Los équidos domésticos se usan para diversas actividades, entre ellas, como animal de trabajo. Esta especie representa un recurso esencial para sus dueños, sobre todo en los países en desarrollo, donde prima la producción agropecuaria (11. Upjohn M, Pfeiffer D, Verheyen K. Helping working Equidae and their owners in developing countries: Monitoring and evaluation of evidence-based interventions. Vet J. 2014;199(1):210-216.).
En las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe, según datos proporcionados por la FAO, se reporta una población de 21 573 922 caballos, de 6 527019 de asnos y de 5 830163 mulos (22. FAO [Food and Agricultural Organization]. FAOSTAT. 2020. Disponible en: http://www.fao.org/faostat/es/#data/QCL.). De ahí se deriva el potencial de los équidos en el desarrollo socioeconómico de estas regiones y el impacto positivo de mantener el estatus sanitario de libre para las principales enfermedades que los afectan (33. Moscoso M. Enfermedades en equinos publicadas en los reportes epidemiológicos semanales del Servicio Nacional de Sanidad Agraria del Perú durante el periodo 2010-2018. Salud tecnol vet. 2020;2:58-65. doi: https://doi.org/10.20453/stv.v8i2.3874.).
La anemia infecciosa equina (AIE) es una enfermedad que afecta a los équidos (44. Espasandin AG, Cipolini MF, Storani CA, Monzón NM, Martínez DE, Diaz S. Seroprevalencia de anemia infecciosa equina en equinos de una zona endémica del noreste de Argentina. Rev Electrón de Vet. 2017;18(12):1-8.), y es provocada por el virus de la anemia infecciosa equina (VAIE) del género Lentivirus de la familia Retroviridae (55. Álvarez I, Cipolini MF, Wigdorovitz A, Trono K, Barrandeguy ME. The efficacy of ELISA commercial infectious kits for the screening of equine anemia virus infection. Rev Argent Microbiol. 2015:47(1):25-28. doi: 10.1016/j.ram.2014.12.001.).
Esta enfermedad tiene una amplia distribución mundial y se ha reportado que afecta a los équidos en los Estados Unidos de América (EE.UU.), Canadá, América Latina, Europa y Asia (66. Lupulovic D, Savić S, Gaudaire D, Berthet N, Grgić Z, Matović Ket al. Identification and genetic characterization of equine infectious anemia virus in Western Balkans. BMC Vet Res. 2021;17:168. doi: 10.1186/s12917-021-02849-2.).
La AIE es una importante causa de morbilidad y mortalidad a nivel internacional (77. Oliveira FG, Frank Cook R, Naves JHF, Oliveira CHS, Diniz RS, Freitas FJC, et al. Equine infectious anemia prevalence in feral donkeys from Northeast Brazil. Prev Vet Med. 2017;140:30-37. doi:10.1016/j.prevetmed.2017.02.015.) y causa una gran preocupación para la industria equina en todo el mundo (88. Barrandeguy M, Espasandin G, Alvarez I, Vissani A, Cipolini F, Martinez D, et al. Detection of Equine Infectious Anemia virus by insulated isothermal RT-PCR (iiRT-PCR) assay using the POCKITTM Nucleic acid analyzer. J Equine Vet Sci. 2016;39:S7-19. doi: 10.1016/j.jevs.2016.02.016.), debido a que presenta un elevado impacto económico, pues se han reportado pérdidas de 38 millones de dólares en EE.UU., impacto que puede ser mayor en algunos países como Brasil con una mayor industria dependiente de los equinos (99. Jara M, Frias-De-Diegoand A, Machado G. Phylogeography of equine infectious anemia virus. Front Ecol Evol. 2020;8:127. doi: 10.3389/fevo.2020.00127.).
No existen tratamientos ni vacunas comerciales para AIE (1010. Nogueira de Alencar C, Castro Lustosa Cavalcante A, Santos da Fonseca L, Cotrim Cavalcante EC, da Silva Teófilo T, Praseres Chaves D. Non-specific reactions caused by vaccination in agar gel immunodiffusion for diagnosis of equine infectious anemia. Acta Vet Bras. 2020;14:5-9. doi: 10.21708/avb.2020.14.1.8534.), por lo tanto, el diagnóstico y la eliminación de los animales positivos se consideran, en muchos países, medidas obligatorias para reducir su prevalencia.
En los países de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe, las cifras de seroprevalencia que se han reportado en diversos estudios son variables (1111. Tique V, Polo F, Benavides J, Galván C, Maza L, Mattar S. Seroprevalencia de anemia infecciosa equina en los departamentos de Córdoba y Bolívar, Colombia. Rev Fac Cs Vets UCV. 2015;56(2):100-106.), por lo que se requiere de la compilación de los resultados de los diferentes estudios fragmentados por área y tiempo para mostrar con mayor claridad la situación sanitaria de estas regiones dentro de un periodo de tiempo especificado.
El metanálisis es un método utilizado para obtener un promedio ponderado de los resultados de varios estudios y estimar las frecuencias de las enfermedades, como es el caso de la prevalencia (1212. Barendregt JJ, Doi SA, Lee YY, Norman RE, Vos T. Meta-analysis of prevalence. J Epidemiol Community Health. 2013;76(11):1-5. doi: 10.1136/jech-2013-203104.), de ahí a que el objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia combinada de AIE en équidos domésticos en las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe mediante una revisión sistemática y metanálisis, a partir información que brindan artículos publicados en bases de datos electrónicas en el periodo 2010-2021.
Para el estudio se utilizó la información que brindan artículos publicados de varias bases de datos electrónicas: PubMed / PubMed Central, Science Direct, Scielo, Ebsco y Google Scholar, en el periodo 2010-2021. La búsqueda de artículos se realizó siguiendo los términos del encabezado de materia médica (MeSH). Los términos de búsqueda clave fueron: “anemia infecciosa equina” O “AIE” Y “Seroprevalencia” O “Prevalencia” O “Seroepidemiología” Y “Equina” Y “Sudamérica” OR “Centro América” OR “Caribe” OR “País en específico”. Se utilizaron estos mismos términos en idioma inglés. Se incluyeron en el estudio, además de los artículos científicos, las tesis de maestrías y doctorados.
Se utilizaron los siguientes criterios de inclusión para confirmar la elegibilidad de los artículos buscados: 1) artículos de investigación revisados por pares y tesis de posgrado originales realizados en Sudamérica, Centroamérica y el Caribe; 2) estudios transversales que informen la seroprevalencia de la AIE; 3) estudios con textos completos; 4) la población de estudio objetivo incluye équidos domésticos (caballos, asnos y mulos) dentro de cualquiera de los sistemas de manejo (intensivo o extensivo); 5) los estudios que se realizaron utilizando las técnicas serológicas recomendadas por la OIE; 6) los estudios que proporcionen el tamaño de la muestra y el número de muestras positivas; 7) estudios publicados entre 2010 y 2021.
Se excluyeron los trabajos que no cumplían con los criterios antes mencionados. Además, las referencias de los artículos seleccionados se verificaron manualmente para encontrar artículos relevantes que no se recuperaron en la búsqueda en las bases de datos.
Los registros identificados de varias bases de datos electrónicas se indexaron utilizando el software BIVET (1313. Romero P. Bivet [en línea]. Mayabeque: UNAH; 04 junio 2019. [Citado: 20 septiembre 2021]. Disponible en:http://infoservet.unah.edu.cu.). Se identificaron, documentaron y eliminaron registros duplicados. Se examinaron de forma independiente el título y los resúmenes con criterios de inclusión predefinidos y se recopilaron de forma independiente los textos completos y se evaluó su elegibilidad para su inclusión final. De manera similar, se elaboró un formato de extracción de datos con base en el primer autor, año de publicación, año de estudio, ubicación geográfica (países), diseño del estudio, método de muestreo, tamaño de muestra, prueba diagnóstica, especie, número de muestras positivas y sus correspondientes casos negativos. La seroprevalencia de la AIE se calculó dividiendo el número de casos positivos por el número total de individuos utilizados para el estudio en una población y periodo determinados y multiplicándolo por 100. El tamaño del efecto del estudio y sus correspondientes intervalos de confianza se calcularon a partir de los datos extraídos. Se utilizó una hoja de datos de Microsoft Excel para codificar y gestionar toda la información extraída de todos los estudios relevantes.
Para informar los resultados del estudio se utilizó la metodología PRISMA (1414. Moher D, Liberati A, Tetzlaff, J, Altman DG. Preferred reporting items for systematic reviews and meta-analyses: the PRISMA statement. PLoS Med. 2009; 6(7):e1000097. doi: 10.1136/bmj.b2535.).
Se realizó un metanálisis para estimar de la prevalencia combinada, el cual se realizó mediante la fórmula proporcionada por Barendregt et al. (1212. Barendregt JJ, Doi SA, Lee YY, Norman RE, Vos T. Meta-analysis of prevalence. J Epidemiol Community Health. 2013;76(11):1-5. doi: 10.1136/jech-2013-203104.). Se empleó un diagrama para presentar las variaciones entre los estudios, los resultados del metanálisis que muestran estimaciones de la prevalencia y sus IC correspondientes de todos los estudios incluidos junto con el tamaño del efecto agrupado. De manera similar, se realizó un análisis de subgrupos para determinar el efecto de las regiones geográficas (Sudamérica y Centro América y el Caribe), la especie animal (Caballos, Asnos y Mulos) y el periodo de publicación de los artículos (2010-2016 y 2017- 2021) sobre de la prevalencia combinada de AIE.
Se calcularon los estadígrafos Q de Cochran y la varianza inversa índice (I2) para determinar la heterogeneidad e inconsistencia (variación verdadera) entre los estudios, respectivamente. De manera similar, se consideraron los valores de I2 de 25, 50 y 75 % como heterogeneidad baja, media y alta, respectivamente (1515. Higgins JPT, Thompson SG. Quantifying heterogeneity in a meta-analysis. Stat Med. 2002;21(11):1539-1558. doi: 10.1002/sim.1186 ). Se evaluó la varianza de las estimaciones del tamaño del efecto en la población del estudio utilizando el valor de tau (τ2). También se construyó el diagrama de gráfico de Galbraith para evaluar las heterogeneidades de las estimaciones del nivel de estudio. Sobre la base del resultado de la evaluación de heterogeneidad, se utilizó el método de efectos aleatorios de Der Simonian y Laird (si el valor p de la prueba Q era <0,05 e I2 era> 50 %) o el método de efectos fijos de Mantel-Haenszel para agrupar las estimaciones (1616. Tufanaru C, Munn Z, Stephenson M, Aromataris E. Fixed or random effects meta-analysis? Common methodological issues in systematic reviews of effectiveness. Int J Evid Based Health. 2015;13(3):196-207. doi:10.1097/XEB.0000000000000065 ). A continuación, se visualizaron los efectos del estudio pequeño y la presencia de sesgo de publicación utilizando diagramas de gráfico de embudo y pruebas de asimetría de Egger y Begg (1717. Borenstein M, Hedges LV, Higgins JPT, Rothstein HR. Introduction to Meta-Analysis. Chichester, U.K.: John Wiley and Sons, Ltd., Chichester, U.K. 2009. pags. 277-291.). Se construyó un gráfico de embudo utilizando el logaritmo del tamaño del efecto y su correspondiente error estándar. Para realizar el metanálisis se utilizó el paquete meta versión 4.18-1 del software R (1818. R Development Core Team. R: A language and environment for statistical computing. In: Computing R Foundation for Statistical Computing, editor. 4.0.2 ed. Vienna, Austria; 2020.).
La heterogeneidad entre los subgrupos se probó, además, mediante un análisis de metarregresión; con esta prueba se comprobó la relación de la prevalencia combinada con la región geográfica, el periodo de estudio y la especie animal. Se realizó un análisis de metarregresión para cada variable incluida en el estudio por separado; las variables con valores de p<0,1 se utilizaron en el análisis de metarregresión multivariada.
Para conocer el estatus sanitario de los diferentes países de las regiones estudiadas, se consultó la base de datos del sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS) de la Organización Mundial de Sanidad Animal (1919. OIE [Organización Mundial de Sanidad Animal]. Base de datos del Sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS Interface), Ver. 1, World Organization for Animal Health. 2013. https://wahis.oie.int/#/dashboards/country-or-disease-dashboard.).
A partir de la búsqueda realizada en las diferentes bases de datos, se identificaron 49 artículos que cumplían con los criterios para ser incluidos en el estudio (Figura 1).
En la Tabla 1 se muestra la cantidad de estudios y animales investigados, así como la prevalencia estimada por país, región geográfica, año de publicación del artículo, periodo y especie animal. En la misma destaca que solo se reportan estudios, con respecto a esta enfermedad, en nueve países de las regiones estudiadas, cinco de la región de Centroamérica y el Caribe y cuatro de Sudamérica. En el análisis realizado por especie animal se pudo comprobar que, de los 49 artículos disponibles, en 48 se informaron datos sobre la prevalencia de la AIE en caballos, en siete en mulos y en cinco en asnos.
Al realizar el análisis de la situación sanitaria de las regiones estudiadas, a partir de la información que brinda el sistema WAHIS de la Organización Mundial de Sanidad Animal, se pudo comprobar que 19 países reportan la presencia de la enfermedad (1919. OIE [Organización Mundial de Sanidad Animal]. Base de datos del Sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS Interface), Ver. 1, World Organization for Animal Health. 2013. https://wahis.oie.int/#/dashboards/country-or-disease-dashboard.).
La asimetría en el gráfico en embudo mostró heterogeneidad de estudios, ya que estaban disponibles muy pocos artículos sobre la prevalencia de AIE y los mismos estaban limitados a muy pocos países dentro de la región (Figura 2).
Al evaluar el sesgo y los efectos de los estudios pequeños, mediante la observación del gráfico de embudo y la prueba de Egger para los efectos de los estudios pequeños, se determinó que existía evidencia de sesgo de publicación en los estudios que informaron la prevalencia de la AIE en las regiones estudiadas.
Se realizó un metanálisis de efectos aleatorios utilizando el tamaño total de la muestra y el número de positivos (tamaño del efecto y error estándar del tamaño del efecto); este indicó que la variabilidad entre estudios fue alta (τ 2 = 0,0067; I2 = 99,6 %, Q-test = 13396,81, gl = 60 y p<0,000). Las estimaciones de la prevalencia de los estudios individuales oscilaron entre 0,0 % y 54,7 % con una prevalencia combinada general de 11,8 % (IC 95 %: 10,3-13,5). Los estudios se ponderaron aproximadamente igual que los estudios individuales que variaron de 0,2 % a 2,1 % debido a la alta heterogeneidad entre los mismos. En la Figura 3 se presenta el diagrama de bosque derivado del metanálisis.
En el análisis por subgrupos se pudo observar que la región de Sudamérica presentaba una prevalencia combinada de 13,1 % (IC 95 %: 11,1-15,2) y la región de Centroamérica y el Caribe de 9,0 % (IC 95 %: 3,50-16,6) (Tabla 2). Se comprobó también que en el periodo de 2010 a 2016 se reportó una mayor prevalencia combinada, 16,3 % (IC 95 %: 11,7-21,5) con respecto al periodo 2017-2021, 6,6 % (IC 95 %: 0.52-0,81) (Tabla 3). También se pudo detectar una mayor prevalencia combinada en los mulos, 20,7 %, (IC 95 %: 7,1-37,9) con respecto a los asnos, 0,03 % (IC 95 %: 0,0-9,2) y caballos 12,6 % (IC 95 %: 11,0-14,3) (Tabla 4).
Leyenda: IC: Intervalo de confianza, GL: Grados de libertad, I2: índice de varianza inversa, Q: Cochran’s Q-statistics, P: P-valor
Leyenda: IC: Intervalo de confianza, GL: Grados de libertad, I2: índice de varianza inversa, Q: Cochran’s Q-statistics, P: P-valor
Leyenda: IC: Intervalo de confianza, GL: Grados de libertad, I2: índice de varianza inversa, Q: Cochran’s Q-statistics, P: P-valor.
En el análisis de metarregresión multivariado se pudo comprobar que, de las variables estudiadas, resultaron significativas el periodo de estudio y la especie animal (Tabla 5).
En el estudio realizado se pudo comprobar que las investigaciones son bastante limitadas para determinar la prevalencia de AIE en las regiones estudiadas, solo nueve países reportan estudios, lo que contrasta con la situación sanitaria de la región donde 19 países reportan la enfermedad presente en sus territorios (1919. OIE [Organización Mundial de Sanidad Animal]. Base de datos del Sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS Interface), Ver. 1, World Organization for Animal Health. 2013. https://wahis.oie.int/#/dashboards/country-or-disease-dashboard.).
De los 49 estudios recuperados, 29 fueron investigaciones realizadas en Brasil, país que tiene la mayor población de équidos de América Latina y la tercera más grande del mundo, destinada fundamentalmente al trabajo en la ganadería (6363. Barros ML, Borges AMC, de Oliveira ACS, Lacerda W, de Souza AO, Aguiar DM. Spatial distribution and risk factors for equine infectious anaemia in the state of Mato Grosso, Brazil. Rev Sci Tech Off Int Epiz. 2018;37(3):971-983. doi: 10.20506/rst.37.3.2900.). Los países con mayor número de publicaciones en el periodo fueron Brasil, Argentina y Colombia; resultados similares a estudios previos que señalan a Brasil y a Argentina entre los 20 países con mayor productividad científica relacionada con la AIE (99. Jara M, Frias-De-Diegoand A, Machado G. Phylogeography of equine infectious anemia virus. Front Ecol Evol. 2020;8:127. doi: 10.3389/fevo.2020.00127.). Estos mismos estudios comprobaron que la productividad científica más alta en las investigaciones sobre la AIE se relacionó con los países con mayor población de équidos. En el año 2018 Brasil reportaba la mayor productividad de investigaciones sobre la AIE (99. Jara M, Frias-De-Diegoand A, Machado G. Phylogeography of equine infectious anemia virus. Front Ecol Evol. 2020;8:127. doi: 10.3389/fevo.2020.00127.), pues dedicaban numerosos estudios a conocer la situación de la enfermedad en el país y evaluar el impacto del programa de control de la misma.
Se comprobó que un elevado número de estudios son realizados en caballos, lo que coincide con otros autores, quienes refieren que, en la mayoría de los casos, los estudios de la enfermedad se realizan en animales de interés económico y genético; las mulas y los asnos suelen ser animales de bajo valor y, por tanto, en el caso de estas dos especies se conoce poco de la ocurrencia de la misma (6565. Falcão Câmara RJ, Lopes Bueno B, Fideles Resende C, Balasuriya UBR, Miyoshi Sakamoto S, Pimenta dos Reis JK. Viral Diseases that Affect Donkeys and Mules. Animals. 2020;10:2203. doi:10.3390/ani10122203.).
En el metanálisis y la meta regresión realizados se pudo comprobar que existían diferencias en la prevalencia combinada de la enfermedad entre las diferentes especies, donde los mulos presentaron los valores superiores. Los asnos y mulos se utilizan "principalmente" como animales de trabajo y para el transporte de personas (6666. Toribio RE. Dear Donkey and Mule: You Deserve More Appreciation and Better Medicine. Vet Clin N Am Equine Pract. 2019;35:13-14.); en muchos casos se encuentran abandonados, por lo que representan una potencial fuente de infección de las enfermedades infecciosas, incluida la AIE (6767. Camillo F, Rota A, Biagini L, Tesi M, Fanelli D, Panzani D. The Current Situation and Trend of Donkey Industry in Europe. J Equine Vet Sci. 2018;65:44-49.), de ahí la importancia de realizar un mayor número de estudios en estas especies.
Estos mismos estudios corroboraron también el efecto del periodo de estudio sobre la prevalencia combinada de AIE y se comprobó una reducción significativa de la misma en los últimos cinco años, lo que puede ser un indicador de la eficacia de los programas de control aplicados, sobre todo si se tiene en cuenta que los países como México, Brasil, Argentina y Colombia que poseen los mayores censos de équidos en las regiones estudiadas (22. FAO [Food and Agricultural Organization]. FAOSTAT. 2020. Disponible en: http://www.fao.org/faostat/es/#data/QCL.), tienen establecidos programas de control contra esta enfermedad (1919. OIE [Organización Mundial de Sanidad Animal]. Base de datos del Sistema mundial de información zoosanitaria (WAHIS Interface), Ver. 1, World Organization for Animal Health. 2013. https://wahis.oie.int/#/dashboards/country-or-disease-dashboard.).
Al realizar el metanálisis entre las dos regiones estudiadas, se pudo comprobar que la región de Sudamérica presentaba una prevalencia combinada superior a la de la región de Centroamérica y el Caribe. Sin embargo, no se observaron diferencias significativas al realizar la meta regresión multivariada. Las diferencias entre regiones se han observado en otros estudios (6868. Tesfaye A, Dejene H, Admassu B, Adugna Kassegn T, Asfaw D, Getaneh Dagnaw G, et al. Seroprevalence of Bovine Brucellosis in Ethiopia: Systematic Review and Meta-Analysis. Vet Med (Auckl). 2021;12:1-6. doi: 10.2147/VMRR.S289721 ) y las mismas pueden ser causadas por los sistemas de crianza y ambientales que existen entre ambas regiones, así como entre los diferentes países que las conforman.
Los estudios de metanálisis se basan en múltiples publicaciones que pueden tener importantes diferencias en el diseño del estudio; sin embargo, a pesar de esta heterogeneidad, constituyen una herramienta importante en los análisis de la distribución de las enfermedades en las poblaciones animales (6969. de Miguel R, Arrieta M, Rodríguez-Largo A, Echeverría I, Resendiz R, Pérez E, et al. Worldwide Prevalence of Small Ruminant Lentiviruses in Sheep: A Systematic Review and Meta-Analysis. Animals. 2021;11:784. https://doi.org/10.3390/ani11030784.). El presente metanálisis proporciona un enfoque único y valioso para conocer la distribución de AIE en los équidos domésticos de las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe, así como para contribuir al control de la enfermedad en estas regiones.
Se concluye que la producción científica sobre el tema es bastante limitada y se concentra, sobre todo, en los países con mayor censo de équidos. La prevalencia combinada general en las regiones de Sudamérica, Centroamérica y el Caribe fue del 11,8 % (IC 95 %: 10,3-13,5). Se pudo comprobar también, en el análisis de subgrupos, que hubo una asociación estadísticamente significativa de la prevalencia combinada de la enfermedad con el periodo de estudio, con una menor prevalencia combinada en los últimos cinco años y la especie estudiada, con una mayor prevalencia combinada en los mulos. No se detectó asociación de la prevalencia combinada con la región estudiada.