Relación entre variables bioclimáticas y prácticas de manejo con capturas de Anastrepha obliqua (Macquart) (Diptera: Tephritidae)

Agrupamiento por variables de altitud y bioclimáticas

Para realizar el análisis de agrupamiento de acuerdo con características ambientales, se geolocalizaron las 44 fincas, se registró su altitud (m) y se cruzaron los puntos de ubicación con las superficies de valores para 19 variables bioclimáticas (Tabla 1) incluidas en la base de datos WorldClim Version 2 (1919. Fick SE, Hijmans RJ. WorldClim 2: new 1-km spatial resolution climate surfaces for global land areas. Int. J. Climatol. 2017; 37: 4302-4325. Disponible en: https://www.doi.org/10.1002/joc.5086 ). Estas son derivadas de los valores mensuales de temperatura y precipitación, con el fin de generar variables más significativas biológicamente. Representan la tendencia anual, estacionalidad y los valores extremos de las variables ambientales limitantes (2020. WorldClim [Internet]. University of California, Davis, CA, USA; c2020-2022 [citado 8 marzo 2022]. Bioclimatic Variables; [aprox. 2 p.]. Disponible en: https://www.worldclim.org/data/bioclim.html ). Los datos se encuentran a una resolución de 30 arco-segundos (~1 km² en el ecuador) para el periodo 1970-2000. A pesar de la limitación temporal de la base de datos, es la de mejor resolución espacial y de libre acceso para el área de estudio, por ello se consideró apropiado su uso, pues el objetivo fue agrupar fincas de acuerdo con su clima promedio histórico y, tratándose de un área pequeña (aproximadamente 1872 km²), se necesitaba una alta resolución.

Otras bases de datos, como TerraClimate, ofrecen información más actualizada (1981-2020), pero con una resolución (1/24°, ~4 km), tamaño de grilla aproximado de 16 km² (2121. Abatzoglou JT, SZ Dobrowski SA Parks, KC Hegewisch. Data Descriptor: TerraClimate, a high-resolution global dataset of monthly climate and climatic water balance from 1958-2015. SCIENTIFIC DATA | 5:170191. 2018. Disponible en: https://doi.org/10.1038/sdata.2017.191 ), lo cual limita la información disponible para el área de estudio a 9 pixeles.

A partir de las 19 variables bioclimáticas y la altitud (m) de cada finca, se definieron los grupos de fincas mediante un análisis de conglomerados K-Means Cluster Analysis, valiéndose del programa escrito para R (2020) (2222. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. 2020; R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Disponible en: https://www.R-project.org ) por Peeples (2323. Peeples MA. R script for K-Means Cluster Analysis. 2011. Disponible en: https://www.mattpeeples.net/kmeans.html ). Los datos fueron estandarizados y el número de conglomerados se determinó empleando como criterio el que la suma de cuadrados del error se hiciera asintótico al eje X; es decir se optimizó el número de grupos que explicaran la mayor parte de la variabilidad en el conjunto de datos.

Agrupamiento por prácticas de manejo de mosca de la fruta

Se realizó también la agrupación de las fincas de acuerdo con las prácticas de manejo de mosca de la fruta (percepción del problema, técnicas y tecnologías de manejo del insecto) (Tabla 2). Este análisis se realizó solo para un subconjunto de 23 fincas que fueron muestreadas. Estas fincas se seleccionaron por tener dos o más hectáreas sembradas en mango, con una población de árboles homogénea (cultivar y edad) y que también permitieran tener, por lo menos, dos fincas por cada conglomerado identificado y realizar los muestreos en corto tiempo durante crecimiento y maduración de fruto (minimizar variabilidad temporal).

La agrupación de las fincas se realizó a partir de un análisis de correspondencia múltiple (método Burt) para la selección de las variables que más aportaron a la categorización de las fincas (R² ≥ 0,6 o COS2 ≥ 0,6). A partir de estas, se elaboró un dendrograma por agrupación jerárquica en componentes principales (método Ward) mediante el paquete FactoMineR (2424. Lê S, Josse J, Husson F. FactoMineR: An R package for multivariate analysis. Journal of Statistical Software. 2008;25:1-18. Disponible en: https://doi.org/10.18637/jss.v025.i01 ) para R (2021) (2222. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. 2020; R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. Disponible en: https://www.R-project.org ).

Muestreo de mosca de la fruta y comparación entre grupos de fincas

Se llevaron a cabo dos muestreos en cada una de las 23 fincas seleccionadas. Para ello, en cada finca se colocaron dos trampas artesanales tipo McPhail; los árboles donde se ubicaron las trampas fueron seleccionados aleatoriamente; se empleó una trampa por árbol, la cual fue colocada a nivel del tercio medio del mismo, buscando una zona protegida del sol directo y con buena ventilación. Como atrayente, se empleó proteína hidrolizada y borizada de maíz (CEBOFRUT, SAFER®), en concentración de 30:220 (v/v) equivalente a 30 ml de proteína por 220 ml de agua. Se calculó el índice Mosca/Trampa/Día (88. Instituto Colombiano Agropecuario. ICA. Manual técnico de trampeo de moscas de la fruta. Programa nacional de moscas de la fruta. [Internet]. 2020 [Consultado 24/6/2021]. Disponible en: https://www.ica.gov.co/areas/agricola/servicios/epidemiologia-agricola/archivos/manual_moscas_2020.aspx ) para A. obliqua como variable respuesta. Se tuvo en cuenta solo esta especie por ser las más abundante y de mayor importancia económica para el mango Azúcar en el área de estudio:

Donde:

No. de moscas: No. de individuos de moscas de la fruta que caen en la trampa

No. de trampas: No. de trampas colocadas en campo

No. de días: No. de días que duran las trampas en campo

Los muestreos se realizaron en 2017 en los meses marzo (fase de formación de frutos) y junio (fase de maduración de frutos). Las trampas McPhail se dejaron expuestas durante 15 días en cada muestreo. Una vez finalizado el tiempo se recolectaron las trampas y se contabilizaron los individuos de mosca de la fruta encontrados. Esta actividad se hizo a través del permiso marco de recolección 1466 del 2014 otorgado por el ANLA a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (AGROSAVIA).

Los especímenes de mosca capturados se conservaron en alcohol al 70 % y la identificación hasta especie de los individuos pertenecientes al género Anastrepha se realizó empleando las claves de Korytkowski (2525. Korytkowski C. Manual para la identificación de moscas de la fruta. Género Anastrepha Schiner, 1868. 2009; Universidad de Panamá, Programa de maestría en entomología. Panamá.) y Hernández-Ortiz et al. (2626. Hernández-Ortiz V, Guillén-Aguilar J, López L. Taxonomía e identificación de moscas de la fruta de importancia económica en América. En: Montoya P, Toledo J, Hernández E. (Eds.), Moscas de la Fruta: Fundamentos y Procedimientos para su Manejo. 2010; 49-80; México.).

Previo a la comparación de los índices de Mosca/Trampa/Día entre grupos de fincas, se realizó un análisis de contingencia mediante la prueba exacta de Fisher (2727. Agresti A. A survey of exact inference for contingency tables. Stat Sci. 1992; 7: 131-153. Disponible en: https://www.doi.org/10.1214/ss/1177011454 ), para determinar la independencia entre las variables: nivel de tecnificación y nivel de precipitación. Para este análisis, las fincas se identificaron como de baja tecnificación cuando realizaron dos o menos labores de manejo de mosca de la fruta y como de media a alta tecnificación cuando realizaron más de dos labores. En cuanto a la precipitación, las fincas se agruparon en dos categorías: de precipitación anual, entre 500 - 1000 mm y por encima de 1000 hasta 2000 mm, lo cual corresponde aproximadamente a las zonas de vida de bosque muy seco tropical (bms-T) y bosque seco tropical (bs-T), respectivamente, de acuerdo con el sistema de clasificación de Holdridge (2828. Holdridge LR. Ecología basada en zonas de vida. Agroamérica. 1987; No. 83. 216 p.).

Los promedios de los índices de Mosca/Trampa/Día para A. obliqua se compararon entre grupos de fincas definidas por las variables climáticas y altitud (m), y por las prácticas de manejo y percepción de los productores del nivel de mosca en sus predios, empleando en cada caso un análisis de varianza de Kruskal-Wallis, ya que los datos no se ajustaron a la distribución normal (Shapiro-Wilk, p<0,05), pero sí se cumplió el supuesto de homogeneidad de varianzas (p>0,05) evaluado mediante la prueba Levene modificada por Brown-Forsythe (2929. Gastwirth JL, Gel YR, Wallace WL, Lyubchich V, Miao W, Noguchi K. Lawstat: Tools for biostatistics, public policy, and law. R package version 3.4. 2020. Disponible en: https://CRAN.R-project.org/package=lawstat.).

Finalmente, se realizó un análisis de correlación entre las variables bioclimáticas (Tabla 1), la altitud y los índices Moscas/Trampa/Día (fase de formación y fase de maduración de frutos) de las fincas (n = 23), utilizando el coeficiente de correlación de Spearman (ρ).

Agrupamiento por variables de altitud y bioclimáticas

El análisis de K-Means, a partir de las variables de altitud y bioclimáticas, identificó seis conglomerados (Tabla 3).

A partir de un análisis exploratorio de los datos, se encontró que la temperatura promedio anual osciló entre 25,1 y 28,5°C. No obstante, las variables bioclimáticas más contrastantes entre grupos de fincas fueron: la precipitación (mm) anual (BIO12), la precipitación del mes más húmedo (BIO 13), la estacionalidad de la precipitación (BIO 15), la precipitación media del trimestre más húmedo (BIO 16), más seco (BIO 17), más cálido (BIO18) y más frío (BIO 19).

Se identificaron dos conjuntos de fincas (conglomerados 2 y 6) con valores anuales de precipitación entre los 505 y 749 mm pertenecientes a Ciénaga y Santa Marta, respectivamente, que las ubican en el bms-T; dos grupos de fincas (conglomerados 1 y 5) con valores medios anuales de precipitación entre 1291 y 1621 mm ubicadas en Zona Bananera y Santa Marta, respectivamente, los cuales difirieron marcadamente en los valores medios de precipitación durante el trimestre más frío del año (BIO 19). Un conjunto (conglomerado 4) compuesto por fincas con valores medios anuales de precipitación entre 788 y 1168 mm pertenecientes a Santa Marta, y un último grupo (conglomerado 3) conformado por una finca con un valor medio anual de precipitación de 1921 mm ubicada en Santa Marta; los anteriores, pertenecientes al bs-T.

Agrupamiento por prácticas de manejo de mosca de la fruta

El análisis de agrupamiento de las fincas por prácticas de manejo y la percepción de densidad poblacional de moscas de la fruta, arrojó cinco grupos (Tabla 4); se encontró que las variables 5 y 6 (Tabla 2) no contribuyeron a la definición de estos. Se identificaron dos grupos principales de fincas, que se diferenciaron por la realización o no del monitoreo de moscas de la fruta para la toma de decisiones. Dentro del primer grupo (A, B y C), el conjunto de fincas se diferenció principalmente por el uso o no de trampas Jackson y, dentro del segundo grupo (D y E), el conjunto de fincas se diferenció principalmente por la realización o no de la labor de recolección y enterrado de frutos sobremaduros (Fig. 1).

En el área de estudio, el 26 % de las fincas no realizó manejo de mosca de la fruta. El empleo de trampas McPhail (65 %) y la recolección y enterrado de frutos sobremaduros (78 %) fueron las estrategias de manejo más utilizadas; sin embargo, llama la atención que algunas fincas, si bien emplearon las trampas McPhail para el monitoreo de las moscas de la fruta, no usaron el índice de Mosca/Trampa/Día para la toma de decisiones de manejo (13 %). La siguiente estrategia más utilizada fue el manejo químico (65 %). En contraste, ninguna de las fincas realizó control biológico y solo dos (9 %) combinaron más de una estrategia de manejo (cultural y químico). Las áreas donde los productores percibieron la mosca de la fruta como un problema limitante coincidieron con las zonas de mayor pluviosidad anual (conglomerados 1, 3, 4, 5, Tabla 3).

Muestreos de mosca de la fruta y comparación entre grupos de fincas

Se contabilizaron 910 especímenes de tefrítidos en las 92 trampas procesadas durante los dos muestreos. A. obliqua representó el 93,41 % de las capturas, A. fraterculus 4,17 %, A. serpentina 1,65 %, y Anastrepha cf. bezzii (Lima), A. striata, Hexachaeta sp. y C. capitata 0,77 %.

La diversidad de especies encontrada en este estudio coincide con los resultados obtenidos por Morales et al. (3030. Morales JA, Barrera JF, Toledo J. Abundancia y distribución espacial de moscas de la fruta (Anastrepha spp.) en huertos de mango cv. “Ataulfo” en la Frailesca, Chiapas, México. Folia Entomol Mex. 2018;4:32-41.) y Rodríguez-Rodriguez et al. (3131. Rodríguez-Rodríguez SE, González-Hernández H, Rodríguez-Leyva, E, Lomelí-Flores JG, Miranda-Salcedo MA. Species diversity and population dynamics of fruit flies (Diptera: Tephritidae) in Guerrero, Mexico. Fla Entomol. 2018; 101: 113-118. Disponible en: https://www.doi.org/10.1653/024.101.0120.), quienes afirmaron que la mayor riqueza y diversidad de especies de moscas de la fruta capturadas se debe a la gran diversidad de otros frutales en el traspatio de las plantaciones. Situación similar que fue evidenciada, aunque no cuantificada, en los municipios donde se adelantó esta investigación, donde hay un gran número de otros frutales hospedantes de estas especies en los alrededores y asociados a las plantaciones.

Para el caso de A. obliqua de los hospedantes reportados (3232. CABI, CAB International. Anastrepha obliqua (West Indian fruit fly). Data sheet. Invasive Species Compendium. 2020; CABI. Disponible en: https://www.cabi.org/isc/datasheet/5659#tohostsOrSpeciesAffected, ultimo acceso 24 Jun 2021. ), los más comúnmente encontrados en la zona de estudio fueron Anacardium occidentale L. (Anacardiaceae), Averrhoa carambola L. (Oxalidaceae), Coffea arabica L. (Rubiaceae), Malpighia glabra L. (Malpighiaceae), Manilkara zapota (L.) P. Royen, Pouteria sapota (Jacq.) H.E. Moore y Stearn (Sapotaceae), Terminalia catappa L. (Combretaceae), Psidium guajava L., Spondias mombin L. y Syzygium malaccense (L) Merr. & L. Perry (Myrtaceae).

El análisis de contingencia realizado para las variables nivel de tecnificación y zonas de vida, no detectó dependencia entre estas para la muestra analizada (p=0,18). Por lo tanto, las comparaciones de los índices de Mosca/trampa/Día promedio entre grupos de fincas definidos por variables ambientales y variables de manejo se realizaron con la confianza de que la ubicación geográfica de las fincas, en áreas más húmedas o secas (bs-T, bms-T); no influyó en el nivel de tecnificación observado y viceversa, de manera que fuera imposible distinguir entre ambos tipos de efectos al realizar las comparaciones.

Los valores promedio del índice de Mosca/Trampa/Día para cada uno de los cinco conglomerados definidos por variables climáticas y altitud (m) mostraron diferencias significativas y altamente significativas para el primer (H 01 = 11,15; gl = 4; p=0,025) y segundo muestreo (H 02 = 15,72; gl = 4; p=0,003), respectivamente (Tabla 5). El grupo 3 fue excluido porque estuvo conformado por solo una finca, por lo que no fue posible hacer un análisis de varianza (Tabla 3).

Solo en el segundo muestreo se observaron diferencias significativas en el índice Moscas/Trampa/Día entre las fincas ubicadas en las zonas más secas de Ciénaga y Santa Marta, con un menor promedio (conglomerados 2 y 6, Tabla 2) que las fincas ubicadas en las zonas más húmedas de Santa Marta (corregimiento Bonda y Guachaca conglomerados 4 y 5). Las fincas de Zona Bananera (conglomerado 1) tuvieron un índice Mosca/Trampa/Día similar a las fincas de las zonas secas (conglomerados 2 y 6), durante el primer muestreo en época de formación de fruto. En contraste, durante el segundo muestreo en época de maduración de frutos, el índice Mosca/Trampa/Día fue similar al de las fincas de las zonas más húmedas (conglomerados 4 y 5) (Tabla 4). Solo las fincas pertenecientes al conglomerado 2 mantuvieron un índice Mosca/Trampa/Día por debajo del umbral de acción (p≤ 0,5) en los dos muestreos.

Se ha encontrado que la variación de factores climáticos locales y globales influencian la dinámica poblacional de las moscas de la fruta (3333. Bota LD, Fabião BG, Virgilio M, Mwatawala M, Canhanga L, Cugala DR, et al. Seasonal abundance of fruit flies (Diptera: Tephritidae) on mango orchard and its relation with biotic and abiotic factors in Manica Province, Mozambique. Fruits. 2018;73:218-277. Disponible en: https://www.doi.org/10.17660/th2018/73.4.3.). Por ejemplo, las variables que mayor influencia tuvieron sobre la ocurrencia de A. striata en guayaba, en un estudio de modelación en Colombia, fueron la temperatura y las variables relacionadas con la precipitación (1313. Amat E, Altamiranda-Saavedra M, Canal N, Gómez-Piñerez L. Changes in the potential distribution of the guava fruit fly Anastrepha striata (Diptera, Tephritidae) during the current and possible future climate scenarios in Colombia. Bull Ent Res. 2021:1-12. Disponible en: https://doi.org/10.1017/S0007485321000985 ). De manera similar en el trabajo realizado por Teixeira et al. (1515. Teixeira C, Krüger A, Nava D, Mello F. Potential global distribution of the south American cucurbit fruit fly Anastrepha grandis (Diptera: Tephritidae). Crop Prot. 2021; 145: 105647. Disponible en: https://doi.org/10.1016/j.cropro.2021.105647 ), la temperatura media anual y la precipitación del mes más húmedo fueron las variables de mayor influencia sobre las poblaciones de A. grandis.

La fluctuación poblacional de los tefrítidos Bactrocera dorsalis (Hendel) y C. cosyra Walker siguió los mismos patrones que la temperatura y la precipitación en un cultivo de mango en Mozambique (3333. Bota LD, Fabião BG, Virgilio M, Mwatawala M, Canhanga L, Cugala DR, et al. Seasonal abundance of fruit flies (Diptera: Tephritidae) on mango orchard and its relation with biotic and abiotic factors in Manica Province, Mozambique. Fruits. 2018;73:218-277. Disponible en: https://www.doi.org/10.17660/th2018/73.4.3.). Por su parte, Isiordia-Aquino et al. (3434. Isiordia-Aquino N, Robles-Bermúdez A, Cambero-Campos OJ, Santillán-Ortega C, Jiménez-Meza VM, Flores-Canales RJ. Fluctuation in abundance of adult fruit flies at Rosamorada and San Blas, Nayarit, México. Southwest Entomol. 2017;42:731-744. Disponible en: https://www.doi.org/10.3958/059.042.0312.) hallaron una correlación negativa entre la humedad relativa y el índice Mosca/Trampa/Día calculado para A. ludens y A. striata, y entre la temperatura mínima mensual y el índice Mosca/Trampa/Día calculado para A. striata y positiva entre la temperatura mínima mensual y el índice Mosca/Trampa/Día calculado para A. obliqua.

Se ha informado sobre la influencia positiva de la precipitación en la dinámica poblacional de especies de moscas de la fruta, principalmente en la supervivencia de las pupas (3535. Mesquita W, De Souza‐Filho MF, Raga A, Stocco AS, Marques A, De Marchi MJ, et al. Climatic and edaphic characteristics constrain the distribution of the quarantine pest Anastrepha grandis. Entomol Exp Appl 2021;169:586-596. Disponible en: https://www.doi.org/10.1111/eea.13065.), dado que la etapa de pupa ocurre en el suelo y existe la necesidad de humedad para permitir la emergencia de adultos (3636. Aluja M. Bionomics and management of Anastrepha. Annu Rev Entomol. 1994; 39:155-178. Disponible en: https://www.doi.org/10.1146/annurev.en.39.010194.001103.). Especies como A. obliqua dependen de los climas húmedos para completar su ciclo de vida (1414. Santos RPD, Silva JG, Miranda EA. The past and current potential distribution of the fruit fly Anastrepha obliqua (Diptera: Tephritidae) in South America. Neotrop Entomol. 2020; 49: 284-291. Disponible en: https://doi.org/10.1007/s13744-019-00741-1 ).

Las condiciones ambientales también son influyentes al moldear las características de los ecosistemas naturales donde se encuentran las poblaciones de moscas. Para el rango altitudinal muestreado (7-185 m), se encontró una correlación positiva entre pluviosidad y altitud; y de estas variables con el Índice Mosca/Trampa/día en fase de maduración de frutos. Este resultado concuerda con lo encontrado por Flores et al. (3737. Flores S, Montoya P, Ruiz-Montoya L, Villaseñor A, Valle A, Enkerlin W, et al. Population fluctuation of Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae) as a function of altitude in Eastern Guatemala. Environ Entomol. 2016;45:802-811. Disponible en: https://www.doi.org/10.1093/ee/nvw051.) en café (C. arabica) (Guatemala, altitud 400-1800 m) y por Vargas et al. (3838. Vargas RL, Harris EJ, Nishida T. Distribution and seasonal occurrence of Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) on the island of Kauai in the Hawaiian Islands. Environ Entomol. 1983; 12: 303-310. Disponible en: https://www.doi.org/10.1093/ee/12.2.303 ) (Hawaii, USA) en diversos hospederos como café, naranja (Citrus sinensis (L.) Osbeck), mango, guayaba (P. guajava) y fresa (Fragaria vesca L.) para C. capitata, donde a mayor altitud de las localidades se hallaron mayores poblaciones de la mosca. En contraste, Salazar-Mendoza et al. (1616. Salazar-Mendoza P, Peralta-Aragón I, Romero-Rivas L, Salamanca J, Rodriguez-Saona C. The abundance and diversity of fruit flies and their parasitoids change with elevation in guava orchards in a tropical Andean Forest of Peru, independent of seasonality. Plos one. 2021; 16:1-21. Disponible en: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0250731 ) (Perú, altitud 800-1900 m) encontraron una relación negativa entre la elevación y las poblaciones de mosca de la fruta en guayaba variedad White, hallando una mayor abundancia y riqueza de especies de estos insectos en elevaciones bajas. Por lo tanto, se debe tener en cuenta el rango altitudinal de los estudios, la latitud, la distribución de los hospederos y la correlación con otras variables ambientales al realizar comparaciones de resultados en este tipo de estudios.

Los menores índices relativos de Mosca/Trampa/Día encontrados en los conglomerados de fincas con mayor estacionalidad de las lluvias (BIO15), podrían estar relacionados con la baja disponibilidad de alimentos para las larvas y adultos de las moscas de la fruta durante los periodos de sequía. Además, se encontraron mayores capturas de mosca de la fruta en los conglomerados de fincas con los promedios de precipitación más altos, por lo que la lluvia pudo tener un efecto positivo en las capturas de mosca de la fruta, al aumentar la disponibilidad de alimento (hospedantes alternos) y favorecer la emergencia de adultos. Por lo que, la asociación entre variables climáticas y los parámetros poblacionales resultan inherentes a la interacción entre la diversidad de especies hospedantes, las especies de mosca de la fruta, el clima y el manejo, variando entre regiones (3333. Bota LD, Fabião BG, Virgilio M, Mwatawala M, Canhanga L, Cugala DR, et al. Seasonal abundance of fruit flies (Diptera: Tephritidae) on mango orchard and its relation with biotic and abiotic factors in Manica Province, Mozambique. Fruits. 2018;73:218-277. Disponible en: https://www.doi.org/10.17660/th2018/73.4.3.).

El mismo análisis se realizó para comparar los valores promedio del índice Mosca/Trampa/Día entre los 5 grupos definidos por criterios de manejo (Tabla 4); sin embargo, no se hallaron diferencias significativas en los valores promedio de Mosca/Trampa/Día (MTD) en el muestreo durante la formación de frutos (H 01 = 5,08; gl = 4; p= 0,278) y si se hallaron diferencias significativas en el muestreo durante la maduración de frutos (H 02 = 9,52; gl = 4; p=0,049) (Tabla 6), específicamente entre el conglomerado A con el menor índice Mosca/Trampa/Día y el conglomerado B con el mayor.

A pesar de que en ambos grupos se implementaron varias prácticas recomendadas para el manejo de mosca de la fruta (monitoreo con trampas McPhail, uso de umbrales de acción, recolección y entierro de frutos sobremaduros y control químico), las capturas fueron contrastantes, lo cual coincide con lo reportado en las encuestas, un nivel bajo de mosca de la fruta para el grupo A y alto para el grupo B.

Al revisar la distribución de las fincas de los grupos A y B en los conglomerados definidos por K-Means, se encontró que las fincas del grupo A se encuentran en las áreas con menor precipitación promedio anual conglomerados 2 (637,7 mm) y 6 (531 mm), mientras que, las fincas del grupo B se encuentran en las áreas de mayor precipitación promedio anual conglomerados 1 (1419 mm) y 3 (1921 mm), lo que lleva a plantear la hipótesis de un efecto predominante de las condiciones ambientales (precipitación) sobre las capturas de mosca de la fruta.

En la Tabla 7 se resumen las correlaciones significativas halladas entre las variables bioclimáticas, la altitud y los índices Moscas/Trampa/Día en fase de formación (MTD1) y fase de maduración de frutos (MTD2). Se encontró una correlación positiva entre la altitud y la precipitación anual (ρ = 0,48; P = 0,022). Esto significa que, para el área de estudio, las fincas ubicadas a mayor altitud presentaron mayor precipitación. La altitud, la estacionalidad de la temperatura (BIO 4), la precipitación anual (BIO 12), precipitación del mes más húmedo (BIO 13), más seco (BIO 14), del trimestre más húmedo (BIO 16), más seco (BIO 17), más cálido (BIO 18) y más frío (BIO 19) se correlacionaron positivamente con el índice Mosca/Trampa/Día en ambos muestreos (ρ ≥ 0,43; p ≤ 0,041). La tendencia encontrada fue que, a mayor precipitación, mayores capturas de mosca de la fruta.

En contraste, la estacionalidad de la precipitación (BIO 15) se correlacionó negativamente con el índice Mosca/Trampa/Día en ambos muestreos (ρ (MTD1) = -0,61; P = 0,002 y ρ (MDT2) = -0,69; p < 0,001). A mayor variabilidad en la precipitación, menores capturas de mosca de la fruta. índice Mosca/Trampa/Día (MTD). De ahí que se pueda inferir que las capturas de mosca de la fruta pueden ser afectadas por una alta variación anual en las lluvias.

De acuerdo con los resultados obtenidos, se puede afirmar que, bajo las condiciones del muestreo realizado, la precipitación fue la variable que tuvo mayor relación con la existencia de áreas con bajas y altas capturas de A. obliqua en el cultivo de mango, las cuales difirieron significativamente entre ellas.

En las áreas secas, independiente del tipo de manejo, existió una baja incidencia de mosca de la fruta. En contraste, en áreas más lluviosas, todas las fincas que implementaron medidas de control presentaron altos niveles de mosca (MTD en muestreo de maduración de frutos > 0,5). Los resultados del presente estudio tienen implicaciones importantes en la medida que se logren discernir los mecanismos detrás de la relación entre la precipitación y las poblaciones de moscas de la fruta, de modo que permitan construir modelos, realizar predicciones y hacer recomendaciones de manejo.