Impacto ecológico de Raoiella indica Hirst en la acarofauna del municipio San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba

Área de estudio

El inventario se realizó en áreas agrícolas de las Cooperativas de Créditos y Servicios Fortalecidas Orlando Cuellar (23°01´23´´ N; 82°08´08´´ W) y Víctor González (23°04´31´´ N; 82°06´05´´ W), en áreas agrícolas experimentales del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA) (22°59´28´´ N; 82°09´13´´ W), del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA) (22°59´18´´ N; 82°07´53´´ W) y en áreas de jardinería de la Universidad Agraria de La Habana (UNAH) (22°59´54´´ N; 82°08´55´´ W) y de la Escuela Internacional de Educación Física y Deportes (EIEFD) ( 22°59´06´´ N; 82°12´31´´ W) enclavadas en San José de las Lajas, municipio que tiene una extensión territorial de 595,93 km² y está ubicado en el centro-este de la provincia de Mayabeque, Cuba.

Muestreos

El área en estudio se muestreó en dos periodos: de noviembre de 2007 a junio de 2010, antes de la detección de R. indica, y de septiembre de 2012 a septiembre de 2016, dos años después de la invasión del ácaro rojo de las palmeras. Las prácticas culturales de los cultivos y plantas ornamentales evaluadas, se aplicaron de maneras similares, antes y después de la invasión de R. indica.

La acarofauna se evaluó sobre cinco especies de plantas pertenecientes a las familias Arecaceae y Musaceae. Se realizaron un total de 149 muestreos durante el primer periodo y 147 en la segunda etapa, con una frecuencia mensual, aproximadamente, excepto en Dypsis lutescens (H. Wendl.) Beentje & J. Dransf, al no detectarse la presencia de R. indica, pese a estar informada como susceptible. (Tabla 1)

En las especies de la familia Arecaceae, se seleccionaron seis plantas por muestreo, y de cada una de ellas, se extrajeron cinco foliolos de la parte media de las hojas inferiores, para un total de 30 en cada muestreo. En la familia Musaceae la acarofauna, se evaluó sobre diferentes genotipos de plátanos y bananos: 'Burro CEMSA' (ABB), 'Macho –' (ABB), ' Dátil' (AA), ' FHIA-18' (AAAB), 'Parecido al rey’ (AAA), 'Pisang' (ABB) y 'Pisang Ceilán' (ABB). Para extraer la muestra, se seleccionaron 10 plantas, y de cada una de ellas, se tomó una sección de hoja de 100 cm², incluido el nervio central.

Las muestras se colocaron en una bolsa de polietileno y se trasladaron al Laboratorio de Entomología-Acarología del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA) (primer periodo) y al Laboratorio de Investigaciones de la Facultad de Agronomía de la UNAH (segundo periodo). Las hojas se revisaron por el haz y el envés, bajo un microscopio estereoscópico marca Carl Zeiss^TM, modleo Stemi SV-6 y NSZ 606 de Microteb l a 20 aumentos, respectivamente, en tanto, los ácaros adultos asociados, se extrajeron con una aguja entomológica y se conservaron en ácido láctico al 85 %. Posteriormente, se flamearon en un mechero de alcohol y, seguidamente, se realizaron preparaciones fijas con Medio de Hoyer. Se registraron las especies de ácaros presentes y su cantidad.

La identificación de los especímenes se realizó en los Laboratorios de Entomología-Acarología del CENSA y de Investigaciones de la Facultad de Agronomía de la UNAH. Los especímenes montados en láminas portaobjeto, se encuentran depositados en las colecciones de ácaros de ambas instituciones. Las láminas se analizaron y los especímenes se observaron en un microscopio óptico marca Carl Zeiss^TM, modelo AxioSkope.A1 y Model a 400 y 1000 aumentos, respectivamente. Para la identificación de las especies, se midieron las estructuras de interés taxonómico y se utilizaron las claves taxonómicas correspondientes.

Abundancia relativa

Para determinar los efectos provocados por R. indica en la riqueza de especies de ácaros en el territorio evaluado, se determinó la abundancia relativa, considerando los hábitos alimentarios de los ácaros registrados, por separado, así como las abundancias relativas de las tres principales especies de ácaros fitófagos y depredadores sobre cocotero, adonidia y plátano, antes y después de su presencia. Para ello, se utilizó en ambos periodos, por separado, la siguiente fórmula:

donde:

Ar= Abundancia relativa (%)

ni= Número de individuos de la especie i

N= Número total de individuos

Comparación de las comunidades en los dos periodos analizados, a través de índices ecológicos

Con la información recopilada de los inventarios, se procedió al cálculo de índices ecológicos, a través del paquete Biodiversity R de R 3.6. (1010. R Core Team. Biodiversity R. Biodiversity Package for R Version 3.6. GUI for biodiversity and community ecology analysis. 2011. URL http://www.r-project.org/diversity. (Consultado: 28 de abril de 2022)). Los índices fueron los siguientes:

Se calcularon los diferentes índices para cada muestreo, por especie botánica, antes y después de la invasión. Para corroborar la distribución normal de los datos, se aplicó la prueba de Kolmogorov- Smirnov. Con los datos obtenidos, se realizó un análisis no paramétrico de Kruskal-Wallis, para comprobar si existían diferencias antes y después de la presencia de R. indica, para cada especie por separado. Además, se determinó la similitud entre las comunidades a través del índice de Morisita-Horn, para lo cual se consideró el número de especies comunes.

Se generó la matriz binaria (presencia-ausencia) de las especies detectadas en los cultivos donde se detectó R. indica, y se determinó la similitud, considerando la riqueza de especies antes y después de la invasión, mediante el coeficiente de Dice. La riqueza de especies en los cultivos evaluados (antes y después de la invasión) se agrupó sobre la base de sus relaciones de similitud con el Método de las medias aritméticas por grupo no ponderadas (UPGMA) a partir de la matriz de similitud obtenida. Para medir la calidad de la clasificación del dendrograma, se calculó el coeficiente de correlación cofenética después de la construcción de la matriz cofenética; con la que se hizo la bondad del ajuste entre la matriz de similitud original obtenida al aplicar el Análisis de Conglomerados. La fiabilidad de los grupos obtenidos en el dendrograma, se evaluó mediante el análisis de remuestreo (bootstrap) (1000 réplicas) (1111. Di Rienzo JA, Casanoves F, Balzarini MG, Gonzalez L, Tablada M, Robledo CW. InfoStat versión 2020. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Disponible en: http://www.infostat.com.ar. (Consultado: 28 de abril de 2022)).

Abundancia relativa

Al calcular la abundancia relativa, según los hábitos alimentarios de los ácaros registrados en las especies botánicas hospedantes de R. indica, se puede observar que, los ácaros fitófagos experimentaron un aumento en la riqueza de especies después de la aparición de R. indica. Asimismo, se detectan cambios significativos en la contribución de las mismas en la abundancia relativa: T. tumidus pasó de ser una especie muy abundante en la localidad a poco abundante, adquiriendo esta categoría R. indica. En el caso de los ácaros depredadores, aunque la riqueza y la abundancia absoluta disminuyeron, se mantiene la tendencia de la abundancia relativa entre las especies. Un efecto similar se observó para los ácaros de hábitos alimentarios variados. (Tabla 2)

Estos resultados son congruentes con los obtenidos en el análisis de la abundancia relativa de forma conjunta, y evidencian el impacto que esta especie exótica invasora tiene en la fauna autóctona, en especial, sobre los ácaros depredadores y de otros hábitos alimenticios. Al parecer, los altos niveles poblacionales alcanzados por el ácaro rojo del cocotero, provocan un efecto disuasivo en algunas especies de ácaros depredadores. Al respecto, Kane et al. (1212. Kane E, Ochoa R, Mathurin G, Erbe E. Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae): an island hopping mite pest in the Caribbean. 2005. (En línea). Disponible en: http://www.sel.barc.usda.gov/acari/PDF/TrinidadHandout.pdf. (Consultado: 13 de marzo de 2021)) plantearon que los exudados observados en las setas dorsales, pudieran provocar este efecto.

Al comparar la abundancia relativa de las tres principales especies de ácaros fitófagos, se encontró que los cambios en la abundancia dependieron de la planta hospedante. Cuando se analizó el uso que hacen estos fitófagos del hospedante (cocotero, plátano y adonidia) antes y después de la presencia de R. indica, se observó que T. tumidus no sufrió afectación, hallándose solo sobre Musa spp. Sin embargo, la presencia de Tetranychus sp. y Oligonychus sp. en adonidia se redujo después de la invasión (Fig. 1). Esto puede deberse a que las tres especies se localizan en el envés de las hojas, por lo que ocupan el mismo nicho ecológico.

La introducción de un organismo exótico afecta las relaciones ecológicas, al actuar, fundamentalmente, como un competidor potencial con las especies nativas. Al evaluar el posible efecto de competencia sobre la tasa de oviposición, la tasa intrínseca de incremento y la conducta de selección del sitio de colonización y distribución en la planta, entre una especie exótica (R. indica) y una especie nativa (Oligonychus pratensis L.), Calvet et al. (1313. Calvet EC, Lima DB, Melo JWS, Gondim MCG Jr. The expansion of invasive mite Raoiella indica can be improved by coexistence with Oligonychus pratensis. Annals Applied Biol. 2022; https://doi.org/10.1111/aab.12773) detectaron efectos negativos en ambas especies: R. indica redujo la tasa de oviposición en sitos previamente colonizados por O. pratensis; mientras que, este no prefiere sitios colonizados por R. indica. También, se determinó que R. indica tiene una tasa intrínseca de incremento superior en algunas interacciones con O. pratensis, concluyéndose que la especie exótica invasora se beneficia de la colonización previa de O. pratensis, lo cual pudiera favorecer su expansión territorial.

En el caso de la abundancia relativa de las tres principales especies de ácaros depredadores registrados, solo se observó con claridad la disminución de la abundancia de A. elongatus en A. merrillii y E. hibisci en Musa spp. (Fig. 2). Las tres especies de ácaros fitoseidos seleccionados son depredadores generalistas; sin embargo, tienen preferencias alimentarias diferentes.

El ácaro E. hibisci prefiere alimentarse de polen y néctares de las plantas, por lo que resulta lógico que la presencia de R. indica no interfiera en su comportamiento. Algo similar puede suceder con A. largoensis, el cual, según se explicó anteriormente, mostró una marcada preferencia hacia R. indica como presa, siendo en algunos agroecosistemas el único depredador que se presenta con niveles poblacionales significativos (66. Rodríguez H, Alonso D, García A, Chico R, Hastie E, Ramos M. Ácaros depredadores asociados a Raoiella indica Hirst (Acari: Tenuipalpidae) en San José de las Lajas, Mayabeque. Métodos en Ecología y Sistemática (Costa Rica). 2016; 11(1):12-23.).

Comparación de las comunidades en los dos periodos analizados a través de índices ecológicos

Los índices ecológicos calculados reflejaron los cambios que se están produciendo en la estructura de las comunidades evaluadas, en las especies hospedantes del ácaro rojo del cocotero.

En la etapa previa a la introducción de R. indica, se encontraron valores inferiores de dominancia y superiores de diversidad en cocotero y adonidia, con diferencias significativas entre los mismos; mientras que, en el segundo momento ocurre todo lo contrario: disminuye la diversidad de las especies y aumenta la dominancia. Sin embargo, la uniformidad no tuvo el mismo comportamiento; en adonidia fue menor antes de la invasión, lo cual no se corresponde a lo esperado, teniendo en cuenta los valores de diversidad y dominancia; mientras que, en cocotero fue mayor, como era de esperar. En el caso del plátano, no se encontraron diferencias significativas en los índices calculados, excepto en la uniformidad, que fue superior antes de la invasión, probablemente, debido a la presencia de T. tumidus (Tabla 3).

La presencia de R. indica en cocotero y adonidia, con elevados niveles poblacionales, explican este hallazgo. Los resultados contrastantes entre las dos especies pertenecientes a la familia Arecaceae (cocotero y adonidia) con relación al plátano, puede deberse a la preferencia marcada que tiene R. indica por los representantes de esta familia, los cuales representan más del 80 % de las especies de plantas informadas como hospedantes reproductivos. A esto se suman las observaciones realizadas en el hemisferio occidental, donde se notificó una menor repercusión de la presencia de R. indica en Musaceae, respecto a la familia Arecaceae (11. Verle-Rodrigues JC, Ochoa R, Carrillo D. Impacts of continental invasion of Raoiella indica in the America. Zoosymposia, 080-080. In Zhang Z-Q, Fan Q-H, Heath ACG, Minor MA (Eds). 2022. Acarological Frontiers: Proceedings of the XVI International Congress of Acarology (1-5 Dec. 2022, Auckland, New Zealand). Magnolia Press, Auckland 328 pp.).

El valor de los inventarios de biodiversidad refuerza su significación, atendiendo a que el objetivo de medir la diversidad biológica supone, además de aportar conocimientos a la teoría ecológica, tributa parámetros que permiten tomar decisiones o emitir recomendaciones en favor de la conservación de taxa o áreas amenazadas, así como, monitorear el efecto de las perturbaciones en el ambiente. Medir la abundancia relativa de cada especie, permite identificar aquellas especies que, por su escasa representatividad en la comunidad, son más sensibles a las perturbaciones ambientales y/o antrópicas. Además, facilita identificar un cambio en la diversidad, tanto en el número de especies, como en la distribución de la abundancia de las especies o en la dominancia, lo cual alerta acerca de procesos empobrecedores.

Al analizar los valores del índice de Morisita-Horn, puede observarse una baja similitud, antes y después de la presencia del ácaro rojo del cocotero (Tabla 4). Este índice toma el valor uno, cuando hay una similitud completa y cero, cuando no hay especies comunes.

Estos resultados concuerdan con lo observado al analizarse los índices ecológicos calculados y ratifican el impacto que provoca la presencia de esta especie exótica invasora en la estructura y funcionamiento de las comunidades evaluadas.

En el análisis de conglomerados (Fig. 3) la línea de corte se estableció en el valor 0,58, lo que permitió la formación de tres clases o grupos. El primero está compuesto por el cocotero antes de la invasión; el segundo, por las tres especies después de la invasión y un tercero, donde se agrupan el plátano y adonidia, antes de la invasión.

El análisis de conglomerados ratificó los resultados observados con anterioridad en este estudio, los cuales refieren que la presencia de R. indica en el territorio de San José de las Lajas, está provocando cambios en la diversidad y abundancia de especies, con una tendencia a la homogenización de las mismas. Esta afirmación se corroboró después de la presencia de la especie invasora, por la ubicación de los tres cultivos en un mismo grupo, a pesar de que antes estaban alejadas, formando dos grupos diferentes.

Al respecto, se ha planteado que la introducción y establecimiento de una especie invasora en un nuevo hábitat representan el mayor peligro para la biodiversidad y la estructura del ecosistema. Al evaluar la posible alteración de la acarofauna del cocotero ante la presencia de R. indica, se observó que la especie invasora la modificó, al detectarse diferencias en la abundancia y diversidad de ácaros al nivel de familia y especie, así como de grupos funcionales (fitófagos, depredadores y ácaros con modo de alimentación indefinido) (1414. Barros MEN, Lima DB, Mendes JA, Gondim MCG Jr., Melo JWS. The establishment of an invasive pest mite, Raoiella indica, affects mite abundance and diversity on coconut plants. Sys Appl Acarol. 2020; 25(5):881-894. DOI: https://doi.org/10.11158/saa.25.5.9).

No se trata de un fenómeno nuevo, el mismo se ha documentado para diversos organismos, incluyendo a los ácaros. Tal es el caso de Tetranychus evansi Baker y Pritchard (Acari: Tetranychidae) en España, donde provocó una reducción significativa de las especies de Tetranychus nativas (1515. Ferragut F, Garzón-Luque E, Pekas A. The invasive spider mite Tetranychus evansi (Acari: Tetranychidae) alters community composition and host-plant use of native relatives. Exp Appl Acarol. 2013; 60 321-341.). El presente estudio ofrece, por primera vez, evidencias del efecto de R. indica en la biodiversidad y la estructura de los ecosistemas, en Cuba.