS) y 12 aceites esenciales (Cinnamomun cassia Blume (Lauraceae), Juniperus virgniana L. (Cupressaceae), Apium graveolens L. (Apiaceae), Syzygium aromaticum L. (Myrtaceae), Allium sativum L. (Liliaceae), Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle (Rutaceae), Pogostemon cablin Benth. (Labiatae), Mentha piperita L. (Lamiaceae), Rosmarinus officinalis L. (Labiatae), Satureja hortensis L. (Labiatae), Melaleuca alternifolia (Maiden & Betche) Cheel (Myrtaceae) y Thymus vulgaris L. (Labiatae)) sobre la conducta del psílido de la papa y el tomate. Durante la investigación, los autores comprobaron que el Dimetil disulfato (DMDS) y los aceites de tomillo, árbol del té, lima, clavo, menta, cedro y ajedra poseen un fuerte efecto repelente sobre el vector. El efecto residual del DMDS persiste por 10 días; mientras que, para los aceites de tomillo, árbol de Té, clavo, menta y ajedra, el efecto se mantiene por 20 días.
Igualmente se ha planteado que los insecticidas biorracionales (Organic JMS Stylet-Oil®, Excel Oil®, Eco-Oil®, Neem 600 WP y Sap Sucker Plus) pueden modificar la conducta alimentaria e incrementar la mortalidad en B. cockerelli (6363. Jorgensen N, Butler RC, Vereijssen J. Biorational insecticides for control of the tomato potato psyllid. New Zeal Plant Prot. 2013;66:333-40.,6464. AM B, SE T, RC B, J V. Effect of selected biorational insecticides and conventional insecticides on transmission of Candidatus Liberibacter solanacearum by tomato potato psyllid (Bactericera cockerelli ) on potato plants - additional trial. 2014. ).
Se propusieron otras técnicas para el manejo de poblaciones de insectos vectores , como son la irradiación con haz de electrones (eBeam, según siglas en Ingles) de poblaciones de psílidos (6565. Lei J, Meng J, Chen IW, Cheng W, Beam AL, Islam MS, et al. Deleterious effects of electron beam irradiation on development and reproduction of tomato/potato psyllids, Bactericera cockerelli. Insect Sci. 2019;1-29. ); la selección, transformación y forma de diseminación de los endosimbiontes asociados, con el objetivo de desarrollar un MIP del vector, mediante la manipulación de la microflora de los insectos vectores de enfermedades en plantas (6666. Chuche J, Auricau-Bouvery N, Danet JL, Thiéry D. Use the insiders: could insect facultative symbionts control vector-borne plant diseases? J Pest Sci (2004). 2017;90(1):51-68.,6767. Xie S, Lan Y, Sun C, Shao Y. Insect microbial symbionts as a novel source for biotechnology. World J Microbiol Biotechnol [Internet]. 2019;35(2):0. Available from: http://dx.doi.org/10.1007/s11274-019-2599-8 ), por ejemplo, feminización de machos genéticos, inducción de partenogénesis, incompatibilidad citoplasmática, eliminación de los machos (6868. Harari AR, Sharon R, Weintraub PG. Manipulation of Insect Reproductive Systems as a Tool in Pest Control. In: Horowitz AR, Ishaaya I, editors. Advances in Insect Control and Resistance Management,. Switzerland: Springer International Publishing Switzerland; 2016. p. 93-119.), interrupción de la simbiosis (6969. Sinno M, Bézier A, Vinale F, Giron D, Laudonia S, Garonna A Pietro, et al. Symbiosis disruption in the olive fruit fly, Bactrocera oleae (Rossi), as a potential tool for sustainable control . Pest Manag Sci. 2020; ), eliminación selectiva de endosimbiontes mediante antibióticos (7070. Zhao DX, Zhang ZC, Niu HT, Guo HF. Selective and stable elimination of endosymbionts from multiple-infected whitefly Bemisia tabaci by feeding on a cotton plant cultured in antibiotic solutions. Insect Sci. 2019;1-11. ) e irradiación (7171. Nieuwenhove GA Van, Oviedo AVF, Dalto YM, Perez J, Horak CI, Gastaminza GA, et al. Gamma radiation phytosanitary treatment against Trialeurodes vaporariorum ( Hemiptera : Aleyrodidae ). Florida Entomol. 2016;99(2):1-5. ).
El manejo de infraestructuras ecológicas y otras medidas culturales para evitar el paso del vector, como el uso de barreras físicas o barreras ópticas, pueden ser adecuadas alternativas para el control los psílidos. Por ejemplo, los arropes (mulching) reflectantes, a base de materiales que repelen o impiden el aterrizaje de psílidos, son métodos eficaces para reducir la incidencia de HLB, interfiriendo con el vector D. citri (7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23.) . Por otro lado, el uso de mallas y otras barreras físicas, como el caolín, pueden ser muy útiles para la reducción de poblaciones de B. cockerelli (7373. Merfield CN, Geary IJ, Hale RJ, Hodge S. Field evaluation of the effectiveness of mesh crop covers for the protection of potatoes from tomato potato psyllid. New Zeal J Crop Hortic Sci. 2015;43(2):123-33.) y también de Trioza apicalis (7474. Nissinen AI, Pihlava JM, Latvala S, Jauhiainen L. Assessment of the efficiency of different control programs to reduce Trioza apicalis Först. (Triozidae: Hemiptera) feeding damage and the spread of “Candidatus Liberibacter solanacearum” on carrots (Daucus carota spp. sativus L.). Ann Appl Biol. 2020;177(2):166-77. ).
La modificación genética de cultivos también forma parte de las estrategias de manejo del vector. Al respecto, Tzin et al. (7575. Tzin V, Yang X, Jing X, Zhang K, Jander G, Douglas AE. RNA interference against gut osmoregulatory genes in phloem-feeding insects. J Insect Physiol [Internet]. 2015;79:105-12. Available from: http://dx.doi.org/10.1016/j.jinsphys.2015.06.006 ) propusieron que las plantas genéticamente modificadas para la producción de moléculas activas de RNAi posee un elevado potencial para el control de insectos plagas del orden Hemiptera, entre ellos B. cockerelli, ya que es capaz de modificar importantes indicadores de aptitud en estos insectos vectores, incluyendo la reproducción y mortalidad. Si bien estos pueden considerarse resultados alentadores, a{un es necesario continuar los estudios antes de considérala como una táctica eficiente para el manejo de vectores. Por otra parte, es importante tener en cuenta que muchos países no permiten la inclusión de plantas genéticamente modificadas en la producción agrícola.
Bruner et al. (7676. Bruner SC, Scaramuzza LC, Otero AR. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda Ed. La Habana: Academia de Ciencias de Cuba.Instituto de Zoologia; 1975. 399 p.) refirieron la presencia de nueve especies de psílidos asociados a plantas en Cuba; sin embargo, Ouvrard (7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist ) informó de la existencia de 23 taxas (Tabla 2). En los últimos años, solo se informó la presencia de una nueva especie de psílido, Diaphorina citri Kuwayama en el año 1999 (7878. Alemán J, Baños H, Ravelo J. Diaphorina citri y la enfermedad Huanglongbing: una combinación destructiva para la producción citrícola. Rev Protección Veg. 2007;22(3):154-65.), el insecto se encontró en áreas urbanas de la Ciudad de La Habana en plantas de M. paniculata y Citrus spp.
Se desconoce si la llegada de este vector a Cuba fue natural, debido al cambio climático, el impacto de huracanes o ciclones o los vientos. Los rangos de especies se contraen, expanden y fragmentan en respuesta al cambio ambiental global. Sin embargo los registros de ocurrencia de especies observadas suelen proporcionar información solamente del subconjunto de los sitios ocupados por una especie, pero no, sobre sitios que no fueron encuestados, o que puedan ser colonizados, en el futuro, con el calentamiento global o las invasiones biológicas (7979. Guisan A, Tingley R, Baumgartner JB, Naujokaitis-Lewis I, Sutcliffe PR, Tulloch AIT, et al. Predicting species distributions for conservation decisions. Ecol Lett. 2013;16(12):1424-35.). De acuerdo con Karuppaiah y Sujayanad (8080. Karuppaiah V, Sujayanad GK. Impact of climate change on population dynamics of insect pests. World J Agric Sci [Internet]. 2012;8(3):240-6. Available from: https://www.researchgate.net/publication/259240426 ), el incremento de las temperaturas debido al cambio en las variables climáticas, provocaría cambios en la dinámica de la población de las plagas de insectos y alteraría el voltinismo, por tanto, sería más beneficioso para las especies multivoltinas, dando lugar a cambios en la distribución geográfica de los insectos.
La incertidumbre sobre la verdadera comunidad de especies de psílidos responsables de la transmisión de ZC aumentó el interés en la biodiversidad de estas especies, tanto dentro como fuera de los campos agrícolas (88. Munyaneza JE, Henne DC. Leafhopper and Psyllid Pests of Potato [Internet]. Insect Pests of Potato. Elsevier Inc.; 2013. 65-102 p. Available from: http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-386895-4.00004-1 ,1717. Munyaneza JE. Psyllids as Vectors of Emerging Bacterial Diseases of Annual Crops. Southwest Entomol [Internet]. 2010;35(3):471-7. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.3958/059.035.0335 ).
La preocupación mundial por el impacto de la entrada del psílido de la papa / tomate (TPP), a zonas en las que no está presente se hace cada día más intensa. El alto riesgo de pérdidas económicas asociadas a las invasiones del complejo psílido-CaLso, causó una creciente preocupación por determinar los posibles hábitats, comportamiento de la plaga y posibles hospedantes no cultivables.
En este sentido, Wan et al. (8181. Wan J, Wang R, Ren Y, McKirdy S. Potential Distribution and the Risks of Bactericera cockerelli and Its Associated Plant Pathogen Candidatus Liberibacter Solanacearum for Global Potato Production. Insects. 2020;11(298):1-14. ) emplearon modelos de nicho ecológico (MaxEnt) para predecir los hábitats probables para este complejo vector-bacteria a escala global evaluando, además, en qué medida está en riesgo el cultivo de la papa a nivel global. Estos autores identificaron hábitats climáticamente adecuados en Eurasia, África, América del Sur y Australasia; a su vez, a partir de datos de uso de la tierra, determinaron que están en riesgo el 96,14 % de la superficie de producción de papa en América del Sur y Eurasia, y todas las áreas de cultivo de papa de Australia. En ese estudio, se destacó la importancia de integrar factores climáticos y paisajísticos, utilizando los modelos de nicho ecológico (MNE) y enfoques espaciales, para identificar las áreas en riesgo de plagas invasoras. Estos modelos, específicos para cada especie, deben construirse con la complejidad adecuada, mediante la configuración de los parámetros potenciales para caracterizar el nicho climático y predecir el brote de plagas en paisajes variables. A partir de estos, según esta investigación se identificaron grandes regiones climáticamente adecuadas con hospedantes y todas las áreas de cultivo de papa australianas están bajo riesgo potencial de invasión. (Fig. 2)
ESPECIE | FAMILIA | HOSPEDANTE | REF. |
---|---|---|---|
Aphalara persicaria(Caldwell, 1937) | Aphalaridae Löw, 1879 | Persicaria persicaria(L.) Small | 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist |
Mastigimas ernstii(Schwarz, 1899) | Calophyidae Vondráček, 1957 |
| 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist |
Mastigimas schwarzi(Tuthill, 1945) |
| 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Paracarsidara dugesii(Löw, 1886) | Carsidaridae Crawford, 1911 |
| 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist |
Paracarsidara gigantea(Crawford, 1911) |
| 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Diaphorina citriKuwayama, 1908 | Liviidae Löw, 1879 |
| 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist |
Katacephala grandicepsCrawford, 1914 | Eugenia buxifolia (Sw.) Willd. | 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Katacephala tenuipennisTuthill, 1944 | Guairaje (Eugenia axillaris) | 7676. Bruner SC, Scaramuzza LC, Otero AR. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda Ed. La Habana: Academia de Ciencias de Cuba.Instituto de Zoologia; 1975. 399 p.,7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Euphalerus antillensisCaldwell & Martorell, 1952 | Psyllidae Latreille, 1807 |
| 7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist |
Euphalerus nidifexSchwarz, 1904 |
| 7676. Bruner SC, Scaramuzza LC, Otero AR. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda Ed. La Habana: Academia de Ciencias de Cuba.Instituto de Zoologia; 1975. 399 p. | |
Heteropsylla cubanaCrawford, 1914 |
| 7676. Bruner SC, Scaramuzza LC, Otero AR. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda Ed. La Habana: Academia de Ciencias de Cuba.Instituto de Zoologia; 1975. 399 p.,7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Heteropsylla distinctaTuthill, 1944 | Pithecolobium arboreum (l.) Urb. | 7171. Nieuwenhove GA Van, Oviedo AVF, Dalto YM, Perez J, Horak CI, Gastaminza GA, et al. Gamma radiation phytosanitary treatment against Trialeurodes vaporariorum ( Hemiptera : Aleyrodidae ). Florida Entomol. 2016;99(2):1-5. | |
Heteropsylla huasachaeCaldwell, 1941 |
| 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Heteropsylla mimosaeCrawford, 1914 |
| 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Heteropsylla propinquaMuddiman, Hodkinson & Hollis, 1992 |
| 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Heteropsylla puertoricoensisCaldwell, 1942 | Albizia saman (Jacq.) Merr. Pithecolobium saman (Jacq.) Benth. | 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Heteropsylla quassiaeCrawford, 1914 | Quassia L. | 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Mitrapsylla cubanaCrawford, 1914 | Centrosema (DC.) Benth. Desmodium adscendens (Sw.) DC. | 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Platycorypha princeps Tuthill, 1945 | Myroxylon toluiferum a. Rich. | 7676. Bruner SC, Scaramuzza LC, Otero AR. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda Ed. La Habana: Academia de Ciencias de Cuba.Instituto de Zoologia; 1975. 399 p.,7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Calinda gibbosa(Tuthill, 1959) | Triozidae Löw, 1879 |
| 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. |
Ceropsylla sideroxyliRiley, 1885 |
| 7676. Bruner SC, Scaramuzza LC, Otero AR. Catálogo de los insectos que atacan a las plantas económicas de Cuba. Segunda Ed. La Habana: Academia de Ciencias de Cuba.Instituto de Zoologia; 1975. 399 p.,7777. Ouvrard D. Psyl’list - The World Psylloidea Database. [Internet]. 2020. 2020 [cited 2020 Jun 24]. Available from: http://www.hemiptera-databases.com/psyllist | |
Ceropsylla sp Ceropsylla martorelli | Ocotea leucoxylon | 7171. Nieuwenhove GA Van, Oviedo AVF, Dalto YM, Perez J, Horak CI, Gastaminza GA, et al. Gamma radiation phytosanitary treatment against Trialeurodes vaporariorum ( Hemiptera : Aleyrodidae ). Florida Entomol. 2016;99(2):1-5. | |
Triozoida mediaTuthill, 1947 | Eugenia rocana Britton & P.Wilson | 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Triozoida mutabilisTuthill, 1947 | desconocido | 7272. Croxton SD, Stansly PA. Metalized polyethylene mulch to repel Asian citrus psyllid, slow spread of huanglongbing and improve growth of new citrus plantings. Pest Manag Sci. 2014;70(2):318-23. | |
Trioza diospyri (Ashm) |
| 7171. Nieuwenhove GA Van, Oviedo AVF, Dalto YM, Perez J, Horak CI, Gastaminza GA, et al. Gamma radiation phytosanitary treatment against Trialeurodes vaporariorum ( Hemiptera : Aleyrodidae ). Florida Entomol. 2016;99(2):1-5. |
En 2016, se informó acerca del riesgo de introducir desde Cuba a EE. UU. nuevas plagas agrícolas, debido a su ubicación y distribución geográfica en el país (8181. Wan J, Wang R, Ren Y, McKirdy S. Potential Distribution and the Risks of Bactericera cockerelli and Its Associated Plant Pathogen Candidatus Liberibacter Solanacearum for Global Potato Production. Insects. 2020;11(298):1-14. ). Aunque vectores de especies, como el psílido Bactericera sp. no están incluidos en ese documento, se conoce que las redes de transporte global se están expandiendo y los materiales se mueven con mayor rapidez. El material vegetal se puede mover directamente, como alimento o fibra, o puede convertirse en contenedor para otros productos. De cualquier manera, pueden representar una fuente de nuevos agentes patógenos y nuevos insectos vectores de los mismos, lo cual representa un riesgo para la dispersión de plagas en el mundo (8282. Garrett KA, Forbes GA, Gómez L, Gonzáles MA, Gray M, Skelsey P, et al. Cambio climático y adaptación en el Altiplano bolivianoEdition: FirstChapter: Cambio climático, enfermedades de las plantas e insectos plaga. In: Jiménez E, editor. Cambio Climático y Adaptación en el Altiplano boliviano. cides-umsa; 2013. p. 71-98.) .
Con relación a este tema, Garrett et al. (8282. Garrett KA, Forbes GA, Gómez L, Gonzáles MA, Gray M, Skelsey P, et al. Cambio climático y adaptación en el Altiplano bolivianoEdition: FirstChapter: Cambio climático, enfermedades de las plantas e insectos plaga. In: Jiménez E, editor. Cambio Climático y Adaptación en el Altiplano boliviano. cides-umsa; 2013. p. 71-98.) plantearon que existen otros dos fenómenos, a nivel global, que influyen en el riesgo de dispersión de plagas para las plantas. El primero es el cambio en los patrones de uso de la tierra por la presión que existe para apoyar, tanto la producción de alimentos como la generación de biocombustibles para la creciente población mundial. Una mayor homogeneidad de las tierras agrícolas representa un factor de riesgo para la entrada y establecimiento de plagas. Segundo, el incremento de las especies invasoras, las cuales son consideradas una problemática constante y suelen ser altamente dañinos para los sistemas agrícolas locales y, por lo general, no se cuenta con estrategias de monitoreo, diagnóstico y manejo para el enfrentamiento a poblaciones de estas especies.
Adicionalmente, de acuerdo con Nelson (2626. Nelson WR, Swisher KD, Crosslin JM, Munyaneza JE. Seasonal Dispersal of the Potato Psyllid, Bactericera cockerelli , into Potato Crops. Southwest Entomol [Internet]. 2014;39(1):177-86. Available from: http://www.bioone.org/doi/abs/10.3958/059.039.0121 ), la migración de pequeños insectos, junto con los patrones de viento y la aparición de psílidos a gran altura, apoyan el concepto de migración estacional de psílidos a larga distancia. Este hecho, junto con la presencia de plantas con la capacidad de ofrecer refugio, fuente de alimento y, en algunos casos, adecuadas para la reproducción del insecto, proporciona una hipótesis de migración e hibernación plausible. La naturaleza desafiante de la identificación temprana y la predicción de nuevas poblaciones de psílidos se destacan por la ocurrencia filogenéticamente estocástica de plagas psílidos conocidas en una amplia variedad de taxones de plantas (44. Caicedo JD, Simbaña LL, Calderón DA, Lalangui1 KP, Rivera-Vargas LI. First report of ‘ Candidatus Liberibacter solanacearum ’ in Ecuador and in South America. Australas Plant Dis Notes. 2020;15(6):10-2.). Por lo tanto, estudios enmarcados en el comportamiento de plantas hospedantes y / o cultivares, biología de vectores e interacciones multitróficas, teniendo en cuenta los descriptores ambientales y biológicos típicos de Cuba, ofrecerían una herramienta fundamental en la prevención temprana, que facilitaría la planificación y mitigación de futuros impactos de estos insectos y enfermedades en el sistema agrícola cubano.
Por otra parte, la actualización de la lista de psílidos presentes en Cuba, así como sus interacciones y las fluctuaciones estacionales de sus poblaciones, sería un factor clave para la identificación de especies de vectores putativos y el desarrollo de estrategias de control. Terasini et al. (8383. Teresani G, Hernández E, Bertolini E, Siverio F, Marroquín C, Molina J, et al. Search for potential vectors of ‘Candidatus Liberibacter solanacearum’: population dynamics in host crops. Spanish J Agric Res [Internet]. 2015 Jan 30 [cited 2019 Jan 8];13(1):e1002. Available from: http://revistas.inia.es/index.php/sjar/article/view/6551 ) refirieron que la reducción de la población de psílidos es crítica, independientemente de la eficiencia de la transmisión por los diferentes vectores involucrados. Cualquier especie de vector podría desempeñar una función en la propagación de la bacteria al compensar, con su abundancia, las eficiencias de transmisión pobres.
Hasta el presente, Cuba alcanzó elevado desarrollo en el uso eficiente del control biológico (hongos, bacterias, depredadores, parasitoides y baculovirus) y el MIP en cultivos de interés. Además de fortalecer las capacidades de monitoreo, diagnóstico y enfrentamiento de plagas cuarentenadas o bajo vigilancia, y la formación de especialistas de con una formación integral. Por otra parte, cuenta con semillas y cultivares de solanáceas obtenidas en los centros científicos del país con marcada resistencia a numerosas plagas. No obstante, en el contexto del cambio climático, el incremento demanda en la calidad y producción de alimentos, se hace necesario continuar la vigilancia sobre especies de insectos vectores como los psílidos.
Por lo tanto, los estudios enmarcados en el comportamiento de alimentación y la eficiencia de transmisión en diferentes plantas hospedadoras y / o cultivares, son una herramienta fundamental en la prevención temprana, que facilita la planificación y mitigación de los futuros impactos de estos insectos y enfermedades en el sistema agrícola cubano y en el resto del mundo.