Revista de Protección Vegetal Vol. 37, No. 3, septiembre-diciembre, 2022, ISSN: 2224-4697
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Amnestus basidentatus Froesch. (Cydnidae: Amnestinae): una chinche subterránea rara para Cuba

Amnestus basidentatus Froesch. (Cydnidae; Amnestinae): a rare burrowing bug for Cuba

iDLuvys Jenny Rodriguez Alonso*✉:luvys.rodriguez@umcc.cu

iDLeonel Marrero Artabe

iDClaudia Vela Lantigua


Facultad de Agronomía, Universidad de Matanzas. Carretera a Varadero Km 3.5. Matanzas, Cuba.

 

*Correspondencia a: Luvys Jenny Rodriguez Alonso E-mail: luvys.rodriguez@umcc.cu

RESUMEN

En localidades de las provincias Matanzas y Ciego de Ávila, Cuba, se realizaron, de forma periódica, recolectas nocturnas mediante trampas de luz, en el periodo de enero de 2021 a febrero de 2022, para detectar la presencia de chinches subterráneas. Se observaron chinches cidnidas muy pequeñas de color pardo. En el laboratorio se describió su morfología bajo microscopio estereoscopio. Se diseccionaron las genitalias externas en ambos sexos; se extrajeron cuidadosamente los parámeros y espermatecas, se sumergieron en solución KOH 10 % para su aclaramiento y montaje en portaobjetos. Se obtuvieron fotografías digitales 40 x aumentos con una cámara Nikon acoplada a microscopio Olympus, modelo N-800. Para la identificación se utilizaron descripciones morfométricas de la especie y las claves taxonómicas disponibles internacionalmente para el género. Por vez primera se ofrece la descripción detallada de la genitalia de Amnestus basidentatus Froesch, tanto de la hembra como del macho. Se aportan fotografías del parámero y de la espermateca, lo que permitió precisar el diagnóstico taxonómico de la especie en el país.

Palabras claves: 
chinches subterráneas, Amnestus basidentatus, diagnóstico, genitalia
ABSTRACT

Periodic sampling and nocturnal collections by light traps were carried out in localities of Matanzas and Ciego de Avila provinces, Cuba, between January 2021 and February 2022, to detect the presence of burrowing bugs. Very small bugs with brownish body color were observed. The morphology of the adults under a stereoscopic microscope was described. External genitalia of both sexes were dissected; parameres and spermatheca were carefully removed, immersed in 10 % KOH solution for clarification and mounted on slides. Digital photographs were taken at 40x magnification with a Nikon camera coupled to an Olympus N-800 photomicroscope. Morphometric descriptions of the species and internationally available taxonomic keys for the genus were used for identification. A detailed description of male and female genitalia of Amnestus basidentatus Froesch is offered for the first time. Photographs of paramere and spermatheca, which allowed a precise taxonomic diagnosis of the species in the country, are provided.

Key words: 
burrowing bugs, Amnestus basidentatus, diagnosis, genitalia

Received: 14/5/2022; Accepted: 24/9/2022

Declaración de los autores: Los autores de esta publicación no presentan conflictos de intereses.

Contribución de los autores: Luvys J. Rodríguez Alonso: investigación, visualización, escritura del borrador original, redacción: revisión y edición. Leonel Marrero Artabe: conceptualización, investigación, metodología, supervisión, visualización, escritura del borrador original, redacción: revisión y edición. Claudia Vela Lantigua: investigación, redacción: revisión y edición.

CONTENIDO

Los cidnidos (Heteroptera: Cydnidae) son conocidos comúnmente como chinches subterráneas y constituyen un grupo de importancia fitosanitaria; son la mayoría de las especies excavadoras. El género Amnestus Dallas agrupa especies de tamaño diminuto, lo que limita el conocimiento de su biología, ecología y comportamiento (11. Baez J, Mayorga MC. Estadios ninfales de Amnestus rugosus (Hemiptera: Cydnidae) Rev. Biol. Trop. 2017; 65 (1): 31-39.http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v65i1.22745 ). Froeschner (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ) revisó el género y describió 20 especies, con amplia distribución mundial, que se alimentan de las raíces y de semillas de las plantas hospedantes. En la actualidad se notificaron cerca de 43 especies que presentan hábitos polífagos (33. Dioli P, Pascotto E, Uliana M. Amnestus pusillus Uhler, 1876 new to Europe found in Italy (Heteroptera: Cydnidae). Fragmenta Entomologica, 2021; 53 (2): 419-422. DOI: 10.13133/2284-4880/535 ).

En Cuba el conocimiento de la taxonomía de este grupo es incompleto; entre los trabajos más importantes se encuentran “Cydnidae of the Western Hemisphere” publicado en el siglo pasado por Froeschner (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ). Del género solo se registran tres especies, incluida la descripción de un único ejemplar macho de Amnestus basidentatus Froesch., hallado en Ciénaga de Zapata (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ). Grillo (44. Grillo H. Los heterópteros de Cuba. [Tesis para optar por el grado científico de Doctor en Ciencias]. Universidad Central de las Villas. 2012. Consultado en: marzo de 2022. Disponible en http://dspce.uclv.edu.cu/handle/123456789/3581 ) señaló que no pudo recolectar ejemplares de esta especie y la consideró muy rara para la isla. Las hembras poseen características morfológicas similares a otras especies de Amnestus, lo que ha conducido a identificaciones erróneas de la especie (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ).

Las claves confeccionadas, para la identificación de las especies de cidnidos encontradas en el país, incluidas A. basidentatus, y que tuvieron como base los hallazgos de taxónomos en Cuba, carecen de ilustraciones de los adultos y de información relativa a la genitalia de ambos sexos (44. Grillo H. Los heterópteros de Cuba. [Tesis para optar por el grado científico de Doctor en Ciencias]. Universidad Central de las Villas. 2012. Consultado en: marzo de 2022. Disponible en http://dspce.uclv.edu.cu/handle/123456789/3581 , 55. Zayas F. Etomofauna cubana Tomo VII. Editorial Científico-Técnica. La Habana. 1988. Pág: 215 -216.). Sin embargo, en Heteroptera, y en particular la familia Cydnidae, la forma de los parámeros y espermateca aporta caracteres válidos para el diagnóstico taxonómico (66. Pluot-Sigwalt D, Lis JA. Morphology of the spermatheca in the Cydnidae (Hemiptera: Heteroptera): Bearing of its diversity on classification and phylogeny. Eur. J. Entomol. 2008; 105: 279-312. ISSN 1802-8829 (online).).

El presente trabajo, que forma parte de un grupo de investigaciones desarrolladas para determinar la presencia de especies de chinches cidnidas, encontradas en agroecosistemas de las provincias Matanzas y Ciego de Ávila, tuvo como objetivo confirmar, luego de seis décadas de su informe, la presencia en Cuba de Amnestus basidentatus.

Durante el periodo comprendido entre enero 2021 y febrero 2022, se realizaron muestreos de forma periódica en 15 fincas y patios familiares de las provincias Matanzas y Ciego de Avila, Cuba, para determinar la presencia de cidnidos. Con una frecuencia quincenal, se desarrollaron colectas nocturnas, desde las 19:00-22:00 horas; se utilizó una trampa de luz confeccionada con bombillo de 110 volt y una pantalla de tela blanca de 1 m2 (77. Neyra B, Serrano A, Hidalgo-Gato M, Hernández M. Nuevos registros de localidades de heterópteros terrestres en el occidente de Cuba. Poeyana, Revista Cubana de Zoología. 2020; 511: 45-52 ID: http://revistas.geotech.cu/index.php/poey ). Se empleó una trampa por cada muestreo, que se colocó verticalmente hasta 1 m de altura. Las muestras se codificaron y se trasladaron al Laboratorio de Entomología de la Universidad de Matanzas. Bajo microscopio estereoscopio Novel con un ocular milimetrado a 10 x aumentos, se obtuvieron mediciones corporales de 10 ejemplares (n=10) de cada sexo, recolectados en las diferentes localidades. Las dimensiones se expresaron en mm.

Para el estudio de la genitalia, se realizó un corte dorsoventral del VI segmento abdominal, en las hembras y se describieron los esternitos según los criterios de Pluot y Lis (66. Pluot-Sigwalt D, Lis JA. Morphology of the spermatheca in the Cydnidae (Hemiptera: Heteroptera): Bearing of its diversity on classification and phylogeny. Eur. J. Entomol. 2008; 105: 279-312. ISSN 1802-8829 (online).). Las cápsulas genitales se colocaron en KOH 10 % durante 30 min y se disectaron con la ayuda de un alfiler entomológico. Se extrajeron cuidadosamente los parámeros y la espermateca, se procesaron previamente mediante calentamiento en soluciòn KOH y se montaron en preparaciones fijas con líquido de Hoyer. Se obtuvieron fotografías digitales con una cámara Nikon acoplada a microscopio Olympus, modelo N-800 a 40 x aumentos. Para la identificación se utilizaron datos del estudio morfométrico de los especímenes hallados y las claves taxonómicas para género y especie (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 , 66. Pluot-Sigwalt D, Lis JA. Morphology of the spermatheca in the Cydnidae (Hemiptera: Heteroptera): Bearing of its diversity on classification and phylogeny. Eur. J. Entomol. 2008; 105: 279-312. ISSN 1802-8829 (online)., 88. Mayorga C, Cervantes L. The genus Amnestus Dallas (Hemiptera: Heteroptera: Cydnidae: Amnestinae) in Mexico, with the description of eleven new species from Chiapas, Zootaxa. 2014; 3779(4) pp. 401-432: 424-425. DOI: http://doi.org/10.5281/zenodo.6124512 ). Los ejemplares y las preparaciones permanentes con las genitalias, se depositaron en la colección del Laboratorio de Entomología de la Universidad de Matanzas.

Se encontraron 729 individuos (415 ♀ y 314 ♂) de una chinche subterránea pequeña, en once localidades de las provincias Matanzas y Ciego de Ávila. El insecto se encontró asociado a tomate (Solanum lycopersicum L.), habichuela (Vigna unguiculata (L.) Walp.), guayaba (Psidium guajava L), ficus (Ficus benjamina L), cebolla (Allium cepa L.) y caña de azúcar (Saccharum officinarum L.).

Los machos se caracterizaron, macroscópicamente, por un cuerpo elongado con envergadura de 2,76 ± 0,11 mm y color pardo claro, con labium, corium y patas amarillo pálidos. Además, presentaron pronotum con lóbulo anterior ligeramente hinchado (Fig 1a). Clípeo ligeramente más largo que la juga con cuatro espinas en el margen apical y la presencia distintiva de cuatro espinas en cada juga (Fig 1b). Los insectos presentaron patas robustas y fuertes, tibias armadas con espinas. Se constató, en el fémur posterior, la presencia de una espina ventral subapical simple oblicua, más corta que el ancho del fémur (Fig 1c). Además, la tibia anterior está distintivamente comprimida y ventralmente presenta dos dientes prominentes (Fig 1d), carácter este que lo diferencia de los machos de los dos especies restantes del género, Amnestus trimaculatus Froesch. y Amnestus pusio (Stal.), informadas para Cuba. La presencia de abundantes espinas, setas principalmente en la cabeza y las patas del insecto, evidenciaron las adaptaciones morfológicas para los hábitos excavadores.

El análisis microscópico de la genitalia masculina permitió corroborar la identidad de la especie A. basidentatus, a partir de su comparación con las ilustraciones encontradas en la literatura internacional (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ). Se encontraron parámeros cortos, con la parte media posterior globosa y la media apical mostró forma delgada y curva (Fig 1e).

Figura 1.  a) Características macroscópicas del macho adulto de A. basidentatus (10 X); b) Juga; c) Fémur posterior, d) Tibia anterior; e) Características microscópicas, vista ventral del parámero (40 x) / a) Macroscopic characteristic of A. basidentatus male adult (10 X); b) Juga; c) Hind femora; d) Fore tibiae; e) Microscopic characteristic, ventral view of paramere (40 x). (Fotos tomadas por la autora)

Las características ilustradas son típicas del macho de A. basidentatus, lo que permite que sea fácilmente distinguible de las restantes especies de Amnestus notificadas hasta el momento para Cuba (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ). La descripción del parámero constituye un carácter de gran valor taxonómico que permite respaldar los caracteres somáticos y morfométricos descritos para la especie.

Teniendo en cuenta la mayor ocurrencia de ejemplares hembras, en múltiples localidades de las provincias Matanzas y Ciego de Ávila, y dada la similitud morfológica de A. basidentatus con otras especies de Amnestus reportadas (44. Grillo H. Los heterópteros de Cuba. [Tesis para optar por el grado científico de Doctor en Ciencias]. Universidad Central de las Villas. 2012. Consultado en: marzo de 2022. Disponible en http://dspce.uclv.edu.cu/handle/123456789/3581 , 88. Mayorga C, Cervantes L. The genus Amnestus Dallas (Hemiptera: Heteroptera: Cydnidae: Amnestinae) in Mexico, with the description of eleven new species from Chiapas, Zootaxa. 2014; 3779(4) pp. 401-432: 424-425. DOI: http://doi.org/10.5281/zenodo.6124512 ), se aportan características morfométricas y se ilustra la genitalia femenina.

Aunque las hembras mostraron similitud en cuanto a caracteres morfológicos primarios presentes en los machos e igual coloración, se encontró una menor longitud del cuerpo 2,20 ± 0,15 mm. Presentaron cabeza más ancha que larga, con proporción 0,32: 0,52; ancho interocular de 0,27. Segmentos antenales: I: 0,12; II: 0,03; III: 0,17; IV: 0,27; V: 0,20. Segmentos labiales: I: 0,20; II: 0,22; III: 0,32; IV: 0,22. Scutellum más ancho que largo, con proporciones de 0,57:0,67. (Fig 2a).

Estos caracteres mostraron correspondencia con las descripciones para las hembras de A. basidentatus publicadas hasta el momento (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ).

Es de significar que la envergadura corporal resultó superior a la descrita hasta el momento para las hembras de Amnestus pusio Stal, especie notificada como la más pequeña del género (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ).

Las hembras evidenciaron esternitos fuertemente convexos, brillantes, con abundante pubescencia amarilla originadas de finas puntuaciones (Fig 2b), lo que coincide con la descripción de A. basidentatus (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ). En adición a ello, Scudder (99. Scudder GGE. Heteroptera (Hemiptera: Prosorrhyncha) New to Canada. Part 2, J. Entomol. Soc. Brit. Columbia. 2004; 101. Página: 125-129) afirmó la carencia de una zona glabra aplanada en el último esternito abdominal.

Además, la espermateca mostró tamaño microscópico, con dos partes típicamente diferenciadas, un receptáculo apical esférico, conducto seminal rígido, enrollado (Fig. 2c), con diferencias morfológicas respecto a lo descrito por Pluot y Lis (66. Pluot-Sigwalt D, Lis JA. Morphology of the spermatheca in the Cydnidae (Hemiptera: Heteroptera): Bearing of its diversity on classification and phylogeny. Eur. J. Entomol. 2008; 105: 279-312. ISSN 1802-8829 (online).) para A. pusio, caracterizado por una parte intermedia amplia con tres o cuatro enrollamientos.

Figura 2.  a) Vista dorsal de la hembra (10 x); b) Descripción de esternitos (40 x); c) Descripción macroscópica de la espermateca de A. basidentatus (40 x). (Receptáculo apical (ra), Conducto seminal (cs)) / a) Dorsal view of female (10x); b) Description of sternites (40 x); c) Macroscopic description (40 x) of A. basidentatus spermatheca (Apical receptacle (ra), Seminal duct (cs)). (Fotos tomadas por la autora)

Se conoce que la morfología de la espermateca varía de acuerdo a la especie de insecto (1010. Pascini TV, Martins GF. The insect spermathecal: an overview. Zoology (Jena). 2017; 121:56-71. https://doi.org/10.1016/j.zool.2016.12.001 ). En Cydnidae las características de la espermateca tienen un gran valor taxonómico para los niveles específicos, genéricos y supragenéricos. La literatura consultada refiere, además, que la parte intermedia de la espermateca y los escleritos anulares brindan una de las características taxonómicas más constantes (66. Pluot-Sigwalt D, Lis JA. Morphology of the spermatheca in the Cydnidae (Hemiptera: Heteroptera): Bearing of its diversity on classification and phylogeny. Eur. J. Entomol. 2008; 105: 279-312. ISSN 1802-8829 (online).).

Avendaño et al. (1111. Avendaño JM, Ribeiro K, Grazia J, Schwertner CF. Synonym of two important crop pests of burrower bugs, Cyrtomenus mirabilis and C. bergi (Hemiptera:Cydnidae, based in a multi-source approach. Zootaxa. 2018; 4504(4):489-500. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4504.4.3 ) coincidieron en significar que la taxonomía en la familia Cydnidae se basa fundamentalmente en características morfológicas y que el empleo de la genitalia ha sido poco explorado como medio para identificar especies.

El análisis de la genitalia en las hembras y la descripción de la espermateca son ampliamente empleadas en la identificación de especies del orden Hemiptera (1212. Candan S, Ozyurt N. Structures of Spermatheca and Eggs of the Red Firebug, Pyrrhocoris apterus (L. 1758) (Heteroptera: Pyrrhocoridae), Based on Optical and Scanning Electron Microscopy. GU J Sci. 2022, 35(2): 333-344. DOI: 10.35378/gujs.892833 , 1313. Rédei, D, Tsai, JF. A revision of Scutellera (Hemiptera: Heteroptera: Scutelleridae). Zootaxa. 2022; 5092(1):001-040. https://doi.org/10.11646/zootaxa.5092.1.1 ).

Las características morfométricas y las fotografías microscópicas que describen tanto el ducto como del receptáculo apical en las hembras de A. basidentatus, se ofrecen por primera ocasión para el país y contribuyen al diagnóstico específico de esta chinche subterránea.

Este insecto no se notifica en Cuba desde la primera descripción por Froschner (22. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337 ) de un único ejemplar macho. Prospecciones recientes de heterópteros conducidos en localidades de la región occidental del país, que incluyeron la provincia Matanzas, tampoco registraron el hallazgo de A. basidentatus (77. Neyra B, Serrano A, Hidalgo-Gato M, Hernández M. Nuevos registros de localidades de heterópteros terrestres en el occidente de Cuba. Poeyana, Revista Cubana de Zoología. 2020; 511: 45-52 ID: http://revistas.geotech.cu/index.php/poey ).

El presente trabajo aporta una redescripción precisa de ambos sexos de A. basidentatus, incluido la genitalia, lo que completa la información taxonómica contenida en las claves disponibles para este grupo en el país y aporta información que fortalece el diagnóstico de este género.

Dado la difícil detección, así como el escaso conocimiento sobre la bioecología de A. basidentatus en Cuba, en futuros trabajos se precisará sobre su distribución geográfica, plantas hospederas y comportamiento poblacional en agroecosistemas de interés económico ambiental para el país.

AGRADECIMIENTOS

 

Los autores agradecemos a María Cristina Mayorga Martínez, de la Universidad Nacional Autónoma de México (U.N.A.M), por su colaboración en la descripción de los parámeros de A, basidentatus. Además, a los árbitros, quienes contribuyeron al perfeccionamiento de este trabajo con sus oportunos comentarios.

REFERENCIAS

 

1. Baez J, Mayorga MC. Estadios ninfales de Amnestus rugosus (Hemiptera: Cydnidae) Rev. Biol. Trop. 2017; 65 (1): 31-39.http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v65i1.22745

2. Froeschner RC. Cydnidae of the Western Hemisphere. Proceedings of the United States National Museum. 1960; 111 (3430): 337-680, 13 plates. https://doi.org/10.5479/si.00963801.111-3430.337

3. Dioli P, Pascotto E, Uliana M. Amnestus pusillus Uhler, 1876 new to Europe found in Italy (Heteroptera: Cydnidae). Fragmenta Entomologica, 2021; 53 (2): 419-422. DOI: 10.13133/2284-4880/535

4. Grillo H. Los heterópteros de Cuba. [Tesis para optar por el grado científico de Doctor en Ciencias]. Universidad Central de las Villas. 2012. Consultado en: marzo de 2022. Disponible en http://dspce.uclv.edu.cu/handle/123456789/3581

5. Zayas F. Etomofauna cubana Tomo VII. Editorial Científico-Técnica. La Habana. 1988. Pág: 215 -216.

6. Pluot-Sigwalt D, Lis JA. Morphology of the spermatheca in the Cydnidae (Hemiptera: Heteroptera): Bearing of its diversity on classification and phylogeny. Eur. J. Entomol. 2008; 105: 279-312. ISSN 1802-8829 (online).

7. Neyra B, Serrano A, Hidalgo-Gato M, Hernández M. Nuevos registros de localidades de heterópteros terrestres en el occidente de Cuba. Poeyana, Revista Cubana de Zoología. 2020; 511: 45-52 ID: http://revistas.geotech.cu/index.php/poey

8. Mayorga C, Cervantes L. The genus Amnestus Dallas (Hemiptera: Heteroptera: Cydnidae: Amnestinae) in Mexico, with the description of eleven new species from Chiapas, Zootaxa. 2014; 3779(4) pp. 401-432: 424-425. DOI: http://doi.org/10.5281/zenodo.6124512

9. Scudder GGE. Heteroptera (Hemiptera: Prosorrhyncha) New to Canada. Part 2, J. Entomol. Soc. Brit. Columbia. 2004; 101. Página: 125-129

10. Pascini TV, Martins GF. The insect spermathecal: an overview. Zoology (Jena). 2017; 121:56-71. https://doi.org/10.1016/j.zool.2016.12.001

11. Avendaño JM, Ribeiro K, Grazia J, Schwertner CF. Synonym of two important crop pests of burrower bugs, Cyrtomenus mirabilis and C. bergi (Hemiptera:Cydnidae, based in a multi-source approach. Zootaxa. 2018; 4504(4):489-500. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4504.4.3

12. Candan S, Ozyurt N. Structures of Spermatheca and Eggs of the Red Firebug, Pyrrhocoris apterus (L. 1758) (Heteroptera: Pyrrhocoridae), Based on Optical and Scanning Electron Microscopy. GU J Sci. 2022, 35(2): 333-344. DOI: 10.35378/gujs.892833

13. Rédei, D, Tsai, JF. A revision of Scutellera (Hemiptera: Heteroptera: Scutelleridae). Zootaxa. 2022; 5092(1):001-040. https://doi.org/10.11646/zootaxa.5092.1.1