INTRODUCCIÓN
⌅Los insectos son el grupo de animales más diverso de la Tierra, con aproximadamente el 54 % de todas las especies descritas actualmente. Se conoce que seis de los 30 órdenes de la clase Insecta son considerados como plagas a la agricultura, lo que genera aproximadamente 5000 especies dañinas. Los órdenes taxonómicos que contienen a las especies consideradas plagas son: Coleoptera, Lepidoptera, Diptera, Hemiptera, Thysanoptera y Orthoptera; los dos primeros son los que contienen el mayor número de insectos plaga (11. Hernández ML, Vazquez NG, Hernández J, Arroyo D, García LF, Del Rincón MC. Estudio de agentes de control biológico virales y bacterianos hacia plagas agrícolas. XXVI Verano de la Ciencia. 2021; 10:1-8. https://www.jovenesenlaciencia.ugto.mx.).
Actualmente, para el control de las plagas se promueve el uso de diferentes alternativas que contribuyen a disminuir las aplicaciones de plaguicidas químicos que afectan al ecosistema (22. Gakegne ER, Martínez-Coca B. Efficacy of two biofungicides for early blight field management in potato (Solanum tuberosum L.). Rev. Protección Veg. 2019; 34(1):1-9. http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RPV/article/view/1017/1297.). En el caso de los insectos, se promueve el uso de depredadores y parasitoides para evitar el uso de insecticidas (33. Miranda I, Baños HL, Martínez M, Alemán J. Modelo teórico de la interacción de Diaphorina citri Kuwayana (Hemiptera: psyllidae) con sus enemigos naturales. Rev. Protección Veg. 2008; 23(2):126-130.). Para determinar el momento de aplicación es necesario estudiar la fluctuación poblacional de la presa, lo que se facilita con la utilización de modelos matemáticos (44. Jyotirmoy R, Shariful A. Fear factor in a prey-predator system in deterministic and stochastic environment. Journal Pre-proof. 2019; 31p. https://doi.org/10.1016/j.physa.2019.123359 ).
Numerosos trabajos se realizaron para modelar la densidad poblacional de los insectos con el objetivo de pronosticar su comportamiento y establecer medidas de manejo (55. Benítez HL, Miranda I. Desarrollo y aplicación de los modelos de simulación para el estudio de la dinámica de poblaciones. Rev. Protección Veg. 2018; 33(2). http://revistas.censa.edu.cu/index.php/RPV/article/view/963/1078 ). Los modelos matemáticos más efectivos para este propósito serán aquellos que incluyan las variables que inciden en la densidad del insecto, la cual puede depender del nivel de tolerancia del cultivar, condiciones climáticas, tipo de suelo, manejo de nutrientes, desbalance ecológico, entre otros factores (66. Otieno MO. Impacts and Management Strategies of Common Potato (Solanum tuberosum L.) Pests and Diseases in East Africa. Frontiers in Science. 2019; 9(2):33-40.). Sin embargo, una adecuada presentación de las relaciones poblacionales que se establecen en el ecosistema puede conducir a modelos de adecuada predicción (77. Denno RF, McClure M, Ott JR. Interspecific interactions in phytophagous insects: competition reexamined and resurrected. Annu. Rev. Entomol. 1995; 40:297-331. https://www.annualreviews.org ). Diversos modelos matemáticos informados no incluyen la interacción de las poblaciones (88. Elizondo AI, Murguido M. Modelos de mejor ajuste matemático a la fluctuación de las poblaciones de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa. Centro Agrícola. 2006; 33(4):35-40.) o contienen parámetros de difícil determinación en el ecosistema, como el modelo propuesto por Roy y Alan en 2019, donde se separa la mortalidad natural de la mortalidad por competencia (44. Jyotirmoy R, Shariful A. Fear factor in a prey-predator system in deterministic and stochastic environment. Journal Pre-proof. 2019; 31p. https://doi.org/10.1016/j.physa.2019.123359 ). Otros modelos necesitan conocer la situación de la plaga y del clima momentos antes para realizar una estimación (99. Porras ÁC, Jiménez SF, Figueroa I, Santos M, Sistachs V. Modelo predictivo de los cambios poblacionales de Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae) en el cultivo de la cebolla (Allium cepa L.) en Cuba. Fitosanidad. 2007; 11(4):17-21.) lo cual, en ocasiones, se desconoce.
El presente trabajo tiene como objetivo proponer modelos matemáticos para la simulación de la fluctuación poblacional de fitófagos en un agroecosistema.
MATERIALES Y MÉTODOS
⌅Se elaboró un modelo matemático teórico según la descripción del ciclo biológico de los insectos y su interacción con los enemigos naturales y se estudió el significado biológico de los parámetros. Posteriormente, se elaboró un modelo para caracterizar el ciclo de la población total del fitófago en interacción con los depredadores, con el objetivo de demostrar la existencia o no de un equilibrio ecológico.
El modelo de interacción presa-depredador se simuló en RStudio 1.3.1093, según el método numérico Runge-Kutta de orden 4 (1010. Oladokun M, Lin Z. Dynamic sequential box modelling of inhalation exposure potential in multi-bed patient ward: Validation and baseline case studies. Building and Environment. 2019; 161:106-241.); los parámetros poblacionales se extrajeron de la literatura (1111. Elizondo AI, Milán M, Tejeda M, Rojas P. Comportamiento de las poblaciones de trips (Thysanoptera: Thripidae) y Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae) en el cultivo de la papa (Solanum tuberosum L.) en Cuba. Fitosanidad. 2016; 20(3):137-140.,1212. González MA, Hernández AD. Asociación Gladiolo “Gladiolus grandiflorus”-Cempoalxóchitl “Tagetes erecta”: Impacto en la población de trips “Thrips simplex” y mosca blanca “Bemisia tabaci” en el valle de Toluca. (Tesis en opción al título de ingeniero agrónomo en floricultura(. Universidad Autónoma del Estado de México. 2018. http://ri.uaemex.mx/bitstream/handle/20.500.11799/94871 ,1313. Cocuzza GE, Clercq P, Lizzio S, Van der Veire M, Tirry L, Degheele D, et al. Life tables and predation activity of Orius laevigatus and O. albidipennis a three constant temperatures. Entomologia Experimentalis et Applicata. 1997; 85:189-198.). La condición inicial se obtuvo del monitoreo periódico de la población de tisanópteros realizado en un cuadrante de 7,71 ha de la finca “Maravilla” en la Empresa de Cultivos Varios (E.C.V.) de Artemisa, Cuba (88. Elizondo AI, Murguido M. Modelos de mejor ajuste matemático a la fluctuación de las poblaciones de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa. Centro Agrícola. 2006; 33(4):35-40.). Estos datos también se emplearon para verificar la bondad de ajuste, según el coeficiente de determinación, el coeficiente de determinación ajustado, el cuadrado medio de error y la prueba de Durbin-Watson (1414. Durbin J, Watson GS. Testing for serial correlation in least squares regression (I). Biometrika. 1950; 37 (3-4):409-428.).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
⌅Los insectos pueden clasificarse en ametábolos y metábolos. Los ametábolos presentan muy pocos cambios, principalmente de tamaño y el desarrollo de la genitalia externa. Este tipo de metamorfosis se encuentra en insectos primitivos sin interés agrícola. La mayoría de los insectos son metábolos y presentan tres tipos de metamorfosis incompleta (Huevo-Ninfa-Adulto), intermedia (Huevo-Ninfa-Pseudopupa-Adulto) y completa (Huevo-Larva-Pupa-Adulto) (1515. Pedigo LP, Rice ME. Entomology and Pest Management. 5ta Ed. New Jersey: Pearson Prentice Hall, Upper Saddle River, Columbus, Ohio. 2006; 749 p.).
El modelo propuesto describe los cambios de estadio, según el ciclo de los insectos con metamorfosis completa. Indistintamente, un enemigo natural puede alimentarse de uno o varios estadios del insecto (1616. Gandarilla-Pacheco FL, Pérez CE, De Jesús E, Alemán-Huerta ME, Quintero-Zapata E. Evaluación de hongos entomopatógenos sobre estadios larvarios de Aedes aegypti Linnaeus, (Diptera: culicidae). Entomología mexicana. 2020; 7:105-111.), por lo que se consideró que todos los estadios pueden ser depredados o parasitados por enemigos naturales representados por la letra D. (Fig. 1).
El modelo queda descrito por el sistema de ecuaciones:
El significado biológico de los parámetros del modelo se expresa en la Tabla 1.
| Significado biológico | Símbolo |
|---|---|
| Tasa de ovoposición del fitófago | α |
| Tasa de huevos que llegan a larva | a |
| Tasa de larvas que llegan a pupas | b |
| Tasa de pupas que llegan a adultos | c |
| Tasa de huevos inviables (que no eclosionan) | µ1 |
| Tasa de mortalidad natural de larvas | µ2 |
| Tasa de mortalidad natural de pupas | µ3 |
| Tasa de mortalidad natural de adultos | µ4 |
| Tasa de mortalidad natural del enemigo natural | µ5 |
| Tasa de depredación para huevos | β1 |
| Tasa de depredación para larvas | β2 |
| Tasa de depredación para pupas | β3 |
| Tasa de depredación para adultos | β4 |
Para validar este modelo los parámetros se deben estimar experimentalmente, su unidad de medida es 1/unidad de tiempo. El modelo se puede modificar si se conoce la respuesta funcional que presentan diferentes enemigos naturales sobre su presa (1717. Meza K, Cusme M, Velasquez J, Chirinos D. Trips (Thysanoptera) asociados con la pitahaya Selenicereus undatus (Haw.) DR Hunt. especies, niveles poblacionales, daños y algunos enemigos naturales. LA GRANJA. Revista de Ciencias de la Vida. 2020; 32(2):93-105.).
Generalmente, cuando se realizan muestreos de campo, se cuenta la población total de una especie plaga y sus enemigos naturales, por lo que se formuló un modelo de interacción presa-depredador más simple. En este caso, como se conoce que tanto en presas como en predadores puede existir una competencia por el espacio o por la presa (44. Jyotirmoy R, Shariful A. Fear factor in a prey-predator system in deterministic and stochastic environment. Journal Pre-proof. 2019; 31p. https://doi.org/10.1016/j.physa.2019.123359 ), se formuló un modelo presa-depredador con competencia interespecífica:
X- Densidad de presas
Y- Densidad de depredadores
a- Tasa intrínseca de incremento de las presas
b- Éxito del depredador
c- Tasa de competencia interespecífica de las presas
d- Mortalidad Natural del depredador
e- Índice de Respuesta numérica del depredador
f- Tasa de competencia interespecífica de los depredadores
Para simular la interacción de los tisanópteros con sus depredadores, se consideró la tasa de incremento de las presas como 0,92, según el incremento promedio que tienen las poblaciones de tisanópteros en campo, de un muestreo a otro, atendiendo a la densidad encontrada por hoja (88. Elizondo AI, Murguido M. Modelos de mejor ajuste matemático a la fluctuación de las poblaciones de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa. Centro Agrícola. 2006; 33(4):35-40.). Según las densidades informadas, los tisanópteros no presentan competencia interespecífica y c=0 (1111. Elizondo AI, Milán M, Tejeda M, Rojas P. Comportamiento de las poblaciones de trips (Thysanoptera: Thripidae) y Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae) en el cultivo de la papa (Solanum tuberosum L.) en Cuba. Fitosanidad. 2016; 20(3):137-140.). Los valores de los parámetros del depredador se tomaron de estudios de laboratorio para Orius laevigatus (Fieber) como agente de control biológico de trips (1313. Cocuzza GE, Clercq P, Lizzio S, Van der Veire M, Tirry L, Degheele D, et al. Life tables and predation activity of Orius laevigatus and O. albidipennis a three constant temperatures. Entomologia Experimentalis et Applicata. 1997; 85:189-198.): b=0,36; d=0,14; e=0,20. El valor de f fue 0,25 atendiendo a que, cuando los depredadores no son generalistas, compiten por la presa y esto regula su densidad (1212. González MA, Hernández AD. Asociación Gladiolo “Gladiolus grandiflorus”-Cempoalxóchitl “Tagetes erecta”: Impacto en la población de trips “Thrips simplex” y mosca blanca “Bemisia tabaci” en el valle de Toluca. (Tesis en opción al título de ingeniero agrónomo en floricultura(. Universidad Autónoma del Estado de México. 2018. http://ri.uaemex.mx/bitstream/handle/20.500.11799/94871 ).
En la simulación se observó que la población crece paulatinamente y disminuye después de un pico poblacional (Fig. 2). Este resultado coincide con autores que plantearon que la población crece desde fases tempranas del cultivo y toma mayor o menor magnitud en dependencia de la fecha de plantación (88. Elizondo AI, Murguido M. Modelos de mejor ajuste matemático a la fluctuación de las poblaciones de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa. Centro Agrícola. 2006; 33(4):35-40.) y la influencia del clima (1717. Meza K, Cusme M, Velasquez J, Chirinos D. Trips (Thysanoptera) asociados con la pitahaya Selenicereus undatus (Haw.) DR Hunt. especies, niveles poblacionales, daños y algunos enemigos naturales. LA GRANJA. Revista de Ciencias de la Vida. 2020; 32(2):93-105.). Generalmente, se presenta un pico poblacional entre los 40 y 60 días en dependencia del cultivar y fecha de plantación (88. Elizondo AI, Murguido M. Modelos de mejor ajuste matemático a la fluctuación de las poblaciones de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa. Centro Agrícola. 2006; 33(4):35-40., 1818. Vincini AM, Jacobsen B, Tulli MC, Carmona DM, López R. Dinámica poblacional de Frankliniella occidentalis (Pergande) y Thrips tabaci Lindeman en cultivos de papa (Solanum tuberosum L.). Entomotropica. 2014; 29(1):17-27., 1919. Guerra L, Cuellar L, Miranda I, Sánchez A, Baños HL, Suris M. Influencia de variables climáticas sobre la fluctuación poblacional de thrips (Megalurothrips usitatus Bagnall) en frijol. Rev. Protección Veg. 2021; 36(2).). Este tipo de fluctuación es característico de los tisanópteros, quienes muestran similar comportamiento en otros cultivos. Por ejemplo, en frijol (Phaseolus vulgaris L.), de igual manera, se incrementa la infestación después de la segunda semana de emergidas las plantas y se mantiene un crecimiento hasta un pico poblacional casi al final del ciclo, para posteriormente decrecer (1919. Guerra L, Cuellar L, Miranda I, Sánchez A, Baños HL, Suris M. Influencia de variables climáticas sobre la fluctuación poblacional de thrips (Megalurothrips usitatus Bagnall) en frijol. Rev. Protección Veg. 2021; 36(2).).
Para este modelo, los puntos de equilibrio (0;0) y (3,89; 2,55), calculado igualando el sistema a cero:
resultaron inestables (2020. Ibarguen - Mondragon E, Esteva L, Chávez - Galán L. Estabilidad global para un modelo matemático sobre la respuesta inmune innata de macrófagos contra el Micobacterium tuberculosis. Revista Sigma. 2010; (1):1-17 http://coes.udenar.edu.co/revistasigma/articulos/Vol´umenX No 1/1.pdf.). El valor (3,89; 2,55) se alcanza después de los 60 días posteriores a la plantación, si la población de depredadores inicia en una densidad baja (Fig. 3). Por ello, se recomienda estudiar respuesta funcional de los depredadores, a fin de conocer el nivel poblacional capaz de controlar la presa y establecer medidas de manejo con el uso de controles biológicos (1313. Cocuzza GE, Clercq P, Lizzio S, Van der Veire M, Tirry L, Degheele D, et al. Life tables and predation activity of Orius laevigatus and O. albidipennis a three constant temperatures. Entomologia Experimentalis et Applicata. 1997; 85:189-198.).
Los valores de densidad de presa obtenidos por el modelo se aproximan a los valores informados por Elizondo et al. (2006) (88. Elizondo AI, Murguido M. Modelos de mejor ajuste matemático a la fluctuación de las poblaciones de Thrips palmi Karny en el cultivo de la papa. Centro Agrícola. 2006; 33(4):35-40.). El modelo presentó buenos indicadores de bondad de ajuste, coeficiente de determinación de 0,93, cuadrado medio del error 1,03 y prueba Durbin-Watson significativa (p<0,05). (Fig. 4)
Las investigaciones que involucren la relación de la tasa de natalidad de los insectos con la variación de factores abióticos mejorarán aún más la predicción. En este sentido, se demostró que la variante estocástica de un modelo Lotka-Volterra puede incrementar los niveles predictivos (2121. Uribe D. Modelo de regresión con parámetros estocásticos. Revista Colombiana de Estadistica. 1988; 17:89-101. https://repositorio.unal.edu.co/handle/unal/24268 ), aspecto que se evaluará en investigaciones futuras.