Prevalencia de pudriciones basales en cultivos de piña (Ananas comosus (L.) Merr.) MD2 en Colombia

Análisis de la presencia y prevalencia de la enfermedad

Para cada lote explorado se determinó la presencia o ausencia de la enfermedad. En caso de presencia de síntomas asociados a pudriciones basales, se registró su distribución espacial en el lote, debido a que esta es una característica relevante de la dinámica poblacional para el manejo de enfermedades y plagas. Su clasificación se realizó según lo propuesto por Vargas y Rodríguez (2424. Vargas R, Rodríguez S. Dinámica de poblaciones. En: Ripa R, Larral P. Manejo de plagas en paltos y cítricos [Internet]. 1ra Ed. Chile: Colección Libros INIA. 2008; 23(200):99-105. [Consultado 20 Sep 2021]. Disponible en: http://www.avocadosource.com/books/Ripa2008/Ripa_Chapter_07.pdf. ): 1) Aleatoria o al azar, donde la enfermedad se encuentra dispersa y sin ningún patrón dentro del lote; 2) Agregada, donde se concentra en grupos o focos y, 3) Uniforme, en la cual la enfermedad se dispone de forma frecuente y continua en el lote. Finalmente, se definió por observación el porcentaje de superficie afectada del lote como menor o mayor a 10 %. La prevalencia (P) de la enfermedad en las zonas en estudio se calculó como porcentaje (%) con la fórmula:

De igual forma, se determinó visualmente el porcentaje (%) de superficie afectada en cada lote, donde:

Los datos de presencia y prevalencia de la enfermedad, registrados para cada lote, se analizaron sobre la base de dos variables: i) Nivel de superficie afectada por lote y ii) Etapa fenológica del cultivo utilizando tablas de frecuencia absoluta y relativa (frecuencia absoluta sobre el total de casos). Se seleccionó la prueba de independencia de Fisher al considerar el tamaño de la muestra el tipo de variables y la distribución (2525. Webster AL. Prueba chi-cuadrado y otras muestras no paramétricas. En: Webster AL. Estadística aplicada a los negocios y la economía. Santa Fe de Bogotá: McGraw-Hill. 2000;462-517.), con la cual se probó la hipótesis nula de independencia entre el nivel de superficie afectada y la etapa fenológica del cultivo, con los datos obtenidos para cada lote explorado. El análisis se realizó con la versión libre del programa R-Studio versión 4.1.0 (2626. RStudio Team. RStudio: Integrated Development for R [Internet]. Boston, Massachusetts: PBC; 2021 [Consultado 20 Sep 2021]. Disponible en: http://www.rstudio.com/.).

Análisis de correlación entre variables cualitativas y la presencia de la enfermedad

En los predios donde se observó sintomatología asociada a pudriciones basales, se encuestó al productor para evaluar diferentes aspectos relacionados con la información general del cultivo y el manejo agronómico. De estos aspectos, se realizó una selección por su posible asociación con la presencia de pudriciones basales y se categorizaron como variables agronómicas cualitativas. Se realizó un análisis no paramétrico para analizar la posible correlación entre la presencia de la enfermedad y las variables agronómicas cualitativas seleccionadas (2727. Wackerly D, Mendenhall W, Schaffer R. Estadística no paramétrica. En: Wackerly D, Mendenhall W, Schaffer R. Estadística matemática con aplicaciones. Séptima edición. Ciudad de México DF; Cengage Learning. 2010;741-790.). La prueba de Kruskal Wallis se utilizó para probar la independencia entre las variables cualitativas y el coeficiente de correlación de Spearman para evaluar su significancia estadística. Los análisis estadísticos se realizaron con el programa R-Studio 4.1.0. (2626. RStudio Team. RStudio: Integrated Development for R [Internet]. Boston, Massachusetts: PBC; 2021 [Consultado 20 Sep 2021]. Disponible en: http://www.rstudio.com/.).

Distribución de la enfermedad en los lotes explorados

Durante la fase exploratoria, se encontraron síntomas asociados a la enfermedad en 19 lotes. Estos lotes presentaron una clara distribución de la enfermedad: Aleatoria (8 lotes), Agregada (8 lotes) y Uniforme (tres lotes) (Fig. 2). A partir de las observaciones en campo y la información colectada, se determinó el nivel de superficie afectada por la enfermedad (nivel de afectación) en cada lote de la siguiente manera:

La información de los lotes seleccionados por presencia de la enfermedad se describe en la Tabla 1.

Registro de síntomas de la enfermedad

Los síntomas observados durante los recorridos exploratorios, en los lotes con presencia de pudriciones basales, se asociaron con los informados para PHRD que se caracterizaron, en términos generales, por presentar lesiones húmedas e infección basal de la planta (hojas y cogollo). El proceso de observación y la documentación de imágenes realizada durante el estudio permitió la descripción del avance de la sintomatología, a partir del cual se sugieren tres niveles de infección en el cultivar MD2 categorizados como: inicial, intermedio y avanzado. Los síntomas iniciales observados fueron hojas cloróticas, lesiones en la base y en el cogollo, que pueden iniciar con presencia de tejido blando y mal olor, sin un halo de infección definido (Fig. 3A y 3B). En las plantas con síntomas intermedios, se observaron hojas cloróticas a rojizas, con un halo de infección definido y olor fétido en la base, que pudieron presentar inclinación o volcamiento (Fig. 3C y 3D). Finalmente, en las plantas con sintomatología avanzada se observaron hojas color marrón, marchitez generalizada, lesión basal de hojas color marrón oscuro, olor fétido y colapso de la planta (Fig.3E y 3F).

Análisis de la presencia y prevalencia de la enfermedad

Los 77 lotes explorados se encontraron en diferentes etapas fenológicas, categorizados para el análisis como: siembra, desarrollo vegetativo, floración, fructificación, cosecha, producción de semilla y fin de ciclo. La última categoría estuvo compuesta por los lotes que después de cosecha no iniciaron un nuevo ciclo productivo y se mantuvieron sin manejo agronómico o en estado de abandono. En la Tabla 1 se describe el número de lotes encontrados con presencia de pudrición basal por nivel de afectación del lote y etapa fenológica.

De los 77 lotes explorados, se detectaron 19 lotes con presencia de pudrición basal, correspondientes a 14 fincas ubicadas en los seis municipios en estudio. Se observó un mayor número de lotes con presencia de la enfermedad en etapa de desarrollo vegetativo (88. Rodríguez M. Guía de identificación y manejo integrado de plagas y enfermedades en piña. 1ra Ed. Costa Rica: Banacol. 2011.), con un nivel de afectación medio (44. FAO. Análisis del mercado de las principales frutas tropicales de 2019. [Internet]. Roma: Fao.org; 2020 [Consultado 20 Sep 2021]. Disponible en: http://www.fao.org/3/cb0834es/CB0834ES.pdf ) y bajo (44. FAO. Análisis del mercado de las principales frutas tropicales de 2019. [Internet]. Roma: Fao.org; 2020 [Consultado 20 Sep 2021]. Disponible en: http://www.fao.org/3/cb0834es/CB0834ES.pdf ), seguidos de lotes en etapa de cosecha (55. ASOHOFRUCOL. Balance del sector hortifrutícola. [Internet]. Asohofrucol; 2020 [Consultado 20 Sep 2021]. Disponible en: https://www.agriculturayganaderia.com/website/wp-content/uploads/2020/12/BALANCE-DEL-SECTOR-HORTIFRUT%C3%8DCOLA-2020-PROYECCIONES-2021.docx ) y fructificación (33. García M, Serrano H. La piña, Ananas comosus (L.) Merr. (Bromeliaceae), algo más que un fruto dulce y jugoso. Contactos. 2005; 56:55-61. ) en los tres niveles de afectación. Sin embargo, en las etapas de fructificación, cosecha y producción de semilla se observó un lote con nivel de afectación alto para la enfermedad.

La prevalencia de la enfermedad en las zonas en estudio fue de 24,7 %. La mayor prevalencia se encontró en lotes en etapa vegetativa (10 %), con un nivel de afectación medio y bajo; mientras que, en lotes en etapa de fructificación, cosecha y producción de semilla, se determinaron niveles de afectación altos.

En cuanto a las zonas exploradas, la zona de ladera fue la más afectada, con 22,1 % de prevalencia (17 lotes). La zona plana tuvo una afectación de 2,6 % (dos lotes). En la zona de ladera, el municipio Dagua presentó la mayor prevalencia de la enfermedad con 13 % (10 lotes); en contraste, ambos municipios de la zona plana presentaron una prevalencia de la enfermedad de 1,3 %, lo cual puede estar asociado con las diferencias en el manejo sanitario del cultivo entre las zonas; el más intensivo fue en la zona plana. El nivel de afectación de lotes dependió significativamente de la etapa fenológica del cultivo con un (P-valor=0,0085). La distribución de los datos de prevalencia (%), según el nivel de afectación por lote y la etapa fenológica del cultivo, se describe en la Figura 4.

Análisis de correlación entre variables cualitativas y la presencia de la enfermedad

Las encuestas realizadas a los productores ubicados en los predios donde se observó sintomatología asociada a pudriciones basales, dieron como resultado 32 posibles variables agronómicas (Tabla 2). El análisis estadístico mostró que las 32 variables agronómicas cualitativas seleccionadas presentaron dependencia con la presencia de las pudriciones basales ${X^2}_{(\mathrm{31,0},05)}=\mathrm{204,44}$ , con un nivel de confianza de 95 %.

Posteriormente, se identificaron ocho variables que presentaron significancia menor o igual a 0,05 (α≤0,05). De este grupo, a su vez se seleccionaron las tres variables agronómicas cualitativas que presentaron correlación significativa con la presencia de pudriciones basales con un P-valor < 0,05 (Tabla 3).

Se evidenció una relación positiva significativa en la etapa de fructificación (Et_4) y en la distribución agregada de la enfermedad en los lotes explorados (Dd_A). La primera variable se puede explicar porque, en esta etapa fenológica, se disminuye el control de enfermedades con productos químicos, lo cual puede favorecer el aumento del inóculo. La segunda variable se puede explicar porque la distribución agregada de la enfermedad se encontró asociada a las características del terreno (presencia de depresiones e irregularidades), las cuales favorecen la alta saturación. Esta es una característica propia de los suelos de la región (derivados de cenizas volcánicas), que favorecen la retención de humedad por su alto contenido en materia orgánica y arcillas y, por lo tanto, facilita la dispersión del patógeno. Además, se observó una relación negativa significativa respecto al número de ciclos (Nc_C): a mayor número de ciclos, menor presencia de pudrición. Esto pudiera deberse a que en las zonas en estudio se acostumbra a incrementar la frecuencia de aplicación de fungicidas cuando se realiza más de un ciclo productivo consecutivo, con el fin de garantizar la sanidad del cultivo.

Los resultados de este estudio, basados en observaciones en campo, permitieron determinar que la sintomatología en las plantas afectadas estuvo caracterizada por hojas poco desarrolladas, cloróticas y con lesiones húmedas que presentaron halos color marrón acompañadas de olor fétido, desprendimiento foliar y colapso de la planta. Esta sintomatología es congruente con lo notificado por Espinosa-Rodriguez et al. (2222. Espinosa-Rodríguez CJ, Nieto-Angel D, León-García de Alba CD, Villegas-Monter Á, Aguilar-Pérez LA, Ayala-Escobar V. Etiología de la pudrición del cogollo de la piña (Ananas comosus. L. Merril) cultivar MD2 en Isla, Veracruz, México. Rev. Mex. Fito. 2015; 33(1):104-115.) en México, Ratti et al. (1414. Ratti MF, Ascunce MS, Landivar JJ, Goss EM. Pineapple heart rot isolates from Ecuador reveal a new genotype of Phytophthora nicotianae. Plant Pathol. 2018; 67(8):1803-1813.) en Ecuador y Hailu et al. (1818. Hailu A, Daba T, Bekele M. Surveillance of Phytophthora spp. Disease on Pineapple at Specific District of Ethiopia. J Plant Sci Crop Protec. 2018; 1(2):205-211.) y Ocwa et al. (2121. Ocwa A, Bua B, Oculi J, Tusiime G. Morphological identification of Phytophthora A causal organism of pineapple heart rot disease in Uganda. Int J Phytopathol. 2018; 7(1):07-18.) en África, para la descripción de PHRD.

La enfermedad presentó una alta distribución en las zonas productoras de piña en estudio, con una prevalencia de 24,7 %, que se caracterizó por niveles medios y bajos de afectación en la etapa vegetativa del cultivo y niveles altos en las etapas de fructificación, cosecha y producción de semilla. Estos resultados pueden estar asociados al manejo sanitario del cultivo, ya que al inicio del ciclo productivo, en la etapa vegetativa, el control de enfermedades con productos químicos es intenso (aplicaciones tipo calendario), las cuales disminuyen en la etapa de floración y fructificación y desaparecen en la etapa de cosecha.

Entre las dos zonas agroclimáticas en estudio, la mayor prevalencia de la enfermedad se observó en la zona de ladera, lo cual pudo estar asociado a las características del terreno, las prácticas culturales y de manejo sanitario. Esta región se caracteriza por ser montañosa y los productores, en su mayoría, establecen el cultivo a favor de la pendiente para evitar inundaciones. No obstante, al no tener en cuenta las curvas de nivel, la topografía ondulada del terreno y el establecimiento ineficiente de sistemas de drenaje, esta práctica generalizada no logra evitarlas. A su vez, contribuye con el deterioro de los suelos y genera un impacto ambiental negativo que afecta la sostenibilidad del sistema productivo. Esta problemática fue claramente observada en los lotes que presentaron distribución agregada de la enfermedad, en los cuales los focos de infección estuvieron asociados con áreas de depresión en el terreno que favorecen la alta saturación del suelo (suelos mal drenados), generando inundaciones que benefician la diseminación del patógeno. Lo anterior concuerda con lo observado previamente por Espinosa-Rodriguez et al. (2222. Espinosa-Rodríguez CJ, Nieto-Angel D, León-García de Alba CD, Villegas-Monter Á, Aguilar-Pérez LA, Ayala-Escobar V. Etiología de la pudrición del cogollo de la piña (Ananas comosus. L. Merril) cultivar MD2 en Isla, Veracruz, México. Rev. Mex. Fito. 2015; 33(1):104-115.), Ocwa et al. (1111. Ocwa A, Bua B, Tusiime G, Oculi J. Pathogenicity of pineapple heart rot disease causal organisms in Central Uganda. Regional Universities Forum for Capacity Building in Agriculture. 2016; 14(2):475-481. Disponible en: http://repository.ruforum.org ), Hailu et al. (1818. Hailu A, Daba T, Bekele M. Surveillance of Phytophthora spp. Disease on Pineapple at Specific District of Ethiopia. J Plant Sci Crop Protec. 2018; 1(2):205-211.) y Oculi et al. (1515. Oculi J, Bua B, Ocwa A. Quantification of yield loss to pineapple heart rot disease on pineapple cultivars in Uganda. J Anim Plant Sci. 2019; 41(1):6784-6792.). La enfermedad tuvo mayor prevalencia en la temporada de lluvia, durante las visitas exploratorias realizadas entre el mes de febrero y abril de 2019, como fue declarado en otros estudios (1313. Green J, Nelson S. Heart and root rots of pineapple. Plant disease. 2015; 106:1-7., 2222. Espinosa-Rodríguez CJ, Nieto-Angel D, León-García de Alba CD, Villegas-Monter Á, Aguilar-Pérez LA, Ayala-Escobar V. Etiología de la pudrición del cogollo de la piña (Ananas comosus. L. Merril) cultivar MD2 en Isla, Veracruz, México. Rev. Mex. Fito. 2015; 33(1):104-115.).

Estos resultados evidenciaron la necesidad de realizar estudios complementarios para confirmar la presencia de PHRD a nivel regional y la implementación de estrategias de manejo. En las zonas productoras a nivel mundial se describe, en términos generales, una alta distribución de PHRD con incidencias de 25-45 % (1616. Shreenivasa K, Rekha D, Hanumantha BC. Management of Phytophthora parasitica causing heart rot of pineapple. En: 3rd International symposium on Phytophthora: Taxonomy, Genomics, Pathogenicity, Resistance and Disease Management. Bengaluru, India. ICAR-IIHR. 2015., 2020. Shen HF, Lin BR, Zhan JX, Pu XM. First report of pineapple heart rot caused by Phytophthora nicotianae in Hainan Province, China. Plant Dis. 2013; 97(4):560.), lo cual puede implicar una pérdida de producción hasta de 100 % (1717. Oculi J, Bua B, Ocwa A. Reactions of pineapple cultivars to pineapple heart rot disease in central Uganda. Crop Prot. 2020; 135(105213):1-6., 2828. Rohrbach KG, Schenke S. Control of pineapple heart rot disease caused by Phytophthora parasitica and P. cinammomi with metalaxyl, fosetyl and phosphoric acid. Plant Dis. 1985; 69(4):320-323.). Por otra parte, aunque se ha constatado susceptibilidad en la mayoría de las variedades cultivadas, en el continente americano los datos se encuentran asociados al cultivo comercial y la susceptibilidad del cultivar MD2, como se observó en estudios realizados en Ecuador y México (1414. Ratti MF, Ascunce MS, Landivar JJ, Goss EM. Pineapple heart rot isolates from Ecuador reveal a new genotype of Phytophthora nicotianae. Plant Pathol. 2018; 67(8):1803-1813., 2222. Espinosa-Rodríguez CJ, Nieto-Angel D, León-García de Alba CD, Villegas-Monter Á, Aguilar-Pérez LA, Ayala-Escobar V. Etiología de la pudrición del cogollo de la piña (Ananas comosus. L. Merril) cultivar MD2 en Isla, Veracruz, México. Rev. Mex. Fito. 2015; 33(1):104-115.), que concuerdan con lo informado posteriormente en Uganda (1515. Oculi J, Bua B, Ocwa A. Quantification of yield loss to pineapple heart rot disease on pineapple cultivars in Uganda. J Anim Plant Sci. 2019; 41(1):6784-6792., 1717. Oculi J, Bua B, Ocwa A. Reactions of pineapple cultivars to pineapple heart rot disease in central Uganda. Crop Prot. 2020; 135(105213):1-6.).

En las dos zonas, el manejo sanitario de las pudriciones basales se realizó principalmente con la aplicación de productos de síntesis química, ya que se considera que disminuye el nivel de inóculo de los patógenos asociados a la enfermedad, sin tener en cuenta el riesgo de generar resistencia en los patógenos. Los productores realizaron aplicaciones de plaguicidas con ingredientes activos como son Metalaxil-M, Mancozeb, Fosetil Al y Oxicloruro de Cobre. Sin embargo, la diferencia radicó en la frecuencia de aplicación: en la zona plana fue más frecuente y se realizó cada quince días, ya que las inundaciones en esta zona son favorecidas por las condiciones topográficas del terreno.

Es necesario complementar el estudio de la pudrición basal prevalente en las zonas exploradas y determinar el agente etiológico, así como su comportamiento epidemiológico. El entendimiento de la dinámica de la enfermedad permitirá definir y desarrollar estrategias de manejo integrado que incluyan, además del control químico y biológico, prácticas culturales que puedan ser transferidas a los agricultores para promover la sanidad y sostenibilidad del sistema productivo en esta región productora de piña MD2, con alta proyección para la exportación en Colombia.