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Artículo Original
 
Estado clínico-parasitológico de bovinos jóvenes y efecto de antihelmínticos sobre conteos fecales de huevos de estrongilidos gastrointestinales
Clinic-parasitologic state of young bovines and effect of anthelmintics on faecal egg counts of gastrointestinal strongilides
 

iDBulgan Boldbaatar1

iDTeresa de la Caridad Meireles1

iDTamara Fernández1

iDJorge Demedio1*✉:demedio@unah.edu.cu

 

1Universidad Agraria de La Habana (UNAH). San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

 

*Autor para la correspondencia: Jorge Demedio. E-mail: demedio@unah.edu.cu

 

RESUMEN

Con el objetivo de evaluar el estado clínico-parasitológico y el efecto de antinematódicos sobre los conteos de huevecillos en heces fecales (Hpg), se trabajó en una recría bovina de la provincia Artemisa. El rebaño lo formaban 300 animales entre seis y 10 meses de edad, la unidad mantenía pastizales de mala calidad debido a la sequía, con predominio de Paspalum notatum y Sporobolus indicus, plantas de bajo valor nutritivo. Los suelos habían sido reconstruidos con relleno de ferralítico rojo arcilloso sobre pedregal. Como suplemento, a los terneros se les suministraba paja de caña seca y una ración limitada de pienso que no excedía 0,5 kg/día. Se realizó evaluación físico-clínica (condición corporal, color de conjuntiva y valor hematocrito) y su relación con los conteos de huevos de los estrongílidos gastrointestinales (Egi), y los géneros presentes, en 45 animales. Se evaluó el efecto de albendazol, ivermectina y levamisol sobre el Hpg y en los tratados con ivermectina, además, sobre el valor hematocrito. Los conteos de huevos se realizaron por la técnica de McMaster y los géneros por cultivos de L3. Con predominio de los géneros Cooperia y Haemonchus, se determinó condición corporal 2-3, bajo valor medio del hematocrito y responsabilidad moderada del parasitismo. Los tres quimioterápicos redujeron el conteo de Hpg en 98,21 %, 97,93-99,98 % y 100 %, respectivamente. Se recomienda mejorar la alimentación del rebaño, incrementar el rigor en la aplicación del programa de control integrado y aplicar los tratamientos con base en la condición corporal o el índice FAMACHA.

Palabras clave: 
parásitos gastrointestinales; terneros; antiparasitarios.
 
ABSTRACT

The aim of the study was to evaluate the clinical-parasitological condition and the effect of anthelmintics on faecal egg counts (Epg) in a cattle breeding farm in the province of Artemisa. The herd consisted of 300 animals between six and 10 months of age. The unit maintained poor quality pastures due to drought, with a predominance of species such as Paspalumnotatum and Sporobolusindicus, which are plants of low nutritional value. Soils had been restored with clayey red ferrallitic fill over stony areas. Calves were supplemented with dried sugarcane straw and a limited feed ration not exceeding 0.5 kg/day. Physical-clinical evaluation (body condition, color of conjunctiva and hematocrit value) and its relation to faecal egg counts of gastrointestinal strongylides (Gis) and their genera present were carried out in 45 animals. The effect of albendazole, ivermectin and levamisole on Epg was assessed. In those treated with ivermectin, the hematocrit value (Hct) was also evaluated. Egg counts were performed by McMaster technique and genera by L3 cultures. Body condition score 2 and 3, low mean hematocrit value and moderate parasitism were determined, with predominance of the genera Cooperia and Haemonchus. The three chemotherapeutic procedures reduced the Epg count by 98.21%, 97.93-99.98% and 100%, respectively. It is recommended to improve herd feeding, intensify the integrated control measures and apply treatments based on body condition or FAMACHA© method.

Key words: 
gastrointestinal parasites; calves; antiparasite treatment.
 
 
 
INTRODUCCIÓN

Una limitante de importancia económica para el desarrollo de la ganadería bovina bajo las condiciones del trópico son las infestaciones por estrongílidos gastrointestinales. En especial, cuando predomina Haemonchus spp. se producen pérdidas de sangre, con una rápida caída de los valores del hematocrito, baja conversión alimenticia, dificultades en la ganancia de peso, pérdida del apetito y retraso en el crecimiento e incluso, la muerte; los animales jóvenes son especialmente susceptibles, y todo ello se traduce en pérdidas económicas para los ganaderos (11. Sierra M, Flórez P, Morales E, Vásquez M, Calle M, Sierra R. Determinación de la carga parasitaria gastrointestinal en Bovinos de la zona rural de Río de Oro y el Municipio de Aguachica, Cesar, por la técnica de McMaster. Rev Fac Cienc Salud UDES. 2016;3(1.S1):20. http://dx.doi.org/10.20320/rfcsudes.v3i1.s1.p007.,22. Scott J. Influence of an internal Parasite Control on Cattle Grazing Behavior and Production. 2017. Master of Science. Theses, Dissertations and Student Research in Agronomy and Horticulture. 133. http//digitalcommons.unl.edu.agronhortdiss/133. University of Nebraska - Lincoln. 94 p.).

Aunque el control integrado de parásitos puede realizarse mediante manejo del pastoreo, vacunas, resistencia genética de los animales y métodos biológicos (33. Castells D, Nari A, Gayo V, et al. Fundamento epidemiológico para su diagnóstico y control. En: Fiel C, Nari A. 1ra. Edición, Montevideo. Ed. Hemisferio Sur, pp.151-174;2013.), el control químico ha sido la variante más empleada en los planes de lucha. Actualmente, los antihelmínticos utilizados en el control de los parásitos gastrointestinales son de amplio espectro (bencimidazoles, imidazoles y lactonasmacrocíclicas), aunque también se usan otros de espectro reducido. Sin embargo, el abuso y la administración incorrecta de estos fármacos han dado lugar al desarrollo de poblaciones de parásitos resistentes, lo que es ya un serio problema para su control (44. Kotze AC, Prichard RK. Anthelmintic resistance in Haemonchus contortus: History, mechanisms and diagnosis. Adv Parasitol. 2016;93:397-428.-66. Russell W, Avramenko EM, Redman L, et al. Deep amplicon sequencing as a powerful new tool to screen for sequence polymorphisms associated with anthelmintic resistance in parasitic nematode populations. Int J Parasit 2019;49(1):13-26.), y no solo en los bóvidos (77. Galicia G, Villarreal A, Guerrero C, et al. Ivermectin effectiveness for gastrointestinal nematode control in donkeys (Equus asinus) in the Mexican High Plateau. Rev Mex Cienc Pecu 2020;11(2):326-341. https://doi.org/10.22319/rmcp.v11i2.5100.).

Tradicionalmente, la aplicación de antiparasitarios ha partido de dos principios, la planificación calendarizada sobre la base de la experiencia epidemiológica o bien considerando los resultados del diagnóstico parasitológico. En ambos casos resulta que un número considerable de animales son medicados innecesariamente y, por otra parte, los tratamientos masivos favorecen la selección de cepas quimio-resistentes. Una posible solución es la “desparasitación estratégica diferenciada”, que concibe la aplicación del tratamiento solo a los animales que presenten determinado grado de infestación, traducido en conteos de huevecillos de estrongílidos gastrointestinales (Egi) que superen los 800/g de heces fecales y hematocrito ≤ 22 % en infestaciones mixtas (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.,99. Figueroa C, Mancebo O, Scribano V, et al. Efecto del consumo de Leucaena leucocephala sobre la carga parasitaria de terneros destetados con pastoreo directo. Rev Vet. 2019;30:32. ). Sin embargo, este sistema está limitado por las posibilidades del diagnóstico ovoscópico cuantitativo, de manera que el método FAMACHA, basado en la apreciación visual de la coloración conjuntival como índice subjetivo de anemia, se utiliza para ovinos con predominio del nematodo hematófago Haemonchus spp. (1010. Pereira JF, Mendes JB, De Jong G, et al. FAMACHA© scores history of sheep characterized as resistant/resilient or susceptible to H. contortus in artificial infection challenge. Vet Parasitol. 2016;218:102-105. doi: 10.1016/j.vetpar.2016.01.011 ), pero también en cabras (1111. Zárate D, Rojas J, Segura A. Validación del Método FAMACHA© para dosificación antihelmíntica Selectiva en rebaños caprinos lecheros. Rev Inv Vet Perú. 2017;28(1):150-159.,1212. Rossanigo C, Page W. 2017. Evaluación de FAMACHA© en el control de nematodos gastrointestinales en cabras de San Luis (Argentina). Rev InvAgrop. 2017;43(3):239-246.) y con algunas limitaciones en bovinos (1313. Klein B. Fisiología Veterinaria de Cunningham. Editorial Fotoletra S.A. pp. 66-67. España; 2014.-1515. Rizzon MC, Ollhoff RD, Weber SH, et al. Is the Famacha© system always the best criterion for targeted selective treatment for the control of haemonchosis in growing lambs? DOI 10.1016/j.vetpar.2018.12.015.). Sobre la base delos antecedentes expuestos, el objetivo del presente trabajo fue evaluar el estado clínico-parasitológico y el efecto de antinematódicos sobre los conteos de huevecillos (Hpg) en heces fecales de terneros.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo se desarrolló en una recría de la Empresa Pecuaria Genética “Los Naranjos”, Municipio Caimito, provincia Artemisa, recién terminado el periodo poco lluvioso de noviembre-abril (mayo/2015). El suelo es de tipo ferralítico rojo arcilloso, reconstruido a partir de depósitos de otra área sobre el pedregal original, con baja disponibilidad de pasto.

El sistema de pastoreo es rotacional con 32 cuartones y un tiempo de ocupación variable, porque el manejo es arbitrario, según el cálculo visual de disponibilidad que realiza el criador. La alimentación de los animales se basa, fundamentalmente, en la utilización de los pastos naturales (Fig. 1), compuestos por espartillo (Sporobolus indicus L. R.Br.) y sacasebo (Paspalum notatum Flüggé), con abundancia de indicadores como dormidera (Mimosa pudicaL.) y romerillo de costa (Viguiera helianthoides H.B.K.). El pastoreo se realiza en horario de la mañana (7:00 a. m. a 10:30 a. m.) y de aquí son traslados a las naves de sombra, donde disponen de agua ad libitum; después vuelven a pastorear desde las 2:00 p. m. hasta las 4:00 p. m. Como forraje reciben paja de caña (Fig. 2) y, de manera irregular, unos 400 g de concentrado/día.

 
Figura 1.  Vista de un cuartón de pastoreo. / Sight of the pasture area.
 

 
Figura 2.  Paja de caña como forraje en el comedero. / Sugarcane straw as forage in the trough.
 

La recría cuenta con alrededor de 300 terneros de raza Siboney de Cuba, procedentes de siete vaquerías de la granja. De estos se seleccionaron para el estudio 60 animales, según su grupo etario (6-10 meses), que se alimentaban diariamente en el pastoreo; entre ellos, 15 que habían sido tratados con ivermectina dos semanas antes (Tabla 1).

 
Tabla 1.  Esquema de procedimientos y grupos de investigación. / Procedure scheme and research groups.
Día -15Día 0 Día 4
Terneros (60)IvermectinaIVM-I (15)Hpg (un pool), Hto

  • Condición Corporal (CC)

  • FAMACHA (FAM)

-
No tratados(45)

  • Hpg, Hto, MC

  • Grupos tratamientos:

  1. Albendazol (5)

  2. Ivermectina (5)

  3. Levamisol (5)

  4. Control no tratado (5)

  5. Hpg a un pool para comparar con el de los 15 tratados el día -15.

Hpg
 

Al grupo inicial de 15 animales, tratados con ivermectina el día -15, no se le pudo muestrear sangre y heces fecales entonces y para comparar se tomó como referencia el resultado de un pool preparado con las heces fecales de los 45 animales restantes, muestreados el día 0.

Se compararon los valores de hematocrito (Hto) y conteo de huevos de estrongílidos por gramo de heces fecales (Hpg) de ambos subgrupos, para determinar posibles diferencias debidas a la acción del antiparasitario. Al grupo de los 45 no tratados previamente (19 hembras y 26 machos) se le determinó la condición corporal (CC) en la escala de 1 (muy flaco) a 5 (obeso) y se calculó su masa corporal (MC) por el método del diámetro torácico, medido con una cinta métrica (1616. Álvarez J, Armenteros M, Delgado A, et al. Tecnologías Agropecuarias. Asociación Cubana de Producción Animal. p. 20. ISBN 978-959-7207-05-4. La Habana, Cuba; 2012.). Se evaluó la coloración de la conjuntiva ocular según la carta FAMACHA (FAM), de Miller y Waller, 2004, tomada de Aucay (1414. Aucay DI. Aplicación de la técnica FAMACHA para el diagnóstico parasitológico de los bovinos de la hacienda “Mahanaim” del cantón Sucúa. Trabajo de Titulación. Escuela Superior Politécnica de Chimborazo. Ecuador. 87 p; 2017.): 1 (rojo), 2 (rojo-rosado), 3 (rosado), 4 (blanco-rosado) y 5 (blanco).

La sangre se extrajo de la vena yugular en tubos vacutainer con EDTA 10% para determinar el valor hematocrito (Hto) en un analizador automático MicroVet SV-60, de Seppim, Francia.

Las muestras de heces fecales se tomaron directamente del recto. Para el conteo de Hpg se utilizó la técnica de McMaster (1717. Pinilla JC, Flórez P, Sierra M, et al. Prevalencia del parasitismo gastrointestinal en bovinos del departamento Cesar, Colombia. Rev Inv Vet Perú. 2018;29(1):278-287. ) y se cualificó en tres grados, leve, moderado y alto, y cuatro categorías respecto a la CC (Tablas 2-3), según resumen (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.). El diagnóstico genérico se realizó a partir de un pool con las heces fecales de los 45 animales, del que se prepararon cinco cultivos; con el auxilio de la clave cubana de Valle, 1978, tomada de Arece (1818. Arece, J. Identificación y comportamiento de los estrongilidos gastrointestinales de los ovinos en Matanzas, Cuba. Tesis PhD. CENSA. La Habana. pp. 10-14; 2005.), se identificaron las larvas de tercer estadio (L3).

 
Tabla 2.  Guía para interpretar los grados de infestación según Hpg por géneros de Egi (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.). / Guide to understand infestation degrees according to Epg of Gis (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.)
Género de helmintoGrado de infestación (Hpg)
Leve(L)Moderado(M)Alto(A)
Infestación mixta<200200-800>800
Haemonchus200200-500>500
Cooperia500500-3 000>3 000
Ostertagia150-500
Trichostrongylus5050-300>300
Oesophagostomum50-150150-500>500
 

 
Tabla 3.  Clasificación de los animales según condición corporal y Hpg. / Classification of animals according to body condition (CC) and Epg.
ClasificaciónCCNivel Infestación1
Resistente> 2,5Negativo, Leve o Moderado
“Resiliente”> 2,5Alto
Sensible< 2,5Alto
Falso problema parasitario< 2,5Leve o negativo

1Leve: 50 a 200; Moderado: 200 ≥ 800: Alto: >800Hpg(88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.).

 

La disponibilidad de antiparasitarios ha sido baja en la Recría desde hace varios años. Se han empleado Labiozol (albendazol) y Labiomec (ivermectina) esporádicamente, sin seguir un calendario o criterio con base en resultados de laboratorio, sino sobre el estado físico de los animales.

Para evaluar el efecto de los antiparasitarios sobre el Hpg, se conformaron cuatro grupos de cinco animales, con terneros seleccionados al azar: 1) Albendazol (Labiozol - Labiofam/Cuba): 3,75 mg/kg; 2) Ivermectina (Labiomec - Labiofam/Cuba): 0,2 mg/kg; 3) Levamisol 10 % (Vermisol - Labiofam/Cuba): 7,5 mg/kg; 4) Grupo control no tratado. Al grupo 2 se adicionaron los resultados de los 15 terneros que habían sido tratados con Ivermectina dos semanas antes (IVM-I), con igual dosificación, por lo que su total se elevó a 20 animales. Los antiparasitarios se seleccionaron atendiendo a las indicaciones del “Programa de control de enfermedades parasitarias gastrointestinales y pulmonares del bovino” para Cuba (1919. IMV (Instituto de Medicina Veterinaria). Programa de control de enfermedades parasitarias gastrointestinales y pulmonares del bovino. Centro Nacional de Parasitología. San Antonio de los Baños, Artemisa, Cuba. p. 2; 2014.). La eficacia se determinó con la fórmula utilizada por Mencho et al. (2020. Mencho JD, Guerra Y, Padilla L, et al Eficacia antihelmíntica de la Ivermectina 1% (Labiomec®) en rebaños ovinos de Camagüey, Cuba. Rev Salud Anim. 2013;35(2):134-136.), pero para los 15 terneros iniciales tratados con ivermectina, los 45 restantes actuaron como grupo control no tratado:

 
E=[(Mc -Mtr) / Mc]×100  
 

donde: E = porcentaje de reducción (eficacia); Mc = media del Hpg del grupo antes del tratamiento; Mtr = media del Hpg del grupo postratamiento.

 
Reducción en el grupo de 15 (IVM-1) = (Hpgmedio grupo de 45 - Hpgmedio IVM-I) / Hpgmedio grupo de 45x 100  
 

El diseño del trabajo se ajustó a las condiciones de producción preexistentes, con el interés de aprovechar el tratamiento ya aplicado con ivermectina a un grupo de 15 animales dos semanas antes. Respecto a los 45 restantes, el estudio fue totalmente aleatorizado y los grupos de cinco animales se formaron al azar.

Para comparar los porcentajes en que se obtuvieron las L3 de los diferentes géneros y los efectos reductores del Hpg medio por los diferentes tratamientos, y de estos con el grupo control no tratado, se utilizó la Comparación de Proporciones. Mediante la Comparación de Medias (Prueba T) se cotejaron los índices medios de MC, Hto y Hpg entre los animales de CC-2 y CC-3. Por este mismo test se compararon los valores medios del Hto agrupados según los índices FAMACHA y, por último, se compararon los valores medios del Hto entre los 15 animales tratados el día -15 con ivermectina y los 45 no tratados, todos muestreados el día 0.

Por análisis de Regresión Simple se determinó la relación entre el conteo de Hpg y los valores del Hto, mientras el test de Rangos Múltiples (Duncan) permitió comparar los valores medios del Hto de los 15 animales tratados con ivermectina (IVM-1) y tres subgrupos no tratados, agrupados en tres categorías de 15 (mejor, intermedia y peor). Se compararon el Hpg y Hto medios entre tres subgrupos de los 45 animales, por niveles de infestación (Leve= 19; Moderado= 23 y Alto= 3) (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

De cinco cultivos de heces fecales correspondientes a igual número de pools conformados con las muestras de los 45 terneros, se identificaron 71 L3 de Egi con la presencia de los géneros Cooperia, Haemonchus, Trichostrongylus, Ostertagia y Oesophagostomum (Fig. 3).

 
Comparación de Proporciones: Letras distintas indican diferencia significativa (Duncan p<0,05)
Figura. 3.  Proporción de géneros de Egi en terneros de la Recría, según la identificación de las L3. / Genera proportions of Gis in calves of the calf farm according to L3 identification.
 

Aunque el género Cooperia ocupa la primera posición y no existe diferencia estadísticamente significativa entre su representación y la de Haemonchus, desde un punto de vista epidemiológico se requieren otras consideraciones, porque este último ha sido señalado por diversos autores como el predominante (11. Sierra M, Flórez P, Morales E, Vásquez M, Calle M, Sierra R. Determinación de la carga parasitaria gastrointestinal en Bovinos de la zona rural de Río de Oro y el Municipio de Aguachica, Cesar, por la técnica de McMaster. Rev Fac Cienc Salud UDES. 2016;3(1.S1):20. http://dx.doi.org/10.20320/rfcsudes.v3i1.s1.p007.,99. Figueroa C, Mancebo O, Scribano V, et al. Efecto del consumo de Leucaena leucocephala sobre la carga parasitaria de terneros destetados con pastoreo directo. Rev Vet. 2019;30:32. ,2121. Soca M, Simón L, Roque E. Árboles y nematodos gastrointestinales en bovinos jóvenes: un nuevo enfoque de las investigaciones. Pastos y Forrajes, 2007;30 (número especial):21-23.,2222.Paixão A, Walter A, Esperança S, et al. (2015). Identification of the genera Haemonchus, Trichostrongylus, Oesophagostomum, Ostertagia and Cooperia in goats in the province of Huambo-Angola. Rev Salud Anim. 2015;37(1):64-68.), aunque para otros lo son Ostertagia y Cooperia en diversas regiones del Mundo (2323. Johansson L. The impact of gastrointestinal parasites on weight gain, activity patterns and behaviours in cattle on pasture. Swedish University of Agricultural Sciences. Course title: Degree project in Animal Science. Course code: EX056. Agricultural science programme - Animal Science. ISSN: 1682-280X. Online publication: http://stud.epsilon.slu.se. Skara, Sweden. 38 p; 2017.,2424. Craig TM. Gastrointestinal nematodes, diagnosis and control. Vet Clin N Am Food Anim Pract 2018;34(1):185-199.,2525. Zwanenburg L. Sustainable control of gastrointestinal parasite infections in ruminants. A dissertation submitted to Ghent University in partial fulfillment of the requirements for the degree of Master of Veterinary Medicine. Ghent University. Belgium. 65 p; 2018.,2626. Baltrušis P, Halvarsson P, Höglund J. Molecular detection of two major gastrointestinal parasite genera in cattle using a novel droplet digital PCR approach. Parasitol Res. 2019;118: 2901-2907. https://doi.org/10.1007/s00436-019-06414-7.), además de Haemonchus (2727. Andresen CE, Loy DD, Brick TA., et al Effects of extended-release eprinomectin on productivity measures in cow-calf systems and subsequent feedlot performance and carcass characteristics of calves. Transl Anim Sci. 2019;3:274-287. doi: 10.1093/tas/txy115.) y los presentes resultados están en esa línea. Sin embargo, debe tenerse en cuenta el potencial biótico de cada género, porque mientras una hembra de Haemonchus puede ovopositar entre 5 000 y 10 000 huevecillos/día, Ostertagia, Cooperia y Trichostrongylus solo alcanzan entre 100 y 200, y Oesophagostomum puede llegar a los 3 000 (2828. Villar C. Efectos del parasitismo gastrointestinal sobre la nutrición en vacunos. Rev Prod Anim Colombia. 2006;34:23-27.).

El examen clínico de los 45 animales mostró condición corporal de 2 (n= 26) y 3 (n= 19), y medias generales de MC de 95±14,7 kg, Hto 22,2 ±4,07% y Hpg 356,1 ±288,6 (Tabla 4).

 
Tabla 4.  Índices clínicos y parasitológico (Hpg) de los 45 terneros según su condición corporal. / Clinical-parasitological indexes of the 45 calves according to body condition CC.
MC (kg)FAMHto (%)HpgMC (kg)FAMHto (%)Hpg
Condición Corporal 2 101420550(¿?) Condición Corporal 312642375(RT)
97519300(¿?) 114522100(RT)
90519775(¿?) 10452625(RT)
80521250(¿?) 90420100(RT)
104527325(¿?) 109423175(RT)
77524425(¿?) 10952625(RT)
80516450(¿?) 104519350(RT)
63523400(¿?) 104525425(RT)
104531575(¿?) 114523575(RT)
85518275(¿?) 104526550(RT)
90423525(¿?) 106522375(RT)
82522400(¿?) 119424175(RT)
80516650(¿?) 106419325(RT)
74514375(¿?) 90425625(RT)
85422200(Fp) 92424200(RT)
5651625(Fp) 80519775(RT)
90519125(Fp) 109429100(RT)
95423200(Fp) 99427100(RT)
114426175(Fp) 101328275(RT)
92428175(Fp) 104,21b-23,68b278,94b
101425125(Fp)DE10,90-3,02222,49
9042475(Fp)EE2,50-0,7051,04
90426175(Fp) Comparación de medias (Prueba T)
975161 050 (Sn) IndicadorCC 2CC 3p -valor
695181 125 (Sn) MC87,62104,210,00005
925151 150 (Sn) Hto21,1923,680,041
87,62a-21,19a412,50aHpg412,50278,940,047
DE13,20-4,46313,73
EE2,59-0,8761,53

Clasificación según Morales et al. (44. Kotze AC, Prichard RK. Anthelmintic resistance in Haemonchus contortus: History, mechanisms and diagnosis. Adv Parasitol. 2016;93:397-428.): RT= Resistente; RL= Resiliente; Sn= Sensible; Fp= Falso problema parasitario.

Letras distintas en las columnas del mismo indicador muestran diferencia significativa (p< 0,05)

 

Todos los animales que presentaban condición corporal 3, se clasificaron como Resistentes, habida cuenta de sus Hpg por debajo de 800; mientras, en el grupo CC-2 hubo tres animales en la categoría de Sensible que superaron 800 Hpg y nueve Falso Problema Parasitario, que no superaron los 200 Hpg. Un grupo de 14 terneros quedaron en situación imprecisa, porque su Hpg estuvo en el rango 200≥800, aunque a nivel colectivo de grupo, la estimación de la MC, el Hto y el Hpg mostraron diferencias significativas entre ambos niveles de condición corporal. Esta a su vez, resultó un buen reflejo del estado general de los animales y, al menos para la muestra, permitió discriminar un grupo que califica como Resistente. Estos animales pudieran ser excluidos de un potencial tratamiento antiparasitario, además de considerarse su valor como probable expresión fenotípicade un rasgo genéticoconmoderada heredabilidad (2929. Puicón VH. Evaluación de la resistencia natural a nematodos gastrointestinales en alpacas y ovinos en praderas de la puna central del Perú. Tesis MSc. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima, Perú. 107 p; 2018.,3030. Carosio AJ. Estudio comparativo del comportamiento biológico de aislamientos de Haemonchus contortus resistente y susceptible a los antihelmínticos en corderos infectados experimentalmente. Tesis MSc. Universidad Nacional de Mar del Plata. Argentina. 102 p; 2019.), que resultaría de interés en programas de selección.

En las condiciones específicas de Cuba con los genotipos bovinos existentes hoy, es una incógnita el potencial biótico real y la dinámica con que se manifiesta por cada género. A pesar de ello, es un hecho que el llamado ganado criollo, es decir, razas de origen mestizo localmente adaptadas presentan una mayor rusticidad y, en consecuencia, menores índices de parasitación, en general, y en particular de los Egi (3131. Benavides MV, Sonstegard TS, Kemp S, et al. Identification of novel loci associated with gastrointestinal parasite resistance in a Red Maasai x Doper backcross population. Plos One 10: e0122797; 2015.), condición que debería manifestarse en el Siboney de Cuba.

El hecho de que todos los animales presentaran condiciones corporales entre 2 y 3, es resultante de un conjunto de factores desfavorables, entre los cuales no puede descartarse una discreta influencia del parasitismo por Egi (Tabla 5), expresada en un indicador clínico como el valor hematocrito, con valores subnormales o muy próximos al límite normal inferior en casi la totalidad de los animales (Fig. 4).

 
Tabla 5.  Análisis de Regresión Simple para determinar la relación entre el Hpg y el Hto./ Simple Regression Analysis to determine the relationship between Epg and Hct.
Var. independiente:HpgF-RatioP-valorCoef. Corr.R2EE
Var. dependiente:Hto9,250,004**-0,4217,703,74
 

 
Figura 4.  Valores del Hto de los 45 terneros el día 0. Se tomó 26% como valor mínimo normal (3232. Radostits O, Gay C, Blood D, et al. Medicina Veterinaria. 9a ed. España: McGraw-Hill Interamericana. 2 215 p; 2002.). / Hct values of the 45 calves on day 0. The minimum normal value was 26%
 

Como se aprecia, el Hpg, que es la expresión medible de la intensidad de parasitación en el animal vivo, determina (afecta) en casi 18% al valor hematocrito, en correspondencia con la categoría de moderado que le corresponde a un Hpg medio de 360,56 (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.), aunque más próximo al límite inferior de esta categoría (200-800) para infestaciones mixtas. Resultan también significativas las diferencias entre los valores medios de la MC (87,62 kg/104,21 kg), así como el valor hematocrito y el Hpg de los animales en condiciones corporales 2 y 3 (Fig. 5).

 
Comp. de medias (Prueba T): Letras distintas en columnas de igual tonalidad indican diferencia significativa (p<0,05)
Figura 5.  Comparación de los valores de Hpg y el valor del hematocrito (Hto) entre terneros con condición corporal (CC) 2 y 3. / Comparison of Epg and hematocrit (Hct) values between calves with body condition (CC) 2 and 3.
 

Desde hace tiempo se conoce que los Egi, y en especial Haemonchus spp., producen anemia (3333. Decia L, Peralta MM. Evaluación y validación del método FAMACHA© como estrategia de dosificación en corderos (Ovis aries) en otoño. Tesis de Titulación. Universidad de la República. Uruguay. 55 p; 2016.). También es un hecho que existe correlación entre la intensidad de infestación y los valores del hematocrito, demostrada sobre todo en ovinos y caprinos infestados por Haemonchus spp. (3434. Mederos A, Banchero G. Parasitosis gastrointestinales de ovinos y bovinos: situación actual y avances de la investigación. Programa Nacional de Producción de Carne y Lana. Sitio Argentino de Producción Animal. Rev INIA. 2013;34:10-15.-3636. Rodríguez JG, Arece J, Olivares JL, et al. Antihelmínticos, resistencia y método FAMACHA. Experiencia cubana en ovinos. Rev Salud Anim. 2015;37(1):57-63. ISSN: 2224-4700.). La pérdida de condición corporal, como reflejo de la acción perniciosa de los Egi, conlleva incremento del tiempo necesario para que los animales alcancen el peso y la talla de sacrificio o de incorporación a la reproducción, así como aumento de los costos de producción (11. Sierra M, Flórez P, Morales E, Vásquez M, Calle M, Sierra R. Determinación de la carga parasitaria gastrointestinal en Bovinos de la zona rural de Río de Oro y el Municipio de Aguachica, Cesar, por la técnica de McMaster. Rev Fac Cienc Salud UDES. 2016;3(1.S1):20. http://dx.doi.org/10.20320/rfcsudes.v3i1.s1.p007.,22. Scott J. Influence of an internal Parasite Control on Cattle Grazing Behavior and Production. 2017. Master of Science. Theses, Dissertations and Student Research in Agronomy and Horticulture. 133. http//digitalcommons.unl.edu.agronhortdiss/133. University of Nebraska - Lincoln. 94 p.).

Se comprobó que la apreciación visual de la condición corporal tiene las ventajas de ser de fácil aprendizaje, económica, no requiere de personal especializado y puede aplicarse sin entrar en contacto con el animal. En adición, no se han encontrado diferencias de este método con el de Tratamiento Estratégico Selectivo basado en diagnóstico de laboratorio (3737. Caicedo YA, de Melo J, Ribeiro de Lima R, et al. Economic evaluation and efficacy of strategic-selective treatment of gastrointestinal parasites in dairy calves. Braz J Vet Parasitol, Jaboticabal. 2017;26(2):123-128. Doi: http://dx.doi.org/10.1590/S1984-29612017020.). El uso de este criterio para la selección de los animales a ser tratados es, al igual que el método FAMACHA, una medida de resiliencia más que de resistencia (Fig. 6). La condición corporal considera el deterioro del estado físico del animal como una manifestación del efecto infestación parasitaria, del mismo modo que la detección de anemia, por el método FAMACHA, como una manifestación del efecto Haemonchus en el ovino (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.). Sin embargo, cualquier consideración al respecto deberá tener en cuenta la cantidad y calidad de la alimentación y su inevitable influencia en la condición corporal de cada animal y, en consecuencia, del rebaño en su conjunto.

 
* Solo uno y tres animales, respectivamente. Se sitúa la línea de tendencia. Solo presentes en el grupo de 15 animales tratados con ivermectina dos semanas antes.
Figura 6.  Valores medios del hematocrito en relación con los índices FAMACHA, en los 60 animales. / Mean Hct values in relation to FAMACHA© method in the 60 animals.
 

Se puede apreciar que a las categorías de FAMACHA 1 y 2, consideradas ÓPTIMO y ACEPTABLE (no desparasitar), correspondieron valores medios del hematocrito de 31 % y 30 %; en tanto las dos de situación menos favorable (4 y 5), a las que se indica aplicar desparasitación, presentan valores por debajo del mínimo normal. Por su parte, el índice 3 está en un modesto 28 %, pero que, tratándose de una media, también incluye animales con valores por debajo del mínimo normal. Para este último grupo, FAMACHA recomienda desparasitar a consideración del productor (Médico Veterinario), por lo que podría tomarse este indicador como criterio para aplicar antiparasitarios, siempre que estén satisfechos los requerimientos nutricionales que, si se parte del valor nutritivo reconocido (3838. ACPA (Asociación Cubana de Producción Animal). Pastos y Forrajes. Asociación Cubana de Producción Animal. pp. 165-175. ISBN 978-959-7202-10-8. La Habana, Cuba; 2012.), no es el caso en esta recría. Debe tenerse en cuenta que se ha recomendado una combinación de FAMACHA con ganancia media de peso (1515. Rizzon MC, Ollhoff RD, Weber SH, et al. Is the Famacha© system always the best criterion for targeted selective treatment for the control of haemonchosis in growing lambs? DOI 10.1016/j.vetpar.2018.12.015.), que en la práctica equivale a valorar la condición corporal.

Otra observación que contribuye a valorar el efecto de la parasitación por estos nematodos en los animales estudiados es la comparación entre los valores medios del hematocrito de animales no tratados y los tratados dos semanas antes (Tabla 6).

 
Tabla 6.  Valores medios del Hto (%) de los animales no tratados y dos semanas después del tratamiento con ivermectina. / Mean Hct values (%) of untreated animals, two weeks after ivermectin treatment
EstadígrafoNo tratadosTratados dos semanas antes
N4515
Media (Hto %)22,24 a*27,93 b**
D.E.4,072,79
E.E.0,610,72
CV (%)18,3159,986

*Por debajo del valor mínimo normal (26%); ** Por encima del valor mínimo normal

Comparación de medias (Prueba T): p= 0,0000026. Letras distintas indican diferencia significativa.

 

En este caso, el tratamiento se aplicó a los 15 animales, según apreciación del Médico Veterinario del lugar, sin evaluación hematológica inicial, de manera que, aunque pudiera existir algún sesgo, el análisis resulta de interés. Su validez se refuerza al contrastar los 15 tratados previamente con los 45 no tratados, en subgrupos de 15, según los valores de Hto (Tabla 7).

 
Tabla 7.  Comparación de los valores medios del Hto entre los 15 animales tratados con ivermectina el día -15 y el grupo de 45 no tratados (NT) aún (Día 0), agrupados en tres subgrupos, según valores. / Comparison of mean Hct values among the 15 animals treated with ivermectin on day -15 and the group of 45 untreated (NT) on day 0, grouped into three subgroups, by value categories
Hematocrito
Ivermectina Día -15NT 15 mejoresNT 15 intermediosNT 15 peores
30242014
27252115
28252216
29252216
28262216
29262216
26262318
31262318
32262319
27272319
25272319
31282319
23282419
30292419
23312420
27,93 a26,60 a22,60 b17,53 c
NT= No tratado.Test de Rangos Múltiples (Duncan):

p<0,05 (Letras distintas indican diferencia significativa).

 

En adición a lo anterior y explicable por las mismas razones, al agrupar los animales por niveles de infestación según refleja el Hpg (88. Morales G, Pino LA, Sandoval E, Jiménez D, Morales J. Relación entre la condición corporal y el nivel de infestación parasitaria en bovinos a pastoreo como criterio para el tratamiento antihelmíntico selectivo. Rev Inv Vet Perú 2012;23(1):80-89.), se apreciaron diferencias claras entre el valor hematocrito de LEVE y ALTO, pero no entre ambos y MODERADO (Fig. 7). Aunque el número de animales fue limitado, especialmente los de la categoría ALTO, se reafirma que, si bien el déficit nutricional fue responsable en una mayor medida, el parasitismo por Egi ejerció una innegable influencia negativa.

 
Test de Rangos Múltiples (Duncan): p< 0,05 (Letras distintas en columnas análogas indican diferencia significativa)
Figura 7.  Valores medios del Hpg y el Hto de los 45 animales el día 0, clasificados según niveles de infestación y cantidad: LEVE (1919. IMV (Instituto de Medicina Veterinaria). Programa de control de enfermedades parasitarias gastrointestinales y pulmonares del bovino. Centro Nacional de Parasitología. San Antonio de los Baños, Artemisa, Cuba. p. 2; 2014.), MODERADO (2323. Johansson L. The impact of gastrointestinal parasites on weight gain, activity patterns and behaviours in cattle on pasture. Swedish University of Agricultural Sciences. Course title: Degree project in Animal Science. Course code: EX056. Agricultural science programme - Animal Science. ISSN: 1682-280X. Online publication: http://stud.epsilon.slu.se. Skara, Sweden. 38 p; 2017.) y ALTO (33. Castells D, Nari A, Gayo V, et al. Fundamento epidemiológico para su diagnóstico y control. En: Fiel C, Nari A. 1ra. Edición, Montevideo. Ed. Hemisferio Sur, pp.151-174;2013.). / Mean values of Epg and Hct of the 45 animals on day 0, classified according to infestation levels and quantity: LIGHT (1919. IMV (Instituto de Medicina Veterinaria). Programa de control de enfermedades parasitarias gastrointestinales y pulmonares del bovino. Centro Nacional de Parasitología. San Antonio de los Baños, Artemisa, Cuba. p. 2; 2014.), MODERATE (2323. Johansson L. The impact of gastrointestinal parasites on weight gain, activity patterns and behaviours in cattle on pasture. Swedish University of Agricultural Sciences. Course title: Degree project in Animal Science. Course code: EX056. Agricultural science programme - Animal Science. ISSN: 1682-280X. Online publication: http://stud.epsilon.slu.se. Skara, Sweden. 38 p; 2017.) and HIGH (33. Castells D, Nari A, Gayo V, et al. Fundamento epidemiológico para su diagnóstico y control. En: Fiel C, Nari A. 1ra. Edición, Montevideo. Ed. Hemisferio Sur, pp.151-174;2013.).
 

En otro sentido, el conjunto de los tres antinematódicos utilizados, aplicados a 30 animales, logró una reducción de 98% o más del Hpg (Fig. 8). No se apreciaron diferencias significativas entre los resultados de los tres productos, pero en el grupo control no hubo cambios significativos en el valor medio ante y postratamiento.

 
Comparación de Proporciones (Comprop): F= 433,13***; EE= 0,04 (Prueba de Duncan: p<0,05)
Figura 8.  Efectos reductores medios (%) de los tratamientos químicos sobre el Hpg. Con la ivermectina, un grupo de cinco evaluados a los cuatro días postratamiento y el otro, de 15, a los 15 días postratamiento. / Mean reducing effects (%) of chemical treatments on Epg. One group of five evaluated with ivermectin at four days post-treatment, plus other of 15, two weeks after treatment.
 

En cada uno de los tres grupos tratados se encontró un animal positivo, con uno a tres huevos visualizados en la cámara de McMaster (Tablas 8-10), excepto en el pool del subgrupo de 15 terneros tratados con ivermectina (Tabla 9), donde no fue posible individualizar el resultado inicial. El diagnóstico final de este grupo mostró 10 animales negativos y solo cinco positivos, con un huevo en cada muestra. En el grupo control (Tabla 11) no hubo diferencia significativa.

 
Tabla 8.  Reducción del Hpg de los Egi en el grupo tratado con albendazol (Labiozol). / Gis Epg reduction in group the treated with albendazole (Labiozol).
#AreteSexoHpg(día0)Hpg(día4)Reducción (%)
1G82805H1250100,00
2G43141M8500
3G43179H1750
4G43126M1500
5G45673M1002575,00
Medias = 280 598,21

No se apreció ninguna reacción adversa en el momento de su aplicación.

 

 
Tabla 9.  Reducción del Hpg de Egi en el grupo tratado conivermectina (Labiomec). / Gis Epg reduction in the group treated with ivermectin (Labiomec)
#AreteSexoHpg(día0)Hpg(día4)Reducción (%)
1G96670H1250100,00
2G91137M1000
3G41829M1500
4G41826H1 3750
5327902H1002575,00
Medias = 370 598,65
Hpg(día15)
6-20“pool”Media = 403,38,397,94

No se apreció ninguna reacción adversa en el momento de su aplicación.

 

 
Tabla 10.  Reducción del Hpg de Egi en el grupo tratado con levamisol (10 %). / Gis Epg reduction in group the treated with levamisole (Vermisol)
#AreteSexoHpg(día0)Hpg(día4)Reducción (%)
1G45697M500100,00
2G45682H2500
3G41847M1000
442836H1500
541830H250
Medias = 115 0,0

No se apreció ninguna reacción adversa en el momento de su aplicación.

 

 
Tabla 11.  Hpg de Egi en el grupo control no tratado los días 0 y 4./ Gis Epg in the untreated control group on days 0 and 4
#AreteSexoHpg (día0)Hpg(día4)Modificación Hpg (%)
143108M450425- 5,50
241807H425475+ 11,70
391168H275575+ 209,00
445611M650475- 26,90
541813H575275- 52,10
Medias= 475 445- 6,30
 

Normalmente, la expulsión de huevecillos por cada animal es variable a lo largo del día, entre días y en periodos mayores (3939. Ortiz C. Evaluación de la aplicación de eprinomecina e ivermectina, para el control nematodos gastrointestinales de ovejas de pelo, en finca San Julián, Patulul, Suchitepéquez, Guatemala, durante la época de invierno. Tesis de Titulación. Universidad de San Carlos de Guatemala. 46 p; 2013.), aunque siga una dinámica que tienda al incremento, a la disminución o se mantenga en el mismo nivel, en dependencia de la interacción de diversos factores intrínsecos y extrínsecos. Esto explica las aparentes variaciones observadas en los animales no tratados, aunque, como media, no fue significativa.

Los tres quimioterápicos alcanzaron eficacias que se pueden considerar óptimas para cualquiera de las condiciones. El Programa de control de enfermedades parasitarias gastrointestinales y dictiocaulosis del bovino en Cuba (1919. IMV (Instituto de Medicina Veterinaria). Programa de control de enfermedades parasitarias gastrointestinales y pulmonares del bovino. Centro Nacional de Parasitología. San Antonio de los Baños, Artemisa, Cuba. p. 2; 2014.) establece el uso racional y la alternancia de las familias químicas a las que pertenecen el albendazol, el levamisol y la ivermectina. Sin embargo, allí donde se ha dependido exclusivamente del uso intensivo de estos productos, han aparecido cepas resistentes, sobre todo en pequeños rumiantes (3030. Carosio AJ. Estudio comparativo del comportamiento biológico de aislamientos de Haemonchus contortus resistente y susceptible a los antihelmínticos en corderos infectados experimentalmente. Tesis MSc. Universidad Nacional de Mar del Plata. Argentina. 102 p; 2019.,4040. Lamb J, Elliot T, Lamber M, Chick B. Broad spectrum anthelmintic resistance of Haemonchus contortus in Northern NSW of Australia. Vet Parasitol. 2017;241:48-51.,4141. Cerutti J, Cooper L, Torrents J, et al. Eficacia reducida de derquantel y abamectina en ovinos y caprinos con Haemonchus spp. resistentes a lactonas macrocíclicas. Rev Vet. 2018;29(1):22-45.), pero también en bovinos (55. Buss Baiak BH, Lehnen CR, da Rocha RA. Anthelmintic resistance in cattle: A systematic review and meta-analysis. Livestock Science 2018;21:127-135. https://doi.org/10.1016/j.livsci.2018.09.022.,66. Russell W, Avramenko EM, Redman L, et al. Deep amplicon sequencing as a powerful new tool to screen for sequence polymorphisms associated with anthelmintic resistance in parasitic nematode populations. Int J Parasit 2019;49(1):13-26.). Es evidente que en esta recría no se manifiestan los afectos de dicha presión selectiva medicamentosa.

CONCLUSIONES

Con una condición corporal de 2-3, los terneros mostraron signos clínicos de anemia determinados por grados FAMACHA predominantes de 4-5 y bajos valores del hematocrito. La mayor influencia se atribuye al déficit alimentario y, en menor grado, a la parasitación por estrongílidos gastrointestinales, reflejada en un valor medio de Hpg moderado. La expulsión de huevecillos se redujo en 98 % por efecto de los quimioterápicos albendazol, ivermectina y levamisol, explicable por la baja utilización y alternancia de estas moléculas. Se requiere mejorar la alimentación y priorizar las desparasitaciones en los animales de condición corporal menor de 3oíndices FAMACHA 4-5

 
 
 

 

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Recibido: 11/09/2021

Aceptado: 9/1/2021

 
 

Conflicto de Intereses: Los autores declaran que no existen conflictos de intereses relacionados con el presente artículo

Contribución de los autores: Bulgan Boldbaatar: realizó los experimentos, participó en la redacción del manuscrito. Teresa de la Caridad Meireles Rodríguez: realizó el diagnóstico parasitológico. Tamara Fernández Gómez: participó en la interpretación y análisis de los resultados. Jorge Demedio Lorenzo: realizó el diseño de los experimentos y la escritura del manuscrito. Todos los autores revisaron y aprobaron la versión final del documento

 

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