Efecto del biocarbón en invertebrados de suelo: resultados preliminares

El suelo brinda varios servicios ecosistémicos, que se consideran críticos para la vida. En primer lugar, contribuye a la biodiversidad del planeta porque provee de hábitat a millones de organismos, en tanto constituye la base para el desarrollo de los diferentes agroecosistemas (11. Glasener K. Why is Soil Important? [Internet]. Soil Science Society of America; 2004. Available from: https://www.soils.org/files/science-policy/sssa-marketing-2013.pdf).

La transformación de los ecosistemas naturales con fines agrícolas ha provocado cambios negativos en la composición y estructura de la fauna que habita el suelo, así como en el funcionamiento de este recurso y en general, del ecosistema. La eliminación de los invertebrados edáficos guarda una relación directa con la estabilidad y fertilidad del suelo. De ahí, que las variaciones ocurridas en estas comunidades dependen, en primera instancia, de los cambios y la intensidad con la cual se usa la tierra (22. Ruiz N, Lavelle P, Jiménez J. Soil macrofauna. Field manual. 1st ed. Roma: FAO; 2008. 114 p).

Los ácaros oribátidos y colémbolos, dentro de los grupos faunísticos que viven en el suelo, son los más importantes por su riqueza de especies, abundancia y actividad. Estos grupos se consideran indicadores biogeográficos y ecológicos, debido a su gran aptitud para la especiación y corto ciclo de vida. También, por la baja dispersión de las especies adaptadas a la vida edáfica en diferentes tipos de suelo; y atendiendo a sus hábitos alimenticios, facilitan la transformación de la materia orgánica y de las propiedades físicas del suelo (33. Kartanto A, Rahmadi C, Franklin E, Susilo F, Wellington de Morais J. Collembola, acari y otra mesofauna del suelo: el método Berlese. In: Manual de Biologia de Suelos Tropicales: Muestreo y caracterización de la biodiversidad bajo suelo. [Internet]. Brasil: Instituto Nacional de Ecologia; 2011. Available from: https://repositorio.inpa.gov.br/handle/1/34653, 44. Uribe-Hernández R, Juárez-Méndez CH, Montes De Oca MA, Palacios-Vargas JG, Cutz-Pool L, Mejía-Recarmier BE. Colémbolos (Hexapoda) como bioindicadores de la calidad de suelos. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2010;81(001). DOI: 10.22201/ib.20078706e.2010.001.188). Basándose en los cambios ocurridos en sus comunidades, provocados por las diferentes prácticas de manejo, estos grupos sirven como indicadores de las condiciones de conservación/perturbación/salud de los suelos (55. Socarrás A. Caracterización de la mesofauna edáfica bajo diferentes usos de la tierra en suelo Ferralítico Rojo de Mayabeque y Artemisa. Pastos y Forrajes. 2011;34(2):185–97.).

Estudios realizados por Uribe-Hernández et al. (66. Uribe-Hernández R, Juárez-Méndez CH, Montes De Oca MA, Palacios-Vargas JG, Cutz-Pool L, Mejía-Recarmier BE. Colémbolos (Hexapoda) como bioindicadores de la calidad de suelos. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2010;81(001). DOI: 10.22201/ib.20078706e.2010.001.188) concluyen que las propiedades del suelo, tales como pH, EC, MO, Cationes intercambiables (Mg2+, Na+) y los hidrocarburos afectan la composición y abundancia de las comunidades de Collembola. Especies como Acherontides ca. juxtlahuacaensis Palacios-Vargas & Gòmez-Anaya y Smithurides sp. son indicadoras de ambientes ácidos, con concentraciones altas de hidrocarburos; mientras que, especies como Folsomides sp., Ballistura sp. y Pseudosinella sp. tienen afinidad con suelos neutros, cuya cantidad de hidrocarburos es menor. Por ejemplo, la presencia de especies, como Folsomia candida Willem, y de poblaciones de isópodos constituyen un valioso indicador ecotoxicológico de la modificación o daño en los ecosistemas terrestres en sitios contaminados con hidrocarburos policíclicos aromáticos, debido a sus hábitos alimenticios y su importancia en las cadenas tróficas (66. Uribe-Hernández R, Juárez-Méndez CH, Montes De Oca MA, Palacios-Vargas JG, Cutz-Pool L, Mejía-Recarmier BE. Colémbolos (Hexapoda) como bioindicadores de la calidad de suelos. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2010;81(001). DOI: 10.22201/ib.20078706e.2010.001.188, 77. Conti FD, Visioli G, Malcevschi A, Menta C. Safety assessment of gasification biochars using Folsomia candida (Collembola) ecotoxicological bioassays. Environ Sci Pollut Res. 2018;25(7):6668–79. DOI: 10.1007/s11356-017-0806-4).

El biocarbón ha recibido mucha atención, no solo como un medio potencial para mitigar el cambio climático a través del secuestro de carbono, sino también porque puede ser útil en la fertilidad del suelo. Se ha demostrado que este último efecto, se relaciona con un aumento en el pH y puede mejorar la retención de nutrientes. Por sus bondades y características, ha sido ampliamente utilizado para la biorremediación de los suelos en la agricultura moderna (88. Sanchez-Reinoso AD, Ávila-Pedraza EA, Restrepo H. Use of Biochar in agriculture. Acta biol Colomb. 2020;25(2):327–38. DOI: 10.15446/abc.v25n2.79466).

En Cuba, se fomenta su utilización en la agricultura, ya sea enriquecido con nutrientes orgánicos y microorganismos edáficos o como sustrato para semilleros o plántulas (99. Petón Fernández G, Schmidt H, Milera-Rodríguez M de la C, Martín Martín G, Brea Maure O, Brunet Zulueta J, et al. Empleo de fertilizantes orgánicos basados en biochar, producidos a partir de residuos agropecuarios. Proy Biocarbono Cuba. 2021;15(1):1–14. Available from: https://www.researchgate.net/profile/Reciclaje-De-Nutrientes/publication/356874998_Empleo_de_fertilizantes_organicos_basados_en_biochar_producidos_a_partir_de_residuos_agropecuarios/links/61b0daa1956f4552d0b36870/Empleo-de-fertilizantes-organicos-basados-). Sin embargo, hasta el momento, se desconocen los efectos de este bioproducto incorporado al suelo en la mesofauna edáfica, específicamente, en los artrópodos. El objetivo de nuestro trabajo fue evaluar, en condiciones de laboratorio, el efecto de distintas concentraciones de biocarbón de cascarilla de arroz sobre la mesofauna del suelo.

Se empleó suelo ferralítico rojo sin esterilizar, procedente de las áreas agrícolas del Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA) (22,991867 W; -82,153892 N) el cual se trasladó a los laboratorios de Entomología-Acarología de la institución, y se colocó mezclado con biocarbón (obtenido.por pirolisis de la cascara de arroz) en diferentes proporciones (Tabla 1) en contenedores de polipropileno de 500 ml. En cada unidad experimental se plantaron cuatro plántulas de tomate (Solanum lycopersicun L. var L43). Se consideraron tres réplicas por tratamiento. Se aplicó riego en días alternos y se mantuvo bajo condiciones controladas (25±1°C, 75 % HR y fotoperiodo natural).

Semanalmente, se tomó una muestra de suelo de cada tratamiento para registrar los efectos del carboncillo de arroz sobre la densidad poblacional de artrópodos presentes en el suelo. La extracción de la mesofauna presente en las muestras de suelo, se realizó mediante la utilización de embudos Berlese-Tullgren (con modificaciones). Para su construcción, se emplearon tamices de 1,5 a 2 mm de ancho de poro, colocados sobre embudos de cristal con mangueras de silicona trasparente a las que se ajustaron tubos de polipropileno blanco de 10 ml, con alcohol etílico al 70 %, y sometidos a luz artificial durante 24 horas, por siete días consecutivos. Sobre los tamices se extendió de cada tratamiento una capa de 1 cm de grosor, aproximadamente. Transcurridos siete días, se retiró e identifico el frasco colector de cada embudo, y se procedió después a agrupar por morfoespecie bajo el microscopio estereoscopio Zeiss A1 para su posterior montaje e identificación, según claves correspondientes.

Se recolectaron 97 ejemplares en total, entre ellos, (73) distribuidos entre las clases Insecta (con cuatro Ordenes: Coleoptera, Hymenoptera, Hemiptera y Lepidoptera), Collembolla, Protura y Diplura. El resto de los ejemplares recolectados fueron 24 morfotipos de ácaros (clase Arachnida), agrupados en tres Ordenes (Oribatida (Cryptostigmata), Prostigmata y Mesostigmata).

Transcurridos 21 y 28 días después de aplicado biochar al suelo, se observó, en cada tratamiento, el incremento de las poblaciones de artrópodos en cantidad y en diversidad. En el caso de los insectos, se duplicó la totalidad de individuos, contabilizando 32 a los 28 días, con un incremento en la cantidad de morfoespecies encontradas: 12 a los 21 días y 15 a los 28. Este comportamiento pudiera deberse a que el biochar retiene la humedad en el suelo, favoreciendo el desarrollo de hongos y bacterias, que sirven como fuentes de nutrientes a la mesofauna (1010. Maaß S, Huckelheim R, Rillig M. Collembola laterally move biochar particles. PLoS One. 2019;14(11):1–7. DOI: 10.1371/journal.pone.0224179).

El mayor incremento en las comunidades de artrópodos, en cuanto a número de individuos y especies representativas, se observó al final del experimento en el orden Collembola, pasando de dos especímenes en el suelo sin tratar, a un total de 25 individuos en los suelos tratados con carboncillo de cáscara de arroz, distribuidos en las especies que se muestran en la Fig. 1 y Fig. 2.

Los resultados mostraron un incremento del número de estas especies a los 28 días en el tratamiento con 75 % Biochar (cascarilla de arroz) (Fig. 3) sobre todo en I. minor. En el caso de los ácaros, los órdenes más representados fueron Oribatida (Cryptostigmata), Prostigmata y Mesostigmata, con un incremento de sus poblaciones a los 28 días en los contenedores con 25 % Biochar. Sin embargo, en los contenedores con igual cantidad de biocarbon y suelo, no se obtuvieron muestras de ácaros.

Este comportamiento pudiera deberse entre otros factores, a la disponibilidad de alimento. Por ejemplo, los ácaros pertenecientes al orden Mesostigmata son, en su mayoría, depredadores de pequeños artrópodos (colémbolos, otros ácaros) y nematodos del suelo; a su vez, los Prostigmata pueden tener hábito fitófago, parasito o pueden ser depredadores de invertebrados del suelo (1111. Bloom N, Van Reenen J. Human Resource Management and Productivity. Cambridge, MA: National Bureau of Economic Research; 2010 May [cited 2024 Feb 23]. Rapport no w16019. Available from: http://www.nber.org/papers/w16019.pdf). En ambos casos, puede esperarse que el incremento de sus poblaciones se relacione de manera directa con el aumento de la disponibilidad de alimento. Otra de las causas, pudiera relacionarse con la técnica empleada para la extracción de los ácaros. En cualquiera de los casos, se impone profundizar en el estudio del efecto del biocarbón en las poblaciones de ácaros de suelo, y completar la identificación de las especies y familia colectadas.

En general, los resultados demostraron una influencia positiva del biochar en los artrópodos del suelo, expresado en el incremento de la cantidad de colémbolos y ácaros del suelo con respecto al control, destacándose la recuperación de la actividad biológica del suelo, a corto plazo.

La salud y la diversidad de la biota del suelo son fundamentales en las funciones del suelo al impactar en su estabilidad, aireación, ciclo de nutrientes, eficiencia en el uso del agua, capacidad de almacenamiento de carbono y resistencia a las enfermedades (1212. Molnár M, Vaszita E, Farkas É, Ujaczki É, Fekete-Kertész I, Tolner M, et al. Acidic sandy soil improvement with biochar — A microcosm study. Science of The Total Environment. 2016;563–564:855–65. DOI: 10.1016/j.scitotenv.2016.01.091).

De acuerdo con la literatura consultada, los colémbolos (Hexapoda: Collembola) son un grupo clave de artrópodos del suelo, cuyas densidades puede llegar a miles de individuos por metro cuadrado. La actividad de alimentación de Collembola promueve la mineralización y la descomposición, al tiempo que mejora el sistema de raíces (1313. Reibe K, Götz K-P, Roß C-L, Döring TF, Ellmer F, Ruess L. Impact of quality and quantity of biochar and hydrochar on soil Collembola and growth of spring wheat. Soil Biology and Biochemistry. 2015;83:84–7. DOI: 10.1016/j.soilbio.2015.01.014). También, de conjunto con los ácaros, contribuyen principalmente, en el ciclo de nutrientes. Estudios mostraron que Collembola tiene la capacidad de reducir la mortalidad de semillas, sobre todo, en plantas de pastizales (1414. Nietschke L, Burfeindt I, Seupt A, Filser J. Collembola and seed germination: relevance of substrate quality and evidence for seed attack. Soil Org. 2012;83(3):451–62.).

Estos organismos son sensibles a los cambios ambientales en el suelo, de ahí que, a menudo la diversidad de especies de Collembola se utiliza como indicador de la calidad del suelo (1515. Gruss I, Twardowski JP, Latawiec A, Królczyk J, Medyńska-Juraszek A. The Effect of Biochar Used as Soil Amendment on Morphological Diversity of Collembola. Sustainability. 2019;11(18):5126. DOI: 10.3390/su11185126). Estos autores encontraron que la adición de biocarbón, provocó un aumento significativo en el número individual de colémbolos, comparado con el tratamiento sin biocarbón, lo que coincide con los resultados obtenidos en el presente estudio. A su vez, informaron que la aplicación de enmiendas de biocarbón aumenta la abundancia y diversidad de colémbolos, en condiciones de campo.

Estudios realizados por Briones et al. (1616. Briones MJI, Panzacchi P, Davies CA, Ineson P. Contrasting responses of macro- and meso-fauna to biochar additions in a bioenergy cropping system. Soil Biology and Biochemistry. 2020;145:107803. DOI: 10.1016/j.soilbio.2020.107803) mostraron que las adiciones de biocarbón al suelo tuvieron un efecto positivo en la mesofauna (colémbolos y ácaros); sin embargo, tuvieron un efecto negativo en la fauna de mayor tamaño (lombrices de tierra) reduciendo de manera significativa, el tamaño de sus poblaciones y la riqueza de especies. Estos autores resaltan la necesidad de más investigaciónes de campo a nivel de especies para dilucidar completamente los mecanismos que impulsan las respuestas biológicas a estos tipos de manejo de ecosistemas, pues los resultados indicaron que las adiciones de biocarbón podrían resultar en la pérdida de algunos de los servicios ecosistémicos proporcionados por las lombrices de tierra, una preocupación importante en estos suelos agrícolas manejados de manera intensiva.

Uribe-Hernández et al.(66. Uribe-Hernández R, Juárez-Méndez CH, Montes De Oca MA, Palacios-Vargas JG, Cutz-Pool L, Mejía-Recarmier BE. Colémbolos (Hexapoda) como bioindicadores de la calidad de suelos. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2010;81(001). DOI: 10.22201/ib.20078706e.2010.001.188) plantean, que en el caso de los suelos empleados para cultivos agrícolas, después de una perturbación, puede ocurrir una reducción selectiva de la diversidad de la fauna del suelo, sobreviviendo, principalmente, ácaros y colémbolos. Sin embargo, durante el presente estudio, se observó que en el suelo utilizado como control la presencia de estos grupos era prácticamente nula, pudiendo ser esto un efecto del alto grado de degradación que presentan los suelos empleados, como sustrato en esta investigación.

Se ha informado también, que las partículas de biocarbón pueden adherirse con facilidad a la cutícula de los colémbolos (F. candida) y ser transportadas por estos en el suelo, actuando como vectores para el transporte hacia lugares donde no se ha aplicado. Esto muestra incluso, preferencias dependiendo de la materia prima obtenida del producto. La distribución de partículas de biocarbón en capas más profundas del suelo, presumiblemente, tiene consecuencias para la interacción de estas partículas con los minerales del suelo y, por lo tanto, en la fertilidad del suelo (1010. Maaß S, Huckelheim R, Rillig M. Collembola laterally move biochar particles. PLoS One. 2019;14(11):1–7. DOI: 10.1371/journal.pone.0224179).

Otros autores han abordado la necesidad de ampliar los estudios del efecto de biocarbones sobre la mesofauna del suelo. En este sentido, Godlewska et al. (1717. Godlewska P, Ok YS, Oleszczuk P. THE DARK SIDE OF BLACK GOLD: Ecotoxicological aspects of biochar and biochar-amended soils. Journal of Hazardous Materials. 2021;403:123833. DOI: 10.1016/j.jhazmat.2020.123833) refieren que la aplicación de los mismos en el suelo no suele tener un efecto tóxico y suele estimular la actividad de las plantas, las bacterias y los invertebrados. Sin embargo, el efecto está estrictamente determinado por el tipo de biocarbón (especialmente la materia prima utilizada y la temperatura de pirólisis) así como, por el contenido de contaminantes. El pH, la conductividad eléctrica, los hidrocarburos aromáticos policíclicos y los metales pesados son los principales factores responsables de la toxicidad de algunos tipos de biochar.

Un ejemplo del efecto negativo biochar en Collembola fue informado por Conti et al. (77. Conti FD, Visioli G, Malcevschi A, Menta C. Safety assessment of gasification biochars using Folsomia candida (Collembola) ecotoxicological bioassays. Environ Sci Pollut Res. 2018;25(7):6668–79. DOI: 10.1007/s11356-017-0806-4), en F. candida. Estos investigadores refieren que la especie se ve afectada por el pH (en los casos de evasión, supervivencia y reproducción), el contenido de metales pesados (en el caso de la reproducción) y el contenido de hidrocarburos policíclicos aromáticos (en el caso de la reproducción) de los biocarbones. Por su parte, Reibe et al. (1313. Reibe K, Götz K-P, Roß C-L, Döring TF, Ellmer F, Ruess L. Impact of quality and quantity of biochar and hydrochar on soil Collembola and growth of spring wheat. Soil Biology and Biochemistry. 2015;83:84–7. DOI: 10.1016/j.soilbio.2015.01.014) investigaron el efecto del biochar y el hidrocarbón en Collembola y en el crecimiento del trigo. Descubrieron, que aumentar la cantidad de hidrocarbón redujo la población de Collembola; mientras que, el biocarbón alteró la morfología de la raíz y aumentó el grosor de las raíces.

Los resultados preliminares obtenidos en el presente estudio, demuestran el efecto positivo que puede tener el biochar sobre las poblaciones de artrópodos de suelo, esencialmente, sobre las especies del orden collembola y los ácaros. No abundan los trabajos científicos sobre el efecto de este producto sobre las especies de ácaros y calembolos del suelo, de ahí, la importancia de realizar estudios más profundos sobre las especies de colémbola, que se utilizan como indicadores de salud de los suelos. Por tal motivo, es necesario profundizar para comprender la relación entre las propiedades del biocarbón y la biota del suelo, las interacciones entre estos y los cultivos; evaluar el índice de calidad biológica basado en especies de Collembola, frente a diferentes tipos de biocarbones, tamaño de las partículas e influencia de los biocarbones en la morfología y morfometría de estos artrópodos.