INTRODUCCIÓN
⌅Los insectos del Orden Thysanoptera son muy pequeños, están diseminados por todo el mundo y se pueden hallar, de forma gregaria, en el follaje y las flores de diversas especies de plantas, produciendo destrucción en los órganos donde se alimentan; adicionalmente, diversas especies poseen la capacidad de transmitir virus fitopatógenos (11. Capinera JL. Order Thysanoptera - Thrips. Handbook of Vegetable Pests. Second Edition. Academic Press. Elsevier Inc. 2020:581-600. ISBN 978-0-12-814488-6). Más de un centenar de especies de trips se informaron en Cuba; Thrips palmi (Karny), Frankliniella tritici (Ficth), Frankliniella schultzei (Trybom), Frankliniella insularis (Franklin), Thrips tabaci (Lindeman) y Megalurothrips usitatus (Bagnall) son las especies de importancia, debido a los daños que producen y los cultivos que afectan cada una de ellas, como papa (Solanum tuberosum L) y frijoles (Phaseolus spp.), entre otros (22. Suris M. Actualización de la fauna de tisanópteros en Cuba. Rev. Protección Veg. 2021;36(No. Especial):31-32., 33. Castillo-Reyes N, Delgado-Álvarez A, Mirabal-Acosta L, González-Muñoz C. Abundancia y frecuencia relativa de la comunidad de insectos fitófagos asociada al cultivo del frijol. Rev. Protección Veg. 2021;36(No. Especial):68., 44. Elizondo AI, Milán M, Tejeda M, Rojas P. Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae) como agente de control biológico de trips en el cultivo de la papa Solanum tuberosum L. en Cuba. Rev. Protección Veg. 2021;36(No. Especial):65, 55. Elizondo AI, Murguido CA, Rodríguez P, González C, Suris M. Megalurothrips usitatus (Bagnall) (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente en el cultivo de frijol (Phaseolus vulgaris L.); sus daños en Cuba. Rev. Protección Veg. 2021;36(2):1-5. ).
El control de los trips es complejo y es necesario utilizar programas de Manejo Integrado de Plagas (MIP), que combinen buenas prácticas culturales, el uso de enemigos naturales e insecticidas de baja toxicidad (66. Bethke A, Dreistadt SH, Varela LG, Phillips PA, O’Donnell CA. Thrips. Integrated Pest Management for Home Gardeners and Landscape Professionals. Pest Notes. 2014; Publication 7429: 1-8. Disponible en: http://ipm.ucanr.edu/PDF/PESTNOTES/pnthrips.pdf. Acceso: 7enro 2022. ). Diversos agentes de control biológico están incluidos en el MIP de estos insectos (77. Kumar V, Kakkar G, Palmer CL, McKenzie CL, Osborne LS. Thrips Management Program for Horticultural Crops. ENY-987. Department of Entomology and Nematology, UF/IFAS Extension. Original publication date September. 2016:8pp.) y resulta frecuente, en Europa y otras partes del mundo, el uso de productos comerciales cuyos ingredientes activos son diferentes especies y capes de nematodos entomopatógenos (NEPs) (ej. https://www.koppert.com/entonem/), para el manejo de trips en invernaderos.
Los Juveniles Infectivos (JI) de estos nematodos tienen la capacidad de sobrevivir fuera del insecto hospedero, se mueven en el suelo o sustrato y buscan e infectan a los insectos (88. Stock SP. Diversity, biology and evolutionary relationships. In Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests - Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection; Campos-Herrera, R., Ed.; Springer: Cham, Switzerland; Heidelberg, Germany; New York, NY, USA; Dordrecht, The Netherlands; London, UK. 2015:3-28.). Las fases prepupa y pupa, del ciclo de vida de los trips, transcurren en el suelo, donde los plaguicidas y otros enemigos naturales no las alcanzan y los JI de los NEPs pueden llegar y ejercer su acción (99. Suris M. Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Rev. Protección Veg. 2021;36(2):1-8https://eqrcode.co/a/WpfR7J ).
El análisis de la literatura, sobre las relaciones de los trips y nematodos, evidenció la existencia de dos grupos de nematodos, uno conformado por parásitos obligados del género Thripinema y otro formado por NEPs (1010. Rodríguez MG. Potencialidades de grupos de nematodos para el manejo de plagas del orden Thysanoptera. I: Parásitos. Rev. Protección Veg. 2022;37(1):12pp. https://cu-id.com/2247/v37n1e05 ). En Cuba, los NEPs representan agentes de control biológico de amplio uso y de cierta disponibilidad en todo el país; más de 908 000 millones de JI se producen al año (1111. Márquez ME, Vázquez LL, Rodríguez MG, Ayala JL, Fuentes F, Ramos M, et al. Biological control in Cuba. En: Van Lenteren, VHP Bueno, MG Luna, YC Colmenarez (Eds). Biological control in Latin America and the Caribbean: Its rich history and bright future. CABI Invasives Series. 2020:176-193. ISBN: 978 1789 2424 47) lo que hace pensar en la posibilidad de contar con estos organismos como una poderosa herramienta, dentro del manejo, para regular exitosamente las poblaciones de M. usitatus (99. Suris M. Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Rev. Protección Veg. 2021;36(2):1-8https://eqrcode.co/a/WpfR7J ), una especie que está causando pérdidas en un rubro agrícola de importancia para Cuba como el frijol (Phaseolus vulgaris L. (55. Elizondo AI, Murguido CA, Rodríguez P, González C, Suris M. Megalurothrips usitatus (Bagnall) (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente en el cultivo de frijol (Phaseolus vulgaris L.); sus daños en Cuba. Rev. Protección Veg. 2021;36(2):1-5. ) y otros trips que afectan papa y cultivos en casas protegidas.
El objetivo de esta revisión fue resumir las principales investigaciones desarrolladas en torno a las relaciones trips-NEP, como una contribución al conocimiento de actores sociales vinculados al estudio y manejo en campo de estas plagas, así como para alentar el desarrollo de investigaciones que permitan evaluar la factibilidad económica y técnica del uso de estos agentes de control biológico en el manejo integrado de trips en Cuba.
PARTE ESPECIAL
⌅Nematodos entomopatógenos. Generalidades
⌅Los NEP (Rhabditidae) habitan los suelos naturales y agrícolas de los continentes, excepto Antártica (1212. Shapiro-Ilan DI, Hiltpold I, Lewis EE. Nematodes. En Hajek AE, Shapiro-Ilan D. (Eds). Ecology of Invertebrate DiseasesFirst Ed. John Wiley & Sons Ltd. Hoboken, NJ, USA. 2018:414-440.); demandan la existencia de agua (humedad) en esos suelos (y sustratos) y, aunque algunas especies pueden sobrevivir anhidrobióticamente, todos los nematodos requieren humedad para su supervivencia y reproducción (1313. Lewis EE, Clarkey DJ. Nematode Parasites and Entomopathogens. En Fernando E. Vega & Harry K. Kaya (Eds.). Insect Pathology. Second Edition. Academic Press. Amsterdam- Boston - Heidelberg - London - New York - Oxford - Paris - San Diego - San Francisco - Singapore - Sydney - Tokyo. 2012:393-424. ISBN: 978-0-12-384984-7); aspecto a tener en consideración cuando se aplican en los cultivos y en escenarios futuros de cambio climático que afectarán las disponibilidades de agua en el suelo.
Estos nematodos cumplen un servicio ecosistémico importante, al actuar como agentes de control biológico (ACB) de diversas plagas de artrópodos (11. Capinera JL. Order Thysanoptera - Thrips. Handbook of Vegetable Pests. Second Edition. Academic Press. Elsevier Inc. 2020:581-600. ISBN 978-0-12-814488-6, 1414. Campos-Herrera R. (Ed). Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests-Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection; Springer: Cham, Switzerland; Heidelberg, Germany; New York, NY, USA; Dordrecht, The Netherlands; London, UK. 2015:531pp.) y, adicionalmente, constituyen componentes naturales de las cadenas tróficas en el suelo.
Se describieron cuatro géneros (Steinernema, Neosteinernema, Heterorhabditis y Oscheius); sin embargo, solo poseen importancia, como ACB, especies de Steinernema y Heterorhabditis, que tienen simbiosis con especies bacterianas (γ-Proteobacteria) de los géneros Xenorhabdus y Photorhabdus, respectivamente (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ). En Steinernema, la bacteria Xenorhabdus se localiza en vesículas intestinales especializadas del JI; mientras que, en Heterorhabditis, su simbionte Photorhabdus se ubica en la parte anterior del intestino (1212. Shapiro-Ilan DI, Hiltpold I, Lewis EE. Nematodes. En Hajek AE, Shapiro-Ilan D. (Eds). Ecology of Invertebrate DiseasesFirst Ed. John Wiley & Sons Ltd. Hoboken, NJ, USA. 2018:414-440.).
El estadio resistente del nematodo es el JI, que porta la bacteria simbionte y posee la capacidad de localizar, de forma efectiva, a su hospedante, reconociendo señales que delatan la presencia del insecto como vibraciones, incremento de concentración de CO2, volátiles específicos emitidos por las raíces de plantas afectadas y otras señales (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ). Posterior a la localización, el JI penetra al interior del insecto, a través de las aberturas naturales (cavidad bucal, ano y espiráculos) en ambos géneros o barrenando las paredes del cuerpo del insecto (género Heterorhabditis); migra en la hemolinfa de los insectos y libera la bacteria, que se multiplica, excreta toxinas y produce la muerte del insecto por septicemia, en 24 - 48 horas, creando condiciones para que el nematodo se alimente, complete su desarrollo y se reproduzca. Casi todo el ciclo del nematodo transcurre dentro del insecto, con excepción del JI, que reside en el suelo (88. Stock SP. Diversity, biology and evolutionary relationships. In Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests - Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection; Campos-Herrera, R., Ed.; Springer: Cham, Switzerland; Heidelberg, Germany; New York, NY, USA; Dordrecht, The Netherlands; London, UK. 2015:3-28.).
Se describieron, hasta el momento, 102 especies de Steinernema y 22 de Heterorhabditis (1616. Hazir S, Kaya H, Mustapha T, Harun Ç, Shapiro-Ilan D. Basic laboratory and field manual for conducting research with the entomopathogenic nematodes, Steinernema and Heterorhabditis, and their bacterial symbionts. Turkish Jour. Zoology. 2022;46(4):49pp. https://doi.org/10.55730/1300-0179.3085 ). Con relación a sus bacterias simbiontes, se conocen más de una treintena de especies de Xenorhabdus y unas dos decenas de Photorhabdus. La asociación nematodo-bacteria es altamente específica; así cada especie de nematodo se asocia con solo una especie de bacteria; sin embargo, una especie de bacteria puede estar asociada a más de una especie de nematodo (1717. Hussaini SS, Rajeshwari R. Potential of Entomopathogenic Nematodes. En Rajeshwari R & Vikram Appanna (Eds.). Biopesticides in Horticultural Crops. CRC Boca Raton & Francis Press London Group New York. Narendra Publishing House. 2022:80- 99.).
La asociación de nematodos y bacterias se considera mutualista, pues los primeros necesitan de su simbionte para que se produzca la muerte rápida del insecto, la creación de un ambiente favorable para su desarrollo por la producción de anticuerpos que supriman a organismos competidores y la transformación de los tejidos del insecto, para permitir que el nematodo se alimente y reproduzca. Por su parte, la bacteria necesita del nematodo para su diseminación de un insecto a otro, su protección ante factores externos (pues no posee estado resistente y las condiciones ambientales externas la afectan), el nematodo propicia su entrada al hemocele del insecto y produce, adicionalmente, la inhibición de proteínas antibacterianas en el insecto (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 , 1717. Hussaini SS, Rajeshwari R. Potential of Entomopathogenic Nematodes. En Rajeshwari R & Vikram Appanna (Eds.). Biopesticides in Horticultural Crops. CRC Boca Raton & Francis Press London Group New York. Narendra Publishing House. 2022:80- 99.).
Los NEPs poseen seis estadios de vida: el huevo, cuatro estadios juveniles y adulto. El JI es el tercero, puede sobrevivir sin alimentos durante periodos prolongados (por eso la faringe y el intestino están colapsados). El JI está cubierto con la cutícula del segundo estadio juvenil como una “vaina”, lo que ofrece una tolerancia extra a condiciones ambientales extremas. Antes de localizar al insecto, los JI deben sobrevivir utilizando sus reservas energéticas (lípidos y sus ácidos grasos), lo cual también es crítico para la infección (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ).
Dentro del insecto, el JI muda y se convierte en adulto hermafrodita en los heterorhabditidos, produciendo una segunda generación donde habrá hermafroditas, machos y hembras. En los steinernematidos, casi todas las especies son anfimícticas (se reproducen sexualmente), cada JI se desarrolla en macho o hembra y necesitan la cópula para reproducirse. El tiempo que transcurre entre la infección inicial y la emergencia de JI va desde 10 y hasta 30 días, en dependencia de la especie de nematodo, tamaño del hospedero y la temperatura (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ).
El comportamiento de los JI en la búsqueda del insecto varía entre especies, desde la emboscada (ambuscher), donde el nematodo se mueve relativamente poco y esperaría a que el hospedante pase, lo que ocurre cerca de la superficie del suelo, hasta el comportamiento crucero (cruisier), donde el JI se traslada en el suelo, en búsqueda de hospedantes más sedentarios (1313. Lewis EE, Clarkey DJ. Nematode Parasites and Entomopathogens. En Fernando E. Vega & Harry K. Kaya (Eds.). Insect Pathology. Second Edition. Academic Press. Amsterdam- Boston - Heidelberg - London - New York - Oxford - Paris - San Diego - San Francisco - Singapore - Sydney - Tokyo. 2012:393-424. ISBN: 978-0-12-384984-7). No obstante, numerosas especies están posesionadas entre esos dos extremos y son consideradas como de comportamiento de búsqueda intermedio (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ).
Algunas de las particularidades exhibidas por los NEPs hicieron de estos organismos excelentes ACB, pues son capaces de matar los insectos de forma rápida (48-72 horas), poseen una amplia gama de hospedantes, capacidad de buscar a los insectos en el suelo, criptas y lugares protegidos, posibilidades de ser reproducidos masivamente, formulados y aplicados con equipos estándares, sin ocasionar daños a mamíferos y otros organismos no diana, así como la excepción de registro de estos organismos en parte del mundo (1818. Lacey LA, Georgis R. Entomopathogenic nematodes for control of insect pests above and below ground with comments on commercial production. J Nematol. 2012;44:218-225., 1919. Lacey LA, Grzywacz D, Shapiro-Ilan DI, Frutos R, Brownbridge M, Goettel MS. Insect pathogens as biological control agents: back to the future. J Invertebr Pathol. 2015;132:1-41.).
Numerosos factores abióticos impactan en la persistencia de los NEPs, como el tipo de suelo (pH, textura, porcentaje de arcilla/arena, humedad), la región geográfica, altitud, vegetación (especie/cultivar), las prácticas agrícolas, el uso del suelo y su degradación, entre otros (2020. Lazarova S, Coyne D, Rodríguez MG, Peteira B, Ciancio A. Functional Diversity of Soil Nematodes in Relation to the Impact of Agriculture - A Review. Diversity. 2021;13(64). https://doi.org/10.3390/d13020064 ). Otro factor que afecta a los NEPs son las radiaciones ultravioletas, que impactan negativamente en la supervivencia, virulencia y reproducción (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ), por lo que el horario de aplicaciones foliares tiene importantes implicaciones, de ahí que deben hacerse muy temprano en la mañana o al atardecer.
También diversos factores bióticos influyen en la eficacia de los NEPs como ACB; pero el pareo de la biología y ecología del nematodo y la plaga diana es, quizás, el elemento crucial para el éxito de las aplicaciones. El apropiado pareo (o matching) del nematodo y el insecto incluye la virulencia, la búsqueda del hospedero y la tolerancia ambiental. Si una especie de nematodo no expresa alta virulencia a la plaga diana, hay mínimas oportunidades de éxito; mientras que, las habilidades de búsqueda (estrategias) resultan también factor importante en la eficacia del biocontrol con NEPs (2121. Miles C, Blethen C, Gaugler R, Shapiro-Ilan D, Murray T. Using Entomopathogenic Nematodes for Crop Insect Pest Control. A Pacific Northwest Extension on Publication. PNW 544. Washington State University; Oregon State University; University of Idaho. 2012:9pp.). Estos elementos ratifican la necesidad de hacer estudios de virulencia de especie/cepa de NEP frente a las plagas (y sus estadios o estados) que se pretenden manejar. En una sesión de este trabajo se resumen los estudios previos desarrollados para el manejo de especies de Thysanoptera con NEPs, en laboratorios, invernaderos y campo.
Ravensberg (2222. Ravensberg WJ. A Roadmap to the Successful Development and Commercialization of Microbial Pest Control Products for Control of Arthropods, Progress in Biological Control 10. Springer Science+Business Media B.V. 2011. https://doi.org/10.1007/978-94-007-0437-4_2 ) señaló que los estudios de selección y caracterización de aislados usualmente evalúan infectividad, mortalidad y determinación de dosis letal y, en ocasiones, combinan el desenvolvimiento del aislado ante factores ambientales. Este autor indicó que la selección de NEPs es compleja, pues están involucrados dos organismos, el nematodo y la bateria. El comportamiento del nematodo es crucial para hallar e invadir el insecto hospedante y la bacteria determina la patogenicidad sobre el mismo. En el caso del manejo de trips, números estudios serán reseñados en este trabajo.
Los NEPs interactúan con diversos organismos en el suelo como virus, hongos, protozoos, y otros nematodos e invertebrados; pueden ser afectados por hongos (como los atrapadores) y ácaros de suelo (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ). Sin embargo, se recogen en la literatura estudios que combinan a los NEPs con otros organismos; algunos ejemplos se referirán en este trabajo.
La eficacia de los NEPs como ACB de insectos plagas que actúan en el follaje y el suelo de condiciones de producción (pastizales, viveros, invernaderos, otros) alentaron a numerosas compañías a producir NEPs in vivo e in vitro (sólidos y líquidos) y formularlos, utilizando diversas especies y poblaciones (2323. Saleh MME, Hala MSM, Abonaem M. Commercialization of biopesticides based on Entomopathogenic Nematodes. En: El-Wakeil N, Saleh M, Abu-hashim M (Eds). Cottage Industry of biocontrol agents and their applications. Practical Aspects to deal Biologically with Pests and Stresses Facing Strategic CropsSpringer Nature Switzerland. 2020. 253-275. ISBN 978-3-030-33161-0 (eBook). https://doi.org/10.1007/978-3-030-33161-0 , 2424. Nagesh M, Askary TH, Manohar B, Aracalagud NS, Rajan. Strategies for making entomopathogenic nematodes cost-effective biological control agents. En: Biocontrol agents Entomopathogenic nematodes and slug parasitic nematodes. Abd-Elgawad MMM, Asky TH, Coupland J. (Eds.). CAB International: Oxfordshire, UK; Boston, USA. 2017:596-611.). Por su parte, las formulaciones se dividen en dos grupos, las que contienen JI que mantienen su activo movimiento y las formulaciones donde los JI poseen movilidad reducida (2525. Pervez R, Eapen SJ. Entomopathogenic Nematodes: An emerging biocontrol agent for insect pest management. En: Anwer A (Ed). Biopesticides and Bioagents. Novel tools for pest management. 2018:181-208. Apple Academic Press Inc. ISBN: 13: 978-1-315-36555-8 (eBook).).
Aplicaciones: Los NEPs se pueden aplicar con casi todos los tipos de equipos de aplicación agrícola, incluyendo las asperjadoras y nebulizadoras, en dependencia del cultivo que se tratará; se debe tener en consideración el volumen, la agitación, el tipo de boquillas, la presión de aplicación, las condiciones ambientales y los patrones de distribución de la aplicación (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ).
Otro elemento importante, para tener éxito en el manejo de plagas utilizando NEPs, es la dosis de aplicación pues, aunque solo se necesita que penetre un nematodo al insecto para provocarle la muerte, un número mínimo de individuos debe ser aplicado para lograr un biocontrol efectivo. Como regla general, los NEPs se deben aplicar al suelo en dosis de 2,5x109 JI.ha-1 (= 25 JI.cm2-1) o superiores; en el caso de plagas muy susceptibles o ambientes controlados como invernaderos, se pueden utilizar dosis inferiores a esas. Mientras que, plagas menos susceptibles o que se encuentran en perfiles profundos del suelo, pudieran requerir dosis superiores (1515. Shapiro-Ilan D, Hazir S, Glazer I. Basic and Applied Research: Entomopathogenic Nematodes. Microbial Control of Insect and Mite Pests. En Lawrence A. Lacey (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests. From Theory to Practice. 2017. Elsevier inc. Academic Press. Elsevier Inc. Amsterdam, Boston, Heidelberg, London, New York, Oxford, Paris, San Diego, San Francisco, Singapore, Sydney, Tokyo. 2017:91- 05. ISBN: 978-0-12-803527-6. http://dx.doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00006-8 ). En Cuba, diversas dosis de NEPs se sugirieron para el manejo de plagas; sin embargo, resultan escasos los trabajos que comparen dosis e informen su eficacia de manera cuantitativa, aspecto que se debe evaluar para el eficiente uso de NEPs para el manejo de especies de Thysanoptera en campo y casas de cultivo.
Estudios desarrollados relacionados con NEPs - Thysanoptera
⌅Con relación al manejo de los trips, Parrella (2626. Parrella MP. IPM - Approaches and Prospects. En: Parker BL, Skinner M, Lewis T (Eds.). Thrips. Biology and Management. NATO ASI Series. Springer Science+Business Media, LLC. 1993:357-362. https://doi.org/10.1007/978-1-4899-1409-5 ) señaló que el MIP para esos organismos debía incluir diversas tácticas, aun el control biológico. Un reciente estudio bibliométrico (2727. Stopar K, Trdan S, Bartol T. Trips and natural enemies through text data mining and visualization. Plant Protection Science. 2021;57(1):47-58 https://doi.org/10.17221/34/2020-PPS ), enfocado en los enemigos naturales de los trips, reveló que tres grupos de organismos, entomopatógenos, parasitoides y depredadores, tenían potencialidades para el manejo de estas plagas.
Dentro de los entomopatógenos, los NEPs representan un grupo estudiado y utilizado en el mundo y más de un centenar de artículos se encuentran disponibles en diversas bases de datos. Se conoce que los estados de trips que habitan el suelo (prepupas y pupas) de Frankliniella occidentalis Pergande, se manejaron con aplicaciones de especies de Heterorhabditis y Steinernema (2828. Koppenhöfer A, Shapiro-Ilan DI, Hiltpold I. Entomopathogenic Nematodes in Sustainable Food Production Frontiers in Sustainable Food Systems. 2020;4( article 125):14pp. https://doi.org/10.3389/fsufs.2020.00125. ) en invernaderos. Al respecto, se informó que, en Sur África, las especies de Heterorhabditis fueron más virulentas sobre los estados habitantes del suelo de esta especie de trips, que las de Steinernema (2929. Platt T, Stokwe NF, Malan AP. A Review of the Potential Use of Entomopathogenic Nematodes to Control Above-Ground Insect Pests in South Africa. S. Afr. J. Enol. Vitic. 2020;41(1):1-16. https://doi.org/10.21548/41-1-2424.), lo que evidencia las potencialidades de los NEPs en el manejo de los trips, aspecto que se debe estudiar en Cuba.
A pesar de la abundante literatura que vincula trips y NEPs, y de la eficacia que presentan productos comerciales en el manejo de estas plagas, en Cuba solo aparecen algunas referencias del uso de estos ACB en la producción protegida de hortalizas (3030. Almandoz J, Fernández E, González G, Casanueva K, Baró Y, Porras A, et al. Análisis de la utilización de agentes de control biológico en los sistemas de cultivos protegidos en Cuba. Fitosanidad. 2016;20(1):45-51. ) y las anécdotas de su uso en el manejo de M. usitatus por parte de los agricultores de las provincias occidentales Artemisa, Mayabeque y Matanzas (3131. Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (INISAV). Recorrido en provincias del país para evaluar la situación sobre el trips de las flores del frijol Megalurothrips usitatus (Bagnall) (noticia en web). Disponible en https://www.inisav.cu (actualizado el 1 del 12 del 21). Consulta el 14 febrero 22.). Estos elementos ratifican la necesidad de desarrollar estudios de la eficacia de NEPs de diferentes especies/cepas, informadas en Cuba (3232. Rodríguez MG. Entomopathogenic nematodes in Cuba: From laboratories to popular biological control agents for pest management in a developing country. En: Campos-Herrera R (Ed). Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests - Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection; Springer: Cham, Switzerland; Heidelberg, Germany; New York, NY, USA; Dordrecht, The Netherlands; London, UK, 2015:343-364.), en el manejo de especies de Thysanoptera de importancia agrícola, lo que permitirá ofrecer a decisores los elementos que sugieran la inclusión o no, con criterios científicos, de los NEPs en el manejo de trips.
Los NEPs infectan diferentes tipos de insectos plagas en los suelos, incluyendo formas larvales y pupas, por ser el hábitat natural de los JI. En el caso de los trips se conoce que, generalmente, los estadios de prepupa y pupa transcurren en el suelo (99. Suris M. Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Rev. Protección Veg. 2021;36(2):1-8https://eqrcode.co/a/WpfR7J ), lo que representa una oportunidad para el uso de los NEPs en la interrupción del ciclo de vida del insecto. Con relación al manejo de los estados del ciclo biológico de los trips que se encuentran en áreas foliares y flores, también se evaluaron especies/cepas de NEP, combinados o no con adyuvantes, en aplicaciones aéreas, fundamentalmente en invernaderos (3333. Wardlow L R , Piggott S, Goldsworthy R. Foliar application of Steinernema feltiae for the control of flower thrips. Meded Rijksuniv Gent Fak Landbouwkd Toegep Biol Wet. 2001;66(2a):285-91., 3434. Wraight SP, Lopes RB, Faria M. Microbial control of mite and insect pests of greenhouse crops. En: Lacey LA (Ed.). Microbial Control of Insect and Mite Pests, Elsevier. Amsterdam. 2017:237-252. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-803527-6.00016-0.).
La eficacia de los NEPs, como agentes de control biológico, depende, entre otros factores, de la habilidad de los nematodos para localizar, reconocer e invadir al hospedero, así como de la virulencia de la bacteria (3535. Griffin CT, Boemare N E, Lewis E E. Biology and behaviour. En: P. Grewal, R.-U. Ehlers & D. I. Shapiro-Ilan (Eds.). Nematodes as Biocontrol Agents. CABI. Wallingford. 2005:47-64.); por ello resulta importante la selección de las cepas más virulentas contra el insecto que se pretende manejar. La evaluación de diferentes NEPs contra numerosos insectos plaga de cultivos agrícolas y de la horticultura generó amplio interés entre trabajadores de protección de plantas (2525. Pervez R, Eapen SJ. Entomopathogenic Nematodes: An emerging biocontrol agent for insect pest management. En: Anwer A (Ed). Biopesticides and Bioagents. Novel tools for pest management. 2018:181-208. Apple Academic Press Inc. ISBN: 13: 978-1-315-36555-8 (eBook).) y debe ser objeto de mayor número de investigaciones en Cuba.
Con relación a los NEPs, no solo se estudian y aplican, a nivel internacional, los complejos nematodos/bacterias representativos de diferentes especies y cepas, sino que también se exploró el efecto de metabolitos de cepas bacterianas (3636. Gerritsen JM, Georgieva J, Wiegers GL. Oral toxicity of Photorhabdus toxins against thrips species. Jour. Invertebrate Pathol. 2005;88:207-211.) y se encontró que, diversas cepas de Photorhabdus temperata causaron alta mortalidad de F. occidentalis (79-93 %), después de siete días. Otro estudio demostró el efecto de Photorhabdus luminescens sobre ninfas de T. palmi (67-80 %), resultando más patogénicas las células libres del sobrenadante (3737. Uma GP, Prabhuraj A, Vimala A. Bioefficacy of Photorhabdus luminescens, a symbiotic bacterium against Thrips palmi Karny (Thripidae: Thysanoptera). Journal of Biopesticides. 2010;3(2):458-462.). Como otra alternativa para el manejo de plagas de Thysanoptera, debería estudiarse en Cuba la posibilidad de producir las bacterias simbiontes de los NEPs en fermentadores y de hacer uso de los metabolitos y toxinas que excretan al medio.
Diversas cepas de NEPs se evaluaron para determinar su eficacia en el control de especies de trips en condiciones experimentales diferentes y representando a las especies Steinernema feltiae (Filipjev) (3838. Arthurs S, Heinz KM. Evaluation of the nematodes Steinernema feltiae and Thripinema nicklewoodi as biological control agents of western flower thrips Frankliniella occidentalis infesting chrysanthemum. Biocontrol Science and Technology. 2006;16(2):141-155., 3939. Smith RM, Cuthbertson AGS, Walters KFA. Extrapolating the use of an entomopathogenic nematode and fungus as control agents for Frankliniella occidentalis to Thrips palmi. Phytoparasitica. 2005;33(5):436-440. , 4040. North JP, Cuthbertson AGS, Walters KFA. The efficacy of two entomopathogenic biocontrol agents against adult Thrips palmi (Thysanoptera:Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2006;92:89-92. , 4141. Saffaria T, Hossein M, Javad Ki. Pathogenicity of three entomopathogenic nematodes against the onion thrips, Thrips tabaci Lind. (Thys.; Thripidae). Archives of Phytopathology and Plant Protection. 2013;46(20):2459-2468, http://dx.doi.org/10.1080/03235408.2013.797158. ; 4242. Boaria A. Biological and integrated control of Frankliniella occidentalis (Pergande) on ornamentals in the northeastern Italy. [PhD Thesis]. Universita degli Studi di Pavoda. Department of Agronomy, Food, Natural Resources, Animals and the Environment. 2014:219pp. , 4343. Renkema J, Evans B, Devkota S. Management of flower thrips in Florida strawberries with Steinernema feltiae (Rhabditda: Steinernematdae) and the insecticide sulfoxaflor. Florida Entomologist. 2018;101(1):102-108., 4444. Huseein MA, El-Mahdi FS. Efficiency of three formulated entomopathogenic nematodes against the greenhouse onion thrips, Thrips tabaci under aquaculture system. Journal of Biopesticides. 2019;12(1):134-138., 4545. Gulzar S, Wakil W, Shapiro-Ilan DI. Combined Effect of Entomopathogens against Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera Thripidae): Laboratory, Greenhouse and Field Trials. Insects. 2021;12(456):7pp. https://doi.org/10.3390/insects1205045.), Steinernema yirgalemense Nguyen et al. (4646. Dlamini TM, Allsopp E, Malan AP. Application of Steinernema yirgalemense to control Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) on blueberries. Crop Protection. 2022; 128: 105016. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2019.105016.), Steinernema carpocapsae (Weiser) Wouts et al. (4444. Huseein MA, El-Mahdi FS. Efficiency of three formulated entomopathogenic nematodes against the greenhouse onion thrips, Thrips tabaci under aquaculture system. Journal of Biopesticides. 2019;12(1):134-138.) y Heterorhabditis bacteriophora Poinar (4444. Huseein MA, El-Mahdi FS. Efficiency of three formulated entomopathogenic nematodes against the greenhouse onion thrips, Thrips tabaci under aquaculture system. Journal of Biopesticides. 2019;12(1):134-138., 4545. Gulzar S, Wakil W, Shapiro-Ilan DI. Combined Effect of Entomopathogens against Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera Thripidae): Laboratory, Greenhouse and Field Trials. Insects. 2021;12(456):7pp. https://doi.org/10.3390/insects1205045., 4747. Ebssa L, Borgemeister C, Berndt O, Poehling HM. Efficacy of entomopathogenic nematodes against soil-dwelling life stages of Western Flower Thrips, Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2001;78:119-127. https://doi.org/10.1006/jipa.2001.5051. ). En esta revisión se exponen las dosis o concentraciones utilizadas, las condiciones experimentales y los datos de eficacia de los NEPs de una seleccioón de artículos (Tablas 1 y 2), como evidencia de la necesidad de efectuar estudios en Cuba que permitan determinar las dosis de aplicación y otros factores que pudieran contribuir al manejo de poblaciones de M. usitatus u otros trips que afectan cultivos como papa (S. tuberosum) y hortalizas en el territorio nacional.
En Latinoamérica, cepas de las especies H. bacteriophora (4848. Giayetto AL, Cichón LI. Distribución, gama de huéspedes y especificidad de cinco poblaciones de Heterorhabditis bacteriophora (Nematoda: Heterorhabditidae) del Alto Valle de Río Negro y Neuquén, Argentina. RIA. 2006;35:163-183.) y Heterorhabditis amazonensis Andaló et al. (4949. San-Blas E, Rosales C, Torres A. Entomopathogenic nematodes in tropical agriculture: current uses and their future in Venezuela. En: Campos-Herrera, R. (Ed.). Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests - Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection. Springer, Cham. 2015:365-389.) se evaluaron en laboratorio para determinar la susceptibilidad de F. occidentalis. En Cuba, no se encontraron artículos científicos que avalen el uso de NEPs para el manejo de trips, por lo que resulta necesario acometer estudios que permitan conocer la eficacia de estos organismos en el manejo de estas plagas, las dosis a emplear, la posibilidad de su uso en combinación con otros agentes de control biológico y derivados botánicos, entre otras alternativas que están siendo utilizadas para manejar los trips.
De igual modo, productos comerciales contentivos de especies como H. bacteriophora (Larvanem®), Steinernema carpocapsae (Weiser) Wouts (Capsanem®), S. feltiae (Entonem®) y Nemasys®) se evaluaron y/o se utilizan en el manejo de trips en invernaderos y otros sistemas productivos (4141. Saffaria T, Hossein M, Javad Ki. Pathogenicity of three entomopathogenic nematodes against the onion thrips, Thrips tabaci Lind. (Thys.; Thripidae). Archives of Phytopathology and Plant Protection. 2013;46(20):2459-2468, http://dx.doi.org/10.1080/03235408.2013.797158. , 5050. Saito T, Brownbridge M. Compatibility of soil-dwelling predators and microbial agents and their efficacy in controlling soil-dwelling stages of western flower thrips Frankliniella occidentalis. Biological Control. 2016;92:92-100 http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.003.).
| Especie/cepa de nematodo y/o producto comercial | Especie de trips | Planta hospedante del trips | Condiciones del estudio | Dosis o concentraciones | Efecto, eficacia o mortalidad producida | Ref. |
|---|---|---|---|---|---|---|
| S. feltiae (Nemasys®) | F. occidentalis | Invernadero | Aplicación foliar de 1,25; /2,5x/103 JI/ml y 1000, / 2 000 L /ha, con intervalos de tres días o aplicaciones combinadas (foliares y suelo) | Control no adecuado cuando las infestaciones iniciales de trips fueron altas | 3838. Arthurs S, Heinz KM. Evaluation of the nematodes Steinernema feltiae and Thripinema nicklewoodi as biological control agents of western flower thrips Frankliniella occidentalis infesting chrysanthemum. Biocontrol Science and Technology. 2006;16(2):141-155. | |
| T. palmi | Hojas de crisantemo (D. grandiflora) | Laboratorio | 5000 JI/ml (~80 JI/cm2) vs juveniles y adultos | Alta mortalidad, diferente significativamente del control, en juveniles, no así en adultos | 4040. North JP, Cuthbertson AGS, Walters KFA. The efficacy of two entomopathogenic biocontrol agents against adult Thrips palmi (Thysanoptera:Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2006;92:89-92. | |
| F. occidentalis | Crisantemos (D. grandiflora) | Laboratorio | 50 JI/cm2 para tratamiento de pupas | Mortalidad > 30 %; significativamente mayor en pupas, no así en adultos | 5050. Saito T, Brownbridge M. Compatibility of soil-dwelling predators and microbial agents and their efficacy in controlling soil-dwelling stages of western flower thrips Frankliniella occidentalis. Biological Control. 2016;92:92-100 http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.003. | |
| F. occidentalis y T. palmi | Crisantemo (D. grandiflora) cv. ‘White Fresco’ | Laboratorio (viales con arena) | 2000 y 4000 JI x ml y un tratamiento control (agua) | No hubo efecto significativo sobre pupas de T. palmi. La supervivencia de pupas de F. occidentalis, fue significativamente menor en las dos concentraciones, en 61 % y d 48 %, respectivamente, comparados con el control | 3939. Smith RM, Cuthbertson AGS, Walters KFA. Extrapolating the use of an entomopathogenic nematode and fungus as control agents for Frankliniella occidentalis to Thrips palmi. Phytoparasitica. 2005;33(5):436-440. | |
| S. feltiae | F. occidentalis | Ciclamen o violeta de los Alpes (Cyclamen persicum L.) cv. Halios | Semicampo | 250 000 JI/m2 | Disminución significativa del número de trips por flor | 4242. Boaria A. Biological and integrated control of Frankliniella occidentalis (Pergande) on ornamentals in the northeastern Italy. [PhD Thesis]. Universita degli Studi di Pavoda. Department of Agronomy, Food, Natural Resources, Animals and the Environment. 2014:219pp. |
| S. feltiae cepa Tabriz 1 (Irán) | T. tabaci | Frijol (P. vulgaris) | Laboratorio y semicampo | Concentración de 104 y 2x104 /ml | Alta correlación en la mortalidad en pre-pupas (92 %) y pupas (92,59 %) con 1000 JIs/cm2 de S. feltiae y S. carpocapsae, respectivamente. Menor mortalidad en larvas a 400 JI/cm2 (3,7 %) | 5252. Kashkouli M, Khajehali J, Poorjavad N. Impact of entomopathogenic nematodes on Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae) life stages in the laboratory and under semi-field conditions. J Biopest. 2014;7(1):77-84. |
| S. feltiae | T. palmi (juveniles) | Hojas de crisantemo (D. grandiflora) | Laboratorio | 80 JI/cm2 | Alta mortalidad de juveniles comparado con el control con agua; no hubo efecto sobre los adultos | 4040. North JP, Cuthbertson AGS, Walters KFA. The efficacy of two entomopathogenic biocontrol agents against adult Thrips palmi (Thysanoptera:Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2006;92:89-92. |
| S. yirgalemense | F. occidentalis | Arándanos (Vaccinium corymbosum L.) var. Dazzle | Túneles de producción comercial | 4,3; 8,6 y 17,2 JI/cm2 | Mortalidad de los trips <40 %. | 4646. Dlamini TM, Allsopp E, Malan AP. Application of Steinernema yirgalemense to control Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) on blueberries. Crop Protection. 2022; 128: 105016. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2019.105016. |
| S. yirgalemense | F. occidentalis | Arándanos (V. corymbosum) var. Dazzle | Túneles de producción comercial | 25, 50 y 100 JI/cm2 | 53 % de mortalidad en los trips. La cantidad de trips recobrados en trampas azules aumentó con la disminución de dosis de NEP. El número de insectos fue menor en los tratamientos con NEP en comparación con los controles sin tratamiento | 4646. Dlamini TM, Allsopp E, Malan AP. Application of Steinernema yirgalemense to control Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae) on blueberries. Crop Protection. 2022; 128: 105016. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2019.105016. |
| Steinernema sp. | F. occidentalis | Invernaderos (Sabana de Bogotá). | Aplicaron 10 millones en 60 L por el goteo | Disminuyó significativamente la incidencia de trips en los cultivares y se aumentó la producción de esquejes para comercialización | 5555. García PD, Cuervo WJ. Nematode of the genus Steinernema sp. as a possible controller of Frankliniella occidentalis in the propagation of cuttings of four standard carnation cultivars in the savanna of Bogotá. Centrosur. 2021;1(9):74-81. | |
| H. amazonensis (cepas LPV 498 y LPV 156) | F. occidentalis | n.i | Laboratorio | - | 18-85 % mortalidad | 4949. San-Blas E, Rosales C, Torres A. Entomopathogenic nematodes in tropical agriculture: current uses and their future in Venezuela. En: Campos-Herrera, R. (Ed.). Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests - Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection. Springer, Cham. 2015:365-389. |
| H. bacteriophora (cepas, Neuquén; Roca; INTA 11-12 y Biodiversidad) | Frankliniella occidentalis | n.i | Laboratorio | 500 JI por placa Petri con cinco individuos | n.i | 4848. Giayetto AL, Cichón LI. Distribución, gama de huéspedes y especificidad de cinco poblaciones de Heterorhabditis bacteriophora (Nematoda: Heterorhabditidae) del Alto Valle de Río Negro y Neuquén, Argentina. RIA. 2006;35:163-183. |
n.i: no se indica por autores
| Especie/cepa de nematodo y/o producto comercial | Especie de trips | Planta hospedante del trips | Condiciones del estudio | Dosis o concentraciones | Efecto, eficacia o mortalidad producida | Ref. |
|---|---|---|---|---|---|---|
| H. bacteriophora cepa HK3; H. bacteriophora cepa Brecan); S. feltiae cepa Sylt; S. feltiae cepa OBSIII; S. feltiae cepa CR S. carpocapsae cepa DD136 | Frankliniella occidentalis | n.i | Laboratorio | Ensayo 1: 400 JI/cm2, con sustrato seco y otro con húmedo. Ensayo 2: 100, 200, 400 y 1000 JI/cm2 | Se necesitaron dosis > 400 JI/cm2 para obtener alta mortalidad. Todos los estados fueron susceptibles a NEP. Las cepas difirieron en virulencia | 4747. Ebssa L, Borgemeister C, Berndt O, Poehling HM. Efficacy of entomopathogenic nematodes against soil-dwelling life stages of Western Flower Thrips, Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2001;78:119-127. https://doi.org/10.1006/jipa.2001.5051. |
| H. bacteriophora (BA1) y S. carpocapsae (BA2) (Cepas egipcias) y una cepa foránea comercial de S. feltiae (formulado: alginato de calcio) | Thrips tabaci | Cebolla | Sistema acuapónico | Aspersión de las plantas con 2 x 104 JI x planta | Los NEPs causaron mortalidad altamente significativa. Hubo diferencias entre las cepas, en cuanto a la mortalidad | 44 44. Huseein MA, El-Mahdi FS. Efficiency of three formulated entomopathogenic nematodes against the greenhouse onion thrips, Thrips tabaci under aquaculture system. Journal of Biopesticides. 2019;12(1):134-138. |
| Steinernema feltiae ceoa Hamedan 1 (H1)) (Iran), H. bacteriophora (Larvaneem®) y S. carpocapsae (Capsanem®) | Thrips tabaci | Hojas de pepino (Cucumis sativa L. var. Negeen) | Laboratorio | 4000, 6000, 8000 y 10,000 JI/ml contra L2, prepupa y pupa | Mortalidad mayor en prepupa (62 %) que en L2 (12,5 %) ocasionada por H. bacteriophora y S. carpocapsae, respectivamente. Incremento de la concentración, aumentó la mortalidad en L2 | 4141. Saffaria T, Hossein M, Javad Ki. Pathogenicity of three entomopathogenic nematodes against the onion thrips, Thrips tabaci Lind. (Thys.; Thripidae). Archives of Phytopathology and Plant Protection. 2013;46(20):2459-2468, http://dx.doi.org/10.1080/03235408.2013.797158. |
| S. feltiae y H. bacteriophora | Hercinothrips femoralis (Reuter) | frijoles | Laboratorio | 200 JI por individuo (larva o adulto) | Mortalidad de 23 % (S. feltiae a 25°C) y 50 % (H. bacteriophora a 15 y 25°C) | 5353. Trdan S, Kužnik L, Vidrih M. First results concerning the efficacy of entomopathogenic nematodes against Hercinothrips femoralis (Reuter). Acta agriculturae Slovenica. 2007;89(1):5-13. |
| Heterorhabditis indica Poinar et al. (cepa EGAZ3); H. indica (cepa EGAZ2); H. bacteriophora (cepa HP88); S. carpocapsae (cepa All); S. carpocapsae (cepa EGAZ9); S. carpocapsae (cepa BA2) | T. tabaci | Cebolla (Allium cepa L.) | Campo | Concentraciones evaluadas de 10,000, 15,000, y 20,000 JI/ml, combinadas con una formulación de Tween 80 (0,1 %) para maximizar la eficacia en el cubrimiento de las hojas de cebolla | Diferencias en la patogenicidad de las cepas. Aplicaciones foliares más eficaces vs adultos y ninfas. H. indica (EGAZ3) causó gran reducción de adultos y ninfas (concentración de 104 JI/ml) | 5454. Azazy AM, Abdelall MFM, El-Sappagh IA, Khalil AEH. Biological control of the onion thrips, Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae), in open fields using Egyptian entomopathogenic nematode isolates. Egyptian Jour. Biological Pest Control. 2018;28(27). http://dx.doi.org/10.1186/s41938-017-0025-9. |
n.i: no se indica por autores
El efecto de especies/cepas de NEPs se estudiaron en diversas condiciones para el manejo de F. occidentalis, T. tabaci y T. palmi, en los que sobresalió, como nematodo, S. feltiae, al ser el ingrediente activo de uno de productos comerciales de uso para manejo de trips, en especial en los invernaderos de Europa y América del Norte (Tablas 1 y 2).
Los hábitos crípticos de diversas especies de trips, donde los estadios inmaduros y adultos se presentan en flores o espacios protegidos de las plantas; mientras que, las prepupas y pupas, generalmente se encuentran en el suelo y sustratos, hacen necesario evaluar organismos que puedan actuar, a nivel foliar y en el suelo, para su uso en el control biológico de estas plagas en el MIP. Otros aspectos a considerar son la densidad y el patrón de dispersión de la plaga en el campo.
Cuando la presión de la plaga es alta, el uso de un agente biocontrolador, de manera singular, raramente alcanza los niveles de control necesario, por lo que se requiere el uso de químicos suplementarios o de otros enemigos naturales para prevenir el desarrollo de niveles poblacionales dañinos de la plaga (5050. Saito T, Brownbridge M. Compatibility of soil-dwelling predators and microbial agents and their efficacy in controlling soil-dwelling stages of western flower thrips Frankliniella occidentalis. Biological Control. 2016;92:92-100 http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.003.). Por esta razón, para el manejo de especies de trips, se realizaron estudios donde se combinaron a los NEPs con hongos (3939. Smith RM, Cuthbertson AGS, Walters KFA. Extrapolating the use of an entomopathogenic nematode and fungus as control agents for Frankliniella occidentalis to Thrips palmi. Phytoparasitica. 2005;33(5):436-440. , 4040. North JP, Cuthbertson AGS, Walters KFA. The efficacy of two entomopathogenic biocontrol agents against adult Thrips palmi (Thysanoptera:Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2006;92:89-92. ), insectos y ácaros depredadores (5050. Saito T, Brownbridge M. Compatibility of soil-dwelling predators and microbial agents and their efficacy in controlling soil-dwelling stages of western flower thrips Frankliniella occidentalis. Biological Control. 2016;92:92-100 http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.003., 5656. Berndt O. Entomopathogenic nematodes and soil-dwelling predatory mites: Suitable antagonists for enhanced biological control of Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae)? [PhD Thesis]. Von dem Fachbereich Gartenbau der Universität Hannover. 2003. 140 pp.), insecticidas químicos (5757. Kashkouli M, Poorjavad N, Khajehali J. Combination of entomopathogenic nematodes and chemical insecticides for controlling the onion thrips, Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae) in the laboratory condition. Appl. Ent. Phytopath. 2017;84(2):1-9. http://dx.doi.org/10.22092/jaep.2017.107591.), avermectina (5858. Trdan S, Znidarcic D, Vidrijh M. Control of Frankliniella occidentalis on glasshouse-grown cucumber: an efficacy comparison of foliar application of Steinernema feltiae and spraying with abamectin. Russian Jour. Nematology. 2007;15(1):25-34.), azadiractina + hongos entomopatógenos (5959. Otieno JA, Pallmann P, Poehling H-M. The combined effect of soil-applied azadirachtin with entomopathogens for integrated management of western flower thrips. Jour. Applied Entomology. 2015:28pp. http://dx.doi.org/10.1111/jen.12242. ) y la conjunción de nematodos parásitos y entomopatógenos (3838. Arthurs S, Heinz KM. Evaluation of the nematodes Steinernema feltiae and Thripinema nicklewoodi as biological control agents of western flower thrips Frankliniella occidentalis infesting chrysanthemum. Biocontrol Science and Technology. 2006;16(2):141-155.).
Otieno (6060. Otieno JA. Integration of soil-applied azadirachtin with predators, entomopathogens and optical/chemical traps for the management of western flower thrips, Frankliniella occidentalis Pergande (Thysanoptera: Thripidae). [PhD Thesis]. Leibniz Universität Hannover. 2016:130pp.) encontró que los tratamientos combinados de Steinernema carpocapsae (Weiser) (Producto comercial Nemastar®), Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin cepa ICIPE-69, solución NeemAzal-T, pellets de Neem y liberaciones de Orius, resultaron en la reducción total de la emergencia de adultos (95-97 %); acotó que los tratamientos acompañados con la liberación de Orius fueron considerados los más exitosos y posibles para el control del F. occidentalis.
Otro estudio, desarrollado por Berndt (5656. Berndt O. Entomopathogenic nematodes and soil-dwelling predatory mites: Suitable antagonists for enhanced biological control of Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae)? [PhD Thesis]. Von dem Fachbereich Gartenbau der Universität Hannover. 2003. 140 pp.), tuvo como objetivo determinar la efectividad de ácaros depredadores (Hypoaspis spp.) que habitan en el suelo y los NEPs, como enemigos naturales del F. occidentalis. Se evaluaron dos cepas de H. bacteriophora, tres de S. feltiae y una de S. carpocapsae y las cepas produjeron mortalidad en todos los estadios del trips. Tanto las especies de Hypoaspis como las cepas de NEPs, pudieron reducir sustancialmente la población de F. occidentalis; sin embargo, no fueron capaces de mantener las poblaciones del trips por debajo del umbral económico durante todo el ciclo del cultivo; el autor recomendó utilizar, junto a estos organismos que actúan a nivel del suelo, otros para manejar los estadios del insecto que se encuentran en la parte aérea de las plantas.
Para el manejo de F. occidentalis, Saito y Brownbridge (5050. Saito T, Brownbridge M. Compatibility of soil-dwelling predators and microbial agents and their efficacy in controlling soil-dwelling stages of western flower thrips Frankliniella occidentalis. Biological Control. 2016;92:92-100 http://dx.doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.003.) evaluaron, en laboratorio, al coleóptero depredador Dalotia coriaria (Kraatz), los ácaros depredadores Stratiolaelaps scimitus (Womersley) y Gaeolaelaps gillespiei Beaulieu, los hongos entomopatógenos Metarhizium brunneum Petch y Beauveria bassiana (Bals.) Vuil. y el nematodo S. feltiae. Se determinó que la mortalidad de pupas en los tratamientos donde se incluyó a S. feltiae estuvo entre 50 % (D. coriaria + S. feltia) y ~70 % (S. scimitus + S. feltia), lo que derivó en la reducción de la plaga.
Una investigación desarrollada por Arthurs y Heinz (3838. Arthurs S, Heinz KM. Evaluation of the nematodes Steinernema feltiae and Thripinema nicklewoodi as biological control agents of western flower thrips Frankliniella occidentalis infesting chrysanthemum. Biocontrol Science and Technology. 2006;16(2):141-155.) abordó el efecto de aplicaciones foliares de NEPs (S. feltiae) y la liberación inoculativa de nematodos parásitos (Thrypinema nicklewoodi Siddiqi) sobre la población del trip occidental de las flores (F. occidentalis) que afecta crisantemos en invernaderos. Las aplicaciones foliares de NEPs no disminuyeron la población de trips en las hojas; mientras que, T. nicklewoodi, se estableció en el invernadero, pero su transmisión fue pobre y la velocidad de la muerte de F. occidentalis fue lenta (pues el nematodo lo que ocasiona es esterilización del hospedante).
En Cuba, desde el momento en que M. usitatus adquirió la categoría de plaga de los frijoles (Phaseolus spp.) se recomendó, en artículos de diversos medios de prensa, el uso de hongos y bacterias entomopatógenas (http://www.5septiembre.cu/una-pelea-en-cienfuegos-contra-los-demonios-del-frijol/; http://www.canalcaribe.icrt.cu/como-combatir-la-plaga-que-afecta-el-cultuivo-de-frijol-en-cuba), productos de origen botánico (http://www.ahora.cu/es/holguin/7966-alerta-ante-plaga-del-frijo) y cal (http://www.trabajadores.cu/20200707/plaga-avisada-no-mata-al-frijol/). Sin embargo, no se encontraron artículos científicos que ofrezcan valoraciones cuantitativas de la eficacia de los tratamientos que los agricultores están empleando. Teniendo en consideración que también se están utilizando NEPs (3131. Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (INISAV). Recorrido en provincias del país para evaluar la situación sobre el trips de las flores del frijol Megalurothrips usitatus (Bagnall) (noticia en web). Disponible en https://www.inisav.cu (actualizado el 1 del 12 del 21). Consulta el 14 febrero 22.), resulta necesario determinar su compatibilidad con los productos y organismos sugeridos para el manejo del trips de los frijoles en el país.
En diversos estudios, se produjeron diferencias en la patogenicidad de cepas y especies de Heterorhabditis y Steinernema (5454. Azazy AM, Abdelall MFM, El-Sappagh IA, Khalil AEH. Biological control of the onion thrips, Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae), in open fields using Egyptian entomopathogenic nematode isolates. Egyptian Jour. Biological Pest Control. 2018;28(27). http://dx.doi.org/10.1186/s41938-017-0025-9. , 6161. Premachandra DWTS, Borgemeister C, Berndt O, Ehlers R-U, Poehling H-M. Laboratory bioassays of virulence of entomopathogenic nematodes against soil-inhabiting stages of Frankliniella occidentalis Pergande (Thysanoptera: Thripidae). Nematology. 2003;5(4):539-547.); en particular para el manejo de F. occidentalis, pues especies de Heterorhabditis causan mayor mortalidad (24- 60 %) que las de Steinernema (3- 54 %) (2828. Koppenhöfer A, Shapiro-Ilan DI, Hiltpold I. Entomopathogenic Nematodes in Sustainable Food Production Frontiers in Sustainable Food Systems. 2020;4( article 125):14pp. https://doi.org/10.3389/fsufs.2020.00125. ). También factores abióticos pueden influir en la eficacia del tratamiento, pues los NEPs fueron muy virulentos contra larvas de segundo instar tardío y prepupas de F. occidentalis bajo condiciones de alta humedad en el suelo, pero menos efectivos contra pupas, cuando las condiciones del suelo fueron más secas (4747. Ebssa L, Borgemeister C, Berndt O, Poehling HM. Efficacy of entomopathogenic nematodes against soil-dwelling life stages of Western Flower Thrips, Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2001;78:119-127. https://doi.org/10.1006/jipa.2001.5051. ). Usualmente, los NEPs son más efectivos cuando se aplican con humedad en el suelo, en las tardes o muy temprano en la mañana (6262. Woldemelak WA. The major biological approaches in the integrated pest management of onion thrips, Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae). Jour. Horticultural Research. 2020;28(1):13-20. http://dx.doi.org/10.2478/johr-2020-0002 .), después de efectuar los riegos.
Por otra parte, dosis de 400 JI/cm2 fueron necesarias para obtener alta mortalidad de los estadios de F. occidentalis que se encontraban en el suelo; aunque las dosis de 100-200 JI/cm2 ocasionaron entre 30 y 50 % de mortalidad (4747. Ebssa L, Borgemeister C, Berndt O, Poehling HM. Efficacy of entomopathogenic nematodes against soil-dwelling life stages of Western Flower Thrips, Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae). Jour. Invertebrate Pathol. 2001;78:119-127. https://doi.org/10.1006/jipa.2001.5051. ).
Premachandra et al. (6161. Premachandra DWTS, Borgemeister C, Berndt O, Ehlers R-U, Poehling H-M. Laboratory bioassays of virulence of entomopathogenic nematodes against soil-inhabiting stages of Frankliniella occidentalis Pergande (Thysanoptera: Thripidae). Nematology. 2003;5(4):539-547.) indicaron, en su estudio de dosis-respuesta de H. bacteriophora (HK3), S. feltiae (Nemaplus®) y H. bacteriophora (HD01), que la mortalidad de F. occidentalis solo se incrementó cuando se aplicaron más de 400 JI/cm2. En tanto, se comprobó que dos aplicaciones de H. bacteriohora (200 JI/cm2) a los 10 y 15 días posteriores a la liberación de adultos de F. occidentalis resultó en un número significativamente menor de insectos, en comparación a cuando se hizo una sola aplicación de 400 JI/cm2 (6363. Belay D, L Ebssa, C Borgemeister. Time and frequency of applications of entomopathogenic nematodes and their persistence for control of western flower thrips Frankliniella occidentalis. Nematology. 2005;7(4):611-622.). Aunque se debe evaluar la factibilidad económica de utilizar las altas dosis, de acuerdo a los resultados de Ebssa et al. (6464. Ebssa L, Borgemeister C, Poehling HM. Effectiveness of different species/strains of entomopathogenic nematodes for control of western flower thrips (Frankliniella occidentalis) at various concentrations, host densities and temperatures. Biol. Control. 2004;29:145-154. doi: http://dx.doi.org/10.1016/S1049-9644(03)00132-4 .), es posible que las dosis fraccionadas en varias aplicaciones sean efectivas, aspecto a estudiar en Cuba.
En Cuba, resultan escasos los estudios para determinar las dosis/concentraciones de NEPs a utilizar para el manejo de plagas (3232. Rodríguez MG. Entomopathogenic nematodes in Cuba: From laboratories to popular biological control agents for pest management in a developing country. En: Campos-Herrera R (Ed). Nematode Pathogenesis of Insects and Other Pests - Ecology and Applied Technologies for Sustainable Plant and Crop Protection; Springer: Cham, Switzerland; Heidelberg, Germany; New York, NY, USA; Dordrecht, The Netherlands; London, UK, 2015:343-364.) y, en ocasiones, se emiten recomendaciones a los productores sobre las dosis a utilizar sin contar con elementos científicamente fundamentados, lo que podría resultar en el uso inadecuado de los NEPs, con el consiguiente efecto negativo en la confianza de los agricultores hacia estos eficientes ACB. A pesar de que se efectuaron estudios para establecer la compatibilidad o no de los NEPs con agentes biológicos (6565. Sánchez L, Rodríguez MG. Potencialidades de Heterorhabditis bacteriophora Poinar cepa HC1 para el manejo de Hypothenemus hampei FerrII. Compatibilidad con Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin y endosulfan. Rev. Protección Veg. 2008;23(2):104-111., 6666. González E, Enrique R, Rodríguez MG. Compatibility between Heterorhabditis bacteriophora Poinar strain HC1 and Lecanicillium lecanii Zare & Gams strain Verticen-01 under laboratory conditions. Rev. Protección Veg. 2012;27(3):214., 6767. Casanova Y, Díaz M, Naranjo F, Álvarez JF, Barroso G, Albuernes F, et al. Evaluación de las potencialidades parasíticas de Tetrastichus howardi (Olliff) y efectividad combinada con Heterhorabditis bacteriophora contra Plutella xylostella Lin. en col. Congreso Científico del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA). 2010. CD ISBN: 978-959-7023-48-7.) y productos de origen botánico (6868. Pino O, Roselló D, Peteira B, Enrique R, Miranda I, Rodríguez MG. Efecto de aceites esenciales y componentes seleccionados sobre Heterorhabditis amazonensis Andaló et al. cepa HC1. Rev. Protección Veg. 2021;36(1):12pp. https://eqrcode.co/a/q1TgcG.), aún son insuficientes y resultan necesarios más ensayos para las aplicaciones conjuntas de varios organismos y/o sustancias.
No obstante, a pesar de los resultados positivos obtenidos con la aplicación de diversas especies/cepas de NEPs en el manejo de trips, Spanoghe et al. (6969. Spanoghe BPB, Moens M, Pollet S, Temmerman F, Nuyttens D. Foliar applied entomopathogenic nematodes Steinernema feltiae are not suitable for controlling Thrips tabaci in leek. Bulletin of Insectology. 2015;68(2):287-298.) señalaron que, en su estudio que tenía como plaga diana a T. tabaci, S. feltiae no fue infectivo en el control de los estados de vida que habitan el follaje, a pesar de haberse añadido surfactantes en la aplicación de los nematodos. Otro estudio, conducido por Gulzar et al. (7070. Gulzar S, Usman M, Wakil W, Wu Si, Oliveira-Hofman C, Srinivasan R, et al. Virulence of Entomopathogenic Nematodes to Pupae of Frankliniella fusca (Thysanoptera: Thripidae). Journal of Economic Entomology. 2021;1-6. http://dx.doi.org/10.1093/jee/toab132 . ), evidenció la habilidad de los NEP de suprimir los estados de F. fusca en el suelo. Estos hallazgos refuerzan el hecho de que las aplicaciones al suelo o sustratos serán más eficaces que las que se efectúen en el follaje.
Para el manejo de trips, en especial de M. usitatus, se deberán efectuar estudios básicos en laboratorio utilizando las especies/cepas disponibles en el país para determinar la susceptibilidad de estadios de este insecto a esos organismos. De igual modo, resulta imprescindible efectuar ensayos de compatibilidad de las especies/cepas con otros agentes de control biológico y productos de origen botánico/químicos, en diferentes niveles de investigación, hasta llegar a fase de estudios de campo, para poder lograr un manejo efectivo de las poblaciones de M. asitatus, pues se señaló, en algunos estudios, que los NEP, de manera independiente, no fueron capaces de disminuir las poblaciones y el daño de los trips (3838. Arthurs S, Heinz KM. Evaluation of the nematodes Steinernema feltiae and Thripinema nicklewoodi as biological control agents of western flower thrips Frankliniella occidentalis infesting chrysanthemum. Biocontrol Science and Technology. 2006;16(2):141-155., 4343. Renkema J, Evans B, Devkota S. Management of flower thrips in Florida strawberries with Steinernema feltiae (Rhabditda: Steinernematdae) and the insecticide sulfoxaflor. Florida Entomologist. 2018;101(1):102-108.). Además, se deben acometer investigaciones relacionadas con el establecimiento de dosis, momento y frecuencia de las aplicaciones de los NEPs para su incorporación al MIP de M. usitatus en las condiciones de cada región en Cuba, así como para trips que afectan cultivos como la papa y las hortalizas.
Esos estudios deberán ser emprendidos de manera interdisciplinaria y multinstitucional, para llegar, lo antes posible, a resultados que permitan ofrecer alternativas científicamente fundamentadas a los agricultores, evidenciando que la ciencia cubana es una sola, en el marco del Plan de Soberanía y Seguridad Alimentaria, más allá de la necesidad de protagonismos individuales o de colectivos. Tales investigaciones deben tener como base estudios de factibilidad económica de cada alternativa y programa de manejo y su contextualización en cada zona, donde los aspectos biogeográficos, sociológicos y económicos gravitan, de manera diferente, sobre la producción de frijoles, papa y hortalizas, entre otros cultivos afectados por especies del Orden Thysanoptera.
El futuro, enmarcado en el Cambio Climático y el calentamiento global, provoca preocupaciones en todo el mundo, pues se espera un incremento en las poblaciones de insectos que transmiten enfermedades (como los trips) y la reducción de la efectividad del control biológico (7171. Skendžic S, Zovko M, Živkovic I, Lešic V, Lemic D. The impact of climate change on agricultural insect pests. Insects. 2021;12(440). https://doi.org/10.3390/insects1205044 ), lo que implica la investigación cooperada (y urgente) para establecer tácticas adecuadas (efectivas/económicas) para el manejo de plagas.