Manejo emergente de Megalurothrips usitatus Bagnal en tres cultivares de Phaseolus vulgaris L. en la provincia Mayabeque, Cuba

El frijol común (Phaseolus vulgaris L.) es una leguminosa de gran importancia a nivel mundial, especialmente en las regiones de América Latina y El Caribe, debido a sus propiedades nutritivas y alto contenido de proteínas (11. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO). Legumbres. Pequeñas semillas, grandes soluciones. Ciudad de Panamá. 2018: 33-37 p. Disponible en: https://www.fao.org/3/ca2597es/CA2597ES.pdf. ). En Cuba, constituye uno de los productos agrícolas más significativos en la alimentación de la población. Por esta razón, resulta necesario incrementar sus producciones para satisfacer la demanda nacional y de esta manera, disminuir las importaciones de leguminosas secas (22. Hernández Morales A (Ed.). “La cadena de valor del frijol común en Cuba”. Programa De Las Naciones Unidas Para El Desarrollo. Sabina Roque L, editor. La Habana; 2016; 90 p. ISBN: 978-959-296-045-9.).

Entre las plagas que provocan la disminución de los rendimientos de este cultivo, se encuentran los trips. Estos insectos están distribuidos por todo el mundo; son muy pequeños, variados y con cuerpos alargados y delgados (33. Terán Jaramillo NI. Reconocimiento y control de plagas y enfermedades de mayor importancia económica en Persea americana Mill : Revisión sistemática. Universidad Politecnica Saleciana. 2018; (1): 1-12. Disponible en: https://www.academia.edu/41686177/Reconocimiento_y_control_de_plagas_y_enfermedades_de_mayor_importancia_econ%C3%B3mica_en_Persea_americana_Mill_Revisi%C3%B3n_sistem%C3%A1tica. ). Producto del raspado que realizan al alimentarse, pueden afectar hojas, flores y frutos, lo que provoca la caída, deformaciones y cicatrices en estas estructuras vegetales. También, son reconocidos como vectores de enfermedades (44. Toledo Perdomo CE, Sagastume Mena HA. Comportamiento de poblaciones de trips (Insecta: Thysanoptera) asociados al ejote francés (Phaseolus vulgaris L.) en Guatemala. Revista Científica de FAREM-Estelí. 2019; (30):76-85.).

La especie Megalurothrips usitatus Bagnal se identificó recientemente en Cuba; donde se cuantificaron daños en el frijol de gran magnitud en hojas, flores y vainas, ocasionando una disminución considerable de los rendimientos del cultivo en los últimos años (55. Oficina Nacional de Estadística e información República de Cuba (ONEI). Series estadísticas Agricultura, Enero-Diciembre 2020. Última visita 19/05/2022. Disponible en: http://www.onei.gob.cu/sites/default/files/datos-estadisticos/2023-10/9.9-superficie-cosechada-y-en-produccion-de-cultivos-selecc.-agricultura-no-canera.-sector-no-estatal.xls ., 66. Suris M. Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Rev. Protección Veg. 2021; 36(2): 1-8.). Esta especie es originaria de los trópicos del Viejo Mundo, particularmente de la Región Oriental, donde causa serias pérdidas. El crecimiento de sus poblaciones se produce, principalmente, en la etapa de floración de los cultivos de leguminosas (66. Suris M. Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Rev. Protección Veg. 2021; 36(2): 1-8.).

Para desarrollar un eficiente manejo integrado de esta plaga, se pueden combinar varias tácticas como la identificación de cultivares que puedan ser resistentes a la plaga, el uso de agentes de controles biológicos, el empleo de productos ecológicos, entre otras (77. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO). Gestión de plagas | Manejo integrado de plagas y plaguicidas | Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura | IPM and Pesticide Risk Reduction | Food and Agriculture Organization of the United Nations [Internet]. www.fao.org. Disponible:https://www.fao.org/pest-and-pesticide-management/ipm/integrated-pest-management/es/[Consultado 14 Julio 2022].). Los nematodos entomopatógenos (NEP) constituyen agentes biológicos de uso cada vez más frecuente en el manejo de los trips, pues estos, para completar su desarrollo, permanecen en el suelo durante las fases de prepupa y pupa (88. Rodríguez Hernández M G. Potencialidades de grupos de nematodos para el manejo de plagas del orden Thysanoptera. II: Entomopatógenos. Revista Protección Vegetal. 2022; 37(2 ):1-12.), medio donde los nematodos ejercen su acción parasítica.

El BionemC es un insecticida formulado con juveniles infectivos del nematodo entomopatógeno Heterorhabditis amazonensis Andaló et al. cepa HC1. Estos poseen una relación simbiótica con bacterias del género Photorhabdus, que son patógenos de numerosos órdenes de insectos. Su movilidad y capacidad de búsqueda en el suelo es altamente reconocida, pues facilita el encuentro del agente biológico y el insecto donde los plaguicidas y otros enemigos naturales no los alcanzan (99. Gulcu B, Cimen H, Raja RK, Hasir S. Entomopathogenic Nematodes and their Mutualistic Bacteria: Their Ecology and Application as Microbial Contro Agents. Biopestic. 2017. 13 (2): 79-112.). Por otra parte, el e-codaoleoK, jabón potásico ecológico de uso agrícola, demostró ser un insecticida efectivo para plagas de cuerpo blando como los trips (1010. Sustainable Agro Solutions Sau, (SAS) e-coda-oleo-k. Jabón potásico; activo sobre insectos de cutícula blanda. 2018. Disponible en: https://www.interempresas.net/Horticola/FeriaVirtual/Producto-Jabon-potasico-e-coda-oleo-k-77229.html [Consultado 12 septiembre 2023].).

Dado lo reciente de la plaga en Cuba, se conoce poco acerca de su comportamiento sobre los diferentes cultivares y de la eficiencia de los posibles controles biológicos que pueden emplearse para su manejo. Por lo que el objetivo del presente trabajo es describir el comportamiento de las poblaciones de Megalurothrips usitatus Bagnal, tras la aplicación de BionemC y e-codaoleoK en tres cultivares de frijol común (Phaseolus vulgaris L.) tratado con bioestimulantes y biofertilizantes de probada efectividad en el cultivo.

La investigación se realizó entre los meses de febrero y marzo del 2021, en la finca “El Violento 1” (22°55'08.9"N 82°01'32.3"W), ubicada en el poblado de Zaragoza del municipio San José de las Lajas, provincia Mayabeque, Cuba. En un área productiva de 5,49 ha sembradas en igual fecha, con tres cultivares de frijol 'Triunfo 70', 'Cul 156' y 'Coral 10' (Tabla 1), con una distancia entre ellos de cinco metros (Fig. 1). Se establecieron barreras vivas de maíz en los bordes y entre los cultivares, 15 días previos a la siembra del frijol.

La distancia de siembra fue de 0,70 m entre hileras y 0,05 m entre plantas. El riego se realizó aproximadamente cada cuatro días. Las semillas se trataron con los biofertilizantes: EcoMic^®, a razón de 4 kg.ha^-1 ;Azofert^®, a 200 ml.ha^-1 y QuitoMax^® ,a 200 ml.ha^-1. Además, se realizaron: una aplicación foliar del bioestimulante derivado de la industria azucarera FitoMas-E^® a 1000 ml.ha^-1; dos aplicaciones foliares de KlamiC^®, a razón de 2 kg.ha^-1 y tres aplicaciones foliales de SevetriC, las primeras dos con una concentración de 1x10¹² conidios.ha^-1 y la última, de 5x10¹² conidios.ha^-1.

El KlamiC^® es un bionematicida agrícola producido a partir del hongo Pochonia chlamydosporia var. catenulata. Se recomienda su uso para el manejo de poblaciones de Meloidogyne spp. que afectan los cultivos agrícolas obtenidos en organopónicos, huertos, casas y túneles de cultivos protegidos y semiprotegidos (1414. Hernández MA, Hidalgo L. KlamiC^®: Bionematicida Agrícola producido a partir del hongo Pochonia chlamydosporia var. catenulata. Para el manejo de poblaciones de nematodos agalleros (Meloidogyne spp.). IV Encuentro de Agricultura Orgánica y Sostenible, ACTAF. Hotel Nacional, Ciudad de La Habana. Cuba. 9 de mayo de 2006.). Por otra parte, el SevetriC, es un biofungicida en formulación sólida de conidios de Trichoderma asperellum (cepa Ta.13). Se utiliza en el control de algunos hongos y oomicetos, además de nematodos del género Meloidogyne (1515. SevetriC^® - Biofungicida. Ficha para registro de ofertas aprobados, registrados e implementados por el MINAG. Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA). 2018.).

Se aplicó e-codaoleo K por aspersión foliar, a razón de 4 L.ha^-1 a los 10 días después de la siembra. Además, se realizaron al cultivo cuatro aplicaciones de BionemC (Heterorhabditis amazonensis Andaló et al. Cepa HC1) por aspersión al suelo a razón de 11x10⁷ JI. ha^-1, a los 6, 14, 21 y 35 días después de la siembra. A partir de la floración no se continuaron las aplicaciones.

El monitoreo de las poblaciones de tisanópteros se inició a los 36 días después de la siembra. Para este momento, todos los cultivares se encontraban en floración (Tabla 1), por tanto, en sus mayores picos poblacionales de trips, especialmente de la especie M. usitatus (66. Suris M. Megalurothrips usitatus Bagnall (Thysanoptera: Thripidae), plaga emergente del cultivo del frijol: Revisión Bibliográfica. Rev. Protección Veg. 2021; 36(2): 1-8.). De este modo, los muestreos se realizaron a los 1, 7, 14 y 21 días después de la última aplicación de los productos.

En cada muestreo se evaluaron 15 plantas en cada diagonal para un total de 30 por cada cultivar. Se recolectaron dos flores por planta, y con ayuda de un exhauster, los trips de los foliolos en los estratos medio y superior de la planta. Las muestras se colocaron en tubos de plástico con tapas de rosca que contenían 50 ml alcohol al 70 %.

En el laboratorio de Entomología- Acarología del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA), se revisó el interior de las flores con la ayuda del estereoscopio Nsz-606^® a 40x aumentos y se contabilizó la población total de las muestras. Los adultos de trips recolectados se separaron por morfoespecies y se procedió a su preparación y montaje. Para la identificación de especies, se utilizaron las claves taxonómicas de Mound y Marullo (1616. Mound LA, Marullo R. The Thrips of Central and South America: An Introduction (Insecta: Thysanoptera). Memoirs on Entomology International. 1996; 6: 488. ISBN: 1-56665-061-5.) y la descripción dada para M. usitatus mediante comparación de los caracteres informados para la especie (1717. Factsheet - Megalurothrips usitatus [Internet]. Disponible en: https://keys.lucidcentral.org/keys/v3/thrips_of_california_2019/the_key/key/california_thysanoptera_2019/Media/Html/entities/megalurothrips_usitatus.htm. [Consultado 27 May 2021].).

Cuando los cultivares de frijol común alcanzaron la maduración, se procedió a su cosecha. En ese momento, se estimó el rendimiento de cada cultivar, para lo cual se tomó un metro lineal en 10 puntos equidistantes sobre cada diagonal en cada cultivar; se cosecharon las vainas y extrajeron los granos; se determinó la masa y se expresó en t.ha^-1 (12 % de humedad del grano). Estos resultados se compararon con la media de producción nacional y con el rendimiento potencial de cada cultivar.

Para el análisis estadístico, se conformó una base de datos en Microsoft Excel 2013, en la cual se registró la cantidad de trips por planta para cada cultivar por fecha de colecta. Para cada muestreo, los datos se compararon mediante análisis de varianza no paramétrico Kruskal Wallis con un nivel de significación del 5 %. Se empleó el paquete estadístico InfoStat versión 2016.

El trips de las flores (M. usitatus) representó el 83 % de las muestras analizadas. La mayor parte de individuos, tanto larvas como adultos, se ubicó en el interior de las flores (Fig. 2). Esto concuerda con lo planteado por autores que declaran que, tanto las larvas como los adultos, se alimentan de botones florales (1818. Khan R, Seal D, Adhikari R. Bean Flower Thrips Megalurothrips usitatus (Bagnall) (Insecta: Thysanoptera: Thripidae). EDIS. 2021. (1):1-7. Disponible en: https://edis.ifas.ufl.edu/publication/IN1352 [Consultado 12 septiembre 2023].). Debido a su alimentación, esta especie provoca daños al cultivo del frijol, ocasionando deformidad y aborto de vainas jóvenes.

Las poblaciones de trips no difirieron significativamente entre los tres cultivares durante los primeros tres muestreos. Sin embargo, se evidenció un ligero aumento de las poblaciones de trips en todos los cultivares para el segundo muestreo con respecto al primero. En el tercer muestreo, a pesar de que existió una disminución de las poblaciones, en los cultivares 'Cul 156' y 'Coral 10' se alcanzan promedios de trips por plantas similares al primer muestreo (Fig. 3).

En el cuarto muestreo se observaron diferencias significativas entre los tres cultivares estudiados. Se evidenció una disminución notable del promedio de trips por planta en el cultivar 'Triunfo 70', a la par de un incremento significativo en la población del artrópodo en 'Cul 156'. Las poblaciones de trips en 'Coral 10' también se vieron incrementadas en este momento; aunque, en menor medida (Fig. 3).

En la realización del cuarto muestreo, ya habían transcurrido 57 días desde la siembra. Para esa fecha, solo el cultivar 'Triunfo 70', por sus características agronómicas, había alcanzado la etapa de maduración fisiológica (Tabla 1). En este período, el cultivo ya no presenta flores y las hojas adquieren un color amarillo y se caen, perdiéndose el medio de soporte y alimentación de los trips; lo que pudo provocar que las poblaciones de trips del cultivar 'Triunfo 70' emigraran a los otros cultivares en busca de mejores condiciones para su desarrollo.

Esta migración no ocurrió de manera equilibrada en los cultivares restantes, en el último muestreo. La densidad poblacional encontrada para 'Cul 156' resultó ser superior, de manera significativa. Este desplazamiento pudo beneficiarse, debido a la dirección del viento (osciló del noreste al suroeste) y la mayor proximidad de este cultivar al 'Triunfo 70' (Fig. 1). La suma de estos elementos beneficia esta migración y se evidencia que no fue suficiente la barrera de maíz implantada entre los cultivares, por lo que un aspecto a considerar en el manejo integrado de M. usitatus deberá ser la ubicación de los diferentes cultivares, en función de la duración de su ciclo bilógico.

El promedio de trips por planta, se mantuvo durante los tres primeros muestreos con promedios muy bajos (menos de 4 individuos por planta) en todos los cultivares. Esto podría responder al efecto de los NEP, pues los trips pasan por las fases de prepupa y pupa en el suelo, como parte de su ciclo biológico. Esta característica, hace que los plaguicidas y otros enemigos naturales no las alcanzan y solo los NEP, que viven en el suelo, pueden llegar a ellos por su capacidad de búsqueda.

El e-codaoleoK, también pudo influir en la disminución del crecimiento de la población; reduciendo sus valores iniciales en las hojas. No obstante, se debe tener en cuenta, que su actividad es por contacto, por lo que algunos autores recomiendan aplicarlo durante 15 días, de manera consecutiva, para obtener un efecto superior (1919. Martin Olmos L. El jabón potásico, un aliado natural para la lucha contra plagas. Tecnología Hortícola 2021. Disponible en: https://www.tecnologiahorticola.com/jabon-potasico-aliado-natural-lucha-contra-plagas/ [Consultado 12 septiembre 2023].).

Es importante señalar, que el promedio final de trips por plantas no superó los 10 individuos, lo que representa, aproximadamente, la mitad de lo que se informó en la campaña del año anterior (2020. Guerra Arzuaga L, Cuellar Yanes L, Miranda Cabrera I, Sánchez Castro A, Baños Díaz HL, Suris Campos M. Influencia de variables climáticas sobre la fluctuación poblacional de thrips (Megalurothrips usitatus Bagnall) en frijol. Rev. Protección Veg. 2021; 36(2):1-6.). Esta cuantía de trips en los cultivos, no impidió que se completara satisfactoriamente el ciclo productivo en todos los cultivares analizados. Por tanto, las poblaciones de trips se mantuvieron por debajo del umbral económico definido para este insecto (15 trips/hojas) (2121. Delgado A, Castillo N, Mirabal L, González C. Densidad poblacional de insectos fitófagos asociados al frijol cultivado en periodo temprano y tardío. (2022). Cultivos Tropicales. 43(2), 1-11.).

Los rendimientos alcanzados por los cultivares fueron de 2,02 t.ha^-1 en 'Triunfo 70', 2,01 t.ha^-1 en 'Cul 156' y 1,82 t.ha^-1 en 'Coral 10'. Los valores obtenidos en todos los casos, fueron superiores a la media (1,1 t.ha^-1) establecida en el país (2222. Góngora Martínez O, Rodríguez Fernández PA, Castillo Ferrer J. Comportamiento agronómico de variedades de frijol (Phaseolus vulgaris, L.) en las condiciones edafoclimáticas del municipio Songo-La Maya, Santiago de Cuba, Cuba Ciencia. Ciencia en su PC. 2020. 1:31-45. Disponible en: https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=181363107003 [Consultado 12 septiembre 2023].). 'Triunfo 70' alcanzó prácticamente su rendimiento potencial, no así las otros cultivares que se mantuvieron lejos de su potencial.

Los biofertilizantes y bioestimulantes, también pudieron contribuir, de manera significativa, al rendimiento del cultivo de frijol al proporcionar nutrientes esenciales y promover el crecimiento de las plantas. Según Brown (2323. Brown P, Saa S. Biostimulants in agriculture. Frontiers in Plant Science. 2015; 1(6), 1-5. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00671.), los biofertilizantes y bioestimulantes pueden mejorar la absorción de nutrientes, aumentar la resistencia a enfermedades y estrés ambiental y promover el desarrollo de raíces sanas en los cultivos de frijol.

Los resultados arrojaron que la aplicación de bioproductos, las tácticas empleadas al momento de la siembra, el empleo del e-codaoleoK y los NEP lograron que se alcanzaran rendimientos satisfactorios en los cultivares evaluados. Esto resulta un acercamiento como alternativa de manejo integrado de M. usitatus en frijol, empleando productos de origen biológico que contribuyen a reducir el impacto sobre el ambiente y la salud humana.

Es de señalar, que los mejores rendimientos se obtuvieron con el cultivar 'Triunfo 70', que al ser de ciclo más corto, sufrió menos afectaciones por los trips. No obstante, los resultados alcanzados, es importante en próximas campañas repetir el experimento, tomando las mejores opciones y añadir un área testigo que permita valorar, con mayor precisión, las ventajas de las tácticas del manejo propuesto.