INTRODUCCIÓN
⌅La papa (Solanum tuberosum L.) sobresale entre los cultivos alimenticios de mayor importancia a escala mundial. En la actualidad, su plantación está difundida en todas las regiones del mundo, constituyendo, en muchas áreas geográficas, un alimento básico para la población. En Cuba, ocupa el primer lugar entre las raíces y tubérculos, llegándose a plantar cada año entre 10 000 y 15 000 ha (11. Roberqui MM, Mompié EJ. Evaluación del rendimiento en papa (Solanum tuberosum, L.) a partir del comportamiento de las temperaturas. Cultivos Tropicales [Internet]. 2015;1(36):93-7. Recuperado: https://ediciones.inca.edu.cu/index.php/ediciones/article/view/945). Esta solanácea es susceptible a una amplio número de organismos nocivos, entre los cuales destacan los pulgones o áfidos, siendo Myzus persicae (Sulzer) una de las especies que comúnmente se encuentra en el cultivo (22. Van Emden HF, Harrington R. Aphids as crop pest [Internet]. Vol. 5 Cambridge, USA: CABI Digital Library; 2007 [citado. Recuperado: http://www.cabidigitallibrary.org/doi/book/10.1079/9780851998190.0000).
Este grupo de insectos extrae savia y nutrientes al alimentarse, de ahí que puede provocar el marchitamiento y en algunos casos, cuando son muy abundantes, la muerte de las plantas. Además, las secreciones salivales de algunas especies de este tipo de parásito son fitotóxicas, por lo que retrasan el crecimiento de la planta, provocan la deformación de las hojas y la formación de agallas (33. Xu Y, Gray SM. Aphids and their transmitted potato viruses: A continuous challenge in potato crops. J Integr Agric. 2020;19(2):367-75. DOI: 10.1016/S2095-3119(19)62842-X).
Al mismo tiempo, Myzus persicae (Sulzer) puede transmitir enfermedades virales, aún con densidades poblacionales relativamente bajas, lo que puede conducir a la reducción del rendimiento y afectar la calidad del tubérculo (33. Xu Y, Gray SM. Aphids and their transmitted potato viruses: A continuous challenge in potato crops. J Integr Agric. 2020;19(2):367-75. DOI: 10.1016/S2095-3119(19)62842-X).
Es de señalar, que la relación entre la densidad de las plagas y las pérdidas en los cultivos está fuertemente influenciada por la heterogeneidad espacial de las mismas y por sus patrones de distribución dentro del campo (44. Ferguson AW, Klukowski Z, Walczak B, Clark SJ, Mugglestone MA, Perry JN. Spatial distribution of pest insects in oilseed rape: Implications for integrated pest management. Agric Ecosyst Environ. 2003;95(2-3):509-21. DOI: 10.1016/S0167-8809(02)00200-1).
De manera que, en los agroecosistemas, es pertinente poder predecir con exactitud la ubicación de las plagas en las distintas fases del cultivo, con el fin de evaluar los puntos de arribo, cuantificar su dispersión o restringir los tratamientos para su control en determinadas superficie (44. Ferguson AW, Klukowski Z, Walczak B, Clark SJ, Mugglestone MA, Perry JN. Spatial distribution of pest insects in oilseed rape: Implications for integrated pest management. Agric Ecosyst Environ. 2003;95(2-3):509-21. DOI: 10.1016/S0167-8809(02)00200-1, 55. Fievet V, Dedryver CA, Plantegenest M, Simon JC, Outreman Y. Aphid colony turn-over influences the spatial distribution of the grain aphid Sitobion avenae over the wheat growing season. Agric For Entomol. 2007;9(2):125-34. DOI: 10.1111/j.1461-9563.2007.00331.x).
Este trabajo está orientado a determinar el patrón de la disposición espacial de M. persicae y predecir la evolución de su dispersión en un cultivo de papa.
MATERIALES Y MÉTODOS
⌅El estudio se realizó en las áreas experimentales del Instituto Nacional de Ciencias Agrícolas (INCA), Mayabeque, Cuba (23°00’06.5” N, 82°08’29.4” W), de acuerdo con el sistema de coordenadas Cuba Norte y Proyección Cónica Conforme de Lamber.
Se monitoreó un superficie de 0,5 ha de papa de la variedad 'Gazelle' plantada el 13 de enero de 2022 a una distancia de siembra de 0,30 x 0,90 m. La superficie evaluada colinda al oeste con otros cultivares de papa, al sur con un sembrado de frijoles y al norte y el este con vegetación arvense (Fig. 1A). Se realizaron muestreos con una frecuencia semanal, a partir de los 28 días después de la fecha de plantación hasta la muerte de las plantas. Se observó un total de 40 plantas ubicadas a distancias fijas y georreferenciadas; 30 en las diagonales y el resto distribuidas, perpendicularmente, en los extremos y en el centro del campo (Fig. 1B). En cada planta se realizó el conteo de los áfidos presentes y se recolectaron muestras para su identificación.
Se determinó la densidad poblacional de áfidos por muestreo y se realizó el análisis exploratorio de esta variable mediante el cálculo de los estadígrafos simples. Para determinar la disposición espacial de los áfidos, se calcularon los índices de distribución asociados a unidades de muestreos no necesariamente contiguas (Tabla 1) (66. Ledo A, Condés S, Montes F. Revisión de índices de distribución espacial usados en inventarios forestales y su aplicación en bosques tropicales. Revista Peruana de Biologia. 2012;19(1):113-24. DOI: 10.15381/rpb.v19i1.799).
| Autor | Índice | Umbral |
|---|---|---|
| Fisher et. al. (77. Fisher MA, Thornton HG, Mackenzie WA. The accuracy of the plating method of estimating the density of bacterial populations with particular reference to the use of thorntons agar medium with soil samples. Ann Appl Biol. 1922;9(3-4):325-59. DOI: 10.1111/j.1744-7348.1922.tb05962.x) | >1 agregado 1 aleatorio <1 uniforme |
|
| David y Moore (88. David FN, Moore PG. Notes on contagious distributions in plant populations. Ann Bot. 1954;18(1):47-53. DOI: 10.1093/oxfordjournals.aob.a083381) | >0 agregado 0 aleatorio <0 uniforme |
|
| Morisita (99. Morisita M. Measuring of the dispersion of individuals and analysis of the distributional patterns. Mem Fac Sci Kyushu Univ Ser E. 1959;2(4):22.) | >1 agregado 1 aleatorio <1 uniforme |
|
| Lloyd (1010. Lloyd M. Mean Crowding. J Anim Ecol. 1967;36(1):1. DOI: 10.2307/3012) | Tamaño del agregado |
Para predecir la evolución de la dispersión de la población, se realizó el estudio geoestadístico de los datos (1111. Gallardo A. Geostadística. Ecosistemas. 2006;15(3):48-58.). Se representó la superficie de los modelos espaciales de dispersión de cada muestreo asociados a los semivariogramas. Se empleó la Técnica Análisis Espacial por Interpolación lineal (Kriging), utilizando el paquete geoR de R versión 4.2.1 y para la representación espacial se empleó el sistema Surfer V. 16.0.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
⌅El 90 % de las especies de áfidos identificadas, a partir de las muestras recolectadas, se correspondieron con individuos de M. persicae y el resto se ubicó en los géneros Aphis Linneo, 1758 y Aulacorthum Mordvilko, 1914.
Esta especie se ha convertido en una de las plagas más importantes del mundo, debido a su amplia gama de hospedantes, su frecuente aparición, rápida diseminación y magnitud de los daños que ocasiona (1212. Sharma S, Sood AK, Ghongade DS. Assessment of losses inflicted by the aphid, Myzus persicae (Sulzer) to sweet pepper under protected environment in northwestern Indian Himalayan region. Phytoparasitica. 2022;50(1):51-62. DOI: 10.1007/s12600-021-00951-7, 1313. He Y, Jiang W, Ding W, Chen W, Zhao D. Effects of PVY-Infected Tobacco Plants on the Adaptation of Myzus persicae (Hemiptera: Aphididae). Insects. 2022;13(12):1-12. DOI: 10.3390/insects13121120). También se considera el más eficiente vector de virus (1414. Walker SR. Incremento poblacional de Myzus persicae (Sulzer) sobre tres crucíferas hortícolas en laboratorio. Agric Técnica. 2003;63(1):10-4. DOI: 10.4067/S0365-28072003000100002), al ser capaz de transmitirlo en más de 100 especies diferentes de plantas (1515. Musa F, Krasniqi D, Musa S. Aphid complex associated with potato in agro-climatic conditions of Kosovo. Agron Res. 2020;18(1):206-15.). La incidencia de M. persicae se aprecia desde el segundo muestreo (35 días después de la plantación: DDP) con una densidad promedio de 0,53 áfidos por planta, cifra que se puede considerar baja. En la segunda fecha de muestreo fue inferior (0,15 áfidos/planta). Para las últimas fechas muestreadas se evidenció un aumento en la cantidad de áfidos por planta (en promedio 3,50 áfidos) con la mayor dispersión de la población en el último muestreo (55 DDS: S2= 24,21) (Tabla 2).
| DDS | media | varianza | Índices de disposición espacial | |||
|---|---|---|---|---|---|---|
| IF | ICS | IP | Iδ( | |||
| 35 | 0,53 | 2,92 | 5,57 | 4,57 | 5,09 | 5,35 |
| 42 | 0,15 | 0,18 | 1,23 | 0,23 | 0,38 | 0,46 |
| 50 | 3,45 | 18,58 | 5,38 | 4,38 | 7,83 | 7,89 |
| 55 | 3,55 | 24,21 | 6,82 | 5,82 | 9,37 | 9,44 |
Según, Giordanengo et al. (1616. Giordanengo P, Vincent C, Alyokhin A, editor. Insect Pests of Potato. Oxford, UK: Elsevier Inc; 2013.) las poblaciones de M. persicae rara vez alcanzan densidades poblacionales suficientemente altas, como para causar un daño evidente por alimentación directa. Sin embargo, este áfido, aún en bajas densidades, es vector competente del virus del enrollamiento de la hoja de la papa (PLRV) (1717. Pinheiro PV, Wilson JR, Xu Y, Zheng Y, Rebelo AR, Fattah-Hosseini S, et al. Plant viruses transmitted in two different modes produce differing effects on small RNA-mediated processes in their aphid vector. Phytobiomes J. 2019;3(1):71-81. DOI: 10.1094/PBIOMES-10-18-0045-R) y el virus Y de la papa (PVY)(1818. Alvarez AE, Garzo E, Verbeek M, Vosman B, Dicke M, Tjallingii WF. Infection of potato plants with potato leafroll virus changes attraction and feeding behavior of Myzus persicae. Entomologia Experimentalis et Applicata. 2007;125(2):135-44. DOI: 10.1111/j.1570-7458.2007.00607.x, 1919. Srinivasan R, Alvarez JM. Effect of Mixed Viral Infections (Potato Virus Y-Potato Leafroll Virus) on Biology and Preference of Vectors Myzus persicae and Macrosiphum euphorbiae (Hemiptera: Aphididae). J Econ Entomol. 2007;100(3):646-55. DOI: 10.1093/jee/100.3.646). Por esta razón, representan una gran amenaza para la producción comercial de papa, de ahí la importancia del seguimiento de sus poblaciones en este cultivo (2020. Kolychikhina MS, Beloshapkina OO, Phiri C. Change in potato productivity under the impact of viral diseases. Conf Ser: Earth Environ Sci. 2021;663:012035. DOI: 10.1088/1755-1315/663/1/012035).
Los índices de disposición calculados indicaron una distribución agregada de los áfidos en la mayoría de las fechas de muestreo, excepto el índice de Morisita para el segundo muestreo, donde se presentó un patrón de distribución uniforme (55 DDS: Iδ=0,46) (Tabla 2). Estos resultados se corresponden con los reportados para otras especies de áfidos en otros cultivos (55. Fievet V, Dedryver CA, Plantegenest M, Simon JC, Outreman Y. Aphid colony turn-over influences the spatial distribution of the grain aphid Sitobion avenae over the wheat growing season. Agric For Entomol. 2007;9(2):125-34. DOI: 10.1111/j.1461-9563.2007.00331.x, 1919. Srinivasan R, Alvarez JM. Effect of Mixed Viral Infections (Potato Virus Y-Potato Leafroll Virus) on Biology and Preference of Vectors Myzus persicae and Macrosiphum euphorbiae (Hemiptera: Aphididae). J Econ Entomol. 2007;100(3):646-55. DOI: 10.1093/jee/100.3.646, 2020. Kolychikhina MS, Beloshapkina OO, Phiri C. Change in potato productivity under the impact of viral diseases. Conf Ser: Earth Environ Sci. 2021;663:012035. DOI: 10.1088/1755-1315/663/1/012035), así como para M. persicae en pimiento (Capsicum annuum L.) (2121. Verma SC, Negi S. Spatial distribution of green peach aphid, Myzus persicae Sulzer and its parasitoid, Aphelinus asychis Walker in bell pepper under polyhouse conditions. J Entomol Zool Stud. 2018;6(3):776-80.).
En general, los patrones de distribución de poblaciones de artrópodos, incluidos los pulgones, en ecosistemas agrícolas suelen presentar algún nivel de agregación (1919. Srinivasan R, Alvarez JM. Effect of Mixed Viral Infections (Potato Virus Y-Potato Leafroll Virus) on Biology and Preference of Vectors Myzus persicae and Macrosiphum euphorbiae (Hemiptera: Aphididae). J Econ Entomol. 2007;100(3):646-55. DOI: 10.1093/jee/100.3.646, 2222. Taylor LR. Assessing and interpreting the spatial distributions of insect populations. Annu Rev Entomol. 1984;29:321-58. DOI: 10.1146/annurev.en.29.010184.001541). Este tipo de distribución puede ser el resultado de factores físicos que favorecen un ambiente heterogéneo, por lo cual no todas las áreas son igualmente atractivas o receptivas para los insectos. De igual manera, pueden jugar un papel significativo factores biológicos, como el tipo de reproducción, la acción localizada de enemigos naturales o el despliegue de ciertas conductas sociales (2525. Nilsen C, Paige J, Warner O, Mayhew B, Sutley R, Lam M, et al. Social aggregation in pea aphids: Experiment and random walk modeling. PLoS One. 2013;8(12):e83343. DOI: 10.1371/journal.pone.0083343, 2626. Narayandas GK, Alyokhin AV. Interplant movement of potato aphid (Homoptera: Aphididae) in response to environmental stimuli. Environ Entomol. 2006;35(3):733-9. DOI: 10.1603/0046-225X-35.3.733, 2727. Southwood TRE, Henderson PA, editor. Ecological Methods. 3.a ed. Oxford, UK: Blackwell Science Ltd Editorial Offices; 2000.).
En el caso de poblaciones de insectos plaga, capaces de alcanzar altas densidades de individuos en determinadas zonas y que presentan gran movilidad dentro de los cultivos, es posible que una distribución agregada provoque un mayor impacto en el rendimiento, respecto al previsto para una población equivalente que este distribuida de manera uniforme o al azar (44. Ferguson AW, Klukowski Z, Walczak B, Clark SJ, Mugglestone MA, Perry JN. Spatial distribution of pest insects in oilseed rape: Implications for integrated pest management. Agric Ecosyst Environ. 2003;95(2-3):509-21. DOI: 10.1016/S0167-8809(02)00200-1).
En los mapas de predicción de la densidad de individuos en puntos no muestreados (Fig. 2), se observó que la distribución espacial agregada de M. persicae en el cultivo de papa fue temporal y espacialmente heterogénea en las distintas fechas de muestreo.
Inicialmente (35 DDS) los áfidos se concentran en una gran colonia en contacto con el borde este del campo, y se notan las primeras proyecciones de densidades medias y bajas hacia el oeste, aunque no llegan a alcanzar la totalidad de esta zona ni a formar grupos individuales.
Este arreglo cambia completamente para la segunda fecha (42 DDS), para la que se predice un foco de agregación de elevada densidad de individuos que tiene su centro en el borde norte, con una proyección hacia el borde este de dos pequeños centros de agregación de densidades medias y bajas y dos grupos pequeños individuales, uno en el centro y otro en contacto con el borde sur del campo.
Para la tercera fecha (50 DDS), se distinguen predicciones para la mayor parte del área plantada, siendo evidente la formación de varios agregados; tres de elevada densidad de individuos, dos de ellos ubicados hacia los bordes y uno en el centro del campo. Además, en la zona central se aprecian dos grupos de densidad media.
Para la última fecha (55 DDS), destaca solamente la predicción de un agregado de elevada densidad de individuos en el centro del área cultivada y de una gran área para densidades medias, que alcanza el borde este de la misma.
En general, en las predicciones se observa que, aunque existen zonas de densidad variable de áfidos, se estima que la población invadirá gran parte del campo (Fig. 2), sugiriendo que una proporción considerable de individuos logra establecerse con éxito en este cultivo.
La ubicación en el campo, el tamaño y densidad de los agregados de M. persicae en el cultivo de la papa fueron muy variables (Fig. 2). Estos resultados coinciden con los reportados por Fievet et al. (55. Fievet V, Dedryver CA, Plantegenest M, Simon JC, Outreman Y. Aphid colony turn-over influences the spatial distribution of the grain aphid Sitobion avenae over the wheat growing season. Agric For Entomol. 2007;9(2):125-34. DOI: 10.1111/j.1461-9563.2007.00331.x) para pulgón de los cereales Sitobion avenae F. durante el periodo vegetativo del trigo. En este estudio se evidenció que la distribución espacial y el tamaño medio de las colonias de las poblaciones del áfido cambiaban muy rápidamente y que los agregados experimentaban reestructuración, especialmente a pequeña escala.
Al parecer, M. persicae en papa sigue una tendencia en la que los agregados surgen en los bordes y se desplazan hacia la zona central del cultivo (Fig. 2). Es probable que ese tipo de dinámica espacial esté dirigida mayormente por el proceso de colonización. En este sentido se ha descrito que los áfidos colonizan el cultivo de la papa desde sus alrededores. Usualmente, las formas aladas protagonizan esta invasión y no siempre se distribuyen de una forma aleatoria. Las colonias de pulgones se forman alrededor de los alados establecidos con éxito, lo cual resulta en una distribución agregada de ápteros, incluso al principio de la colonización, cuando las densidades totales son bajas (1919. Srinivasan R, Alvarez JM. Effect of Mixed Viral Infections (Potato Virus Y-Potato Leafroll Virus) on Biology and Preference of Vectors Myzus persicae and Macrosiphum euphorbiae (Hemiptera: Aphididae). J Econ Entomol. 2007;100(3):646-55. DOI: 10.1093/jee/100.3.646). Las colonias formadas se redistribuyen en el cultivo de acuerdo a su preferencia para alimentarse y reproducirse, así como a la disponibilidad, calidad y fenología de las plantas hospedantes y al clima. Es la capacidad de las poblaciones de pulgones de desplazarse caminando o volando dentro de los cultivos lo que, fundamentalmente, determinará la propagación de enfermedades; incluso, pequeñas poblaciones de áfidos que sean extremadamente móviles pueden infestar un gran número de plantas (2626. Narayandas GK, Alyokhin AV. Interplant movement of potato aphid (Homoptera: Aphididae) in response to environmental stimuli. Environ Entomol. 2006;35(3):733-9. DOI: 10.1603/0046-225X-35.3.733).
Este patrón contrasta con la tendencia general de la distribución de los áfidos; se ha propuesto que la fase inicial de la colonización es aleatoria y deviene contagiosa, en la medida que cada áfido logre reproducirse y aumentar su población (2727. Southwood TRE, Henderson PA, editor. Ecological Methods. 3.a ed. Oxford, UK: Blackwell Science Ltd Editorial Offices; 2000.).
En este trabajo se confirma la distribución agregada de M. persicae, esta vez en el cultivo de la papa en nuestro país. Lo corroborado puede ser útil para establecer estrategias para el manejo de este insecto vector. El conocimiento del patrón de distribución espacial de las plagas permite diseñar programas de muestreos más orientados, seleccionar métodos adecuados para la selección de datos y estimar el tamaño de las poblaciones, entre otros (2020. Kolychikhina MS, Beloshapkina OO, Phiri C. Change in potato productivity under the impact of viral diseases. Conf Ser: Earth Environ Sci. 2021;663:012035. DOI: 10.1088/1755-1315/663/1/012035, 2828. González Andújar J, Ocete Rubio R, López Martínez M, Ramírez Dávila J. Modelización y mapeo de la distribución espacial de las ninfas del mosquito verde “Jacobiasca lybica” (Bergevin & Zanon) (Hemiptera, Cicadellidae) en viñedo. Boletín Sanid Veg Plagas. 2005;31(1):119-32.).
Por otra parte, la información que brinda la predicción calculada por el Kriging ordinario, permite conocer cómo se comporta la población de M. persicae en cuanto a densidad de individuos y su ubicación dentro del cultivo la papa. Este tipo de pronóstico favorece el desarrollo de estrategias de control de plagas, en las que la aplicación de las disímiles medidas se pueda orientar espacialmente. Obtener más información sobre la dispersión de los áfidos en el campo permite afinar las técnicas de control encaminadas, no solo a reducir su incidencia en el cultivo sino también a interrumpir el movimiento de los áfidos (2626. Narayandas GK, Alyokhin AV. Interplant movement of potato aphid (Homoptera: Aphididae) in response to environmental stimuli. Environ Entomol. 2006;35(3):733-9. DOI: 10.1603/0046-225X-35.3.733). El control dirigido permite a los agricultores planificar y aplicar estrategias de manejo para reducir el impacto de plagas en el rendimiento (2929. Codod CB, Severns PM, Sparks AN, Srinivasan R, Kemerait RC, Dutta B. Characterization of the spatial distribution of the whitefly-transmitted virus complex in yellow squash fields in Southern Georgia, USA. Front Agron. 2022;4:1-21. DOI: 10.3389/fagro.2022.930388), con los consiguientes ahorros económicos y beneficios medioambientales (44. Ferguson AW, Klukowski Z, Walczak B, Clark SJ, Mugglestone MA, Perry JN. Spatial distribution of pest insects in oilseed rape: Implications for integrated pest management. Agric Ecosyst Environ. 2003;95(2-3):509-21. DOI: 10.1016/S0167-8809(02)00200-1, 2828. González Andújar J, Ocete Rubio R, López Martínez M, Ramírez Dávila J. Modelización y mapeo de la distribución espacial de las ninfas del mosquito verde “Jacobiasca lybica” (Bergevin & Zanon) (Hemiptera, Cicadellidae) en viñedo. Boletín Sanid Veg Plagas. 2005;31(1):119-32.).