Introducción
⌅Los parásitos causan una serie de desórdenes en los mamíferos debido a que influyen de manera negativa en la captación de nutrientes y pueden provocar anemia. Estos trastornos se traducen en pérdidas económicas directas e indirectas ya que los parásitos disminuyen la productividad del animal y además generan pérdidas financieras por los costos de control, tratamiento y mortalidad (11. Strydom T, Lavan RP, Torres S, Heaney K. The Economic Impact of Parasitism from Nematodes, Trematodes and Ticks on Beef Cattle Production. Animals. 2023;13(10): 1599. https://doi.org/10.3390/ani13101599.,22. Rashid M, Rashid MI, Akbar H, Ahmad L, Hassan MA, Ashraf K, et al. A systematic review on modelling approaches for economic losses studies caused by parasites and their associated diseases in cattle. Parasitology. 2019;146(2): 129-141. https://doi.org/10.1017/S0031182018001282.). La presencia de uno u otro tipo de parásito en mamíferos está dada por numerosos factores biológicos, ecológicos y antropológicos por lo que la frecuencia varía de un lugar a otro (33. Titcomb G, Mantas JN, Hulke J, Rodriguez I, Branch D, Young H. Water sources aggregate parasites with increasing effects in more arid conditions. Nature Communications. 2021;12(1): 7066. https://doi.org/10.1038/s41467-021-27352-y.-55. Kołodziej-Sobocińska M. Factors affecting the spread of parasites in populations of wild European terrestrial mammals. Mammal Research. 2019;64(3): 301-318. https://doi.org/10.1007/s13364-019-00423-8.).Por lo cual, son necesarios estudios localizados para identificar los tipos de parásitos y su impacto económico en animales de consumo en cada zona.
En cerdos se han reportado una variedad de parásitos y la ascariasis es una de las principales que causa pérdidas económicas significativas a nivel mundial, principalmente en granjas de pastoreo en libertad, con prevalencias variadas, cercanas y por sobre el 50% (66. Lee S, Alkathiri B, Kwak D, Lee SM, Lee WK, Byun JW, et al. Distribution of Gastrointestinal Parasitic Infection in Domestic Pigs in the Republic of Korea: Nationwide Survey from 2020-2021. The Korean Journal of Parasitology. 2022;60(3): 207-211. https://doi.org/10.3347/kjp.2022.60.3.207.-88. Băieş MH, Boros Z, Gherman CM, Spînu M, Mathe A, Pataky S, et al. Prevalence of Swine Gastrointestinal Parasites in Two Free-Range Farms from Nord-West Region of Romania. Pathogens. 2022;11(9): 954. https://doi.org/10.3390/pathogens11090954.). De manera similar, en vacuno y ovinos se ha reportado una diversidad de parásitos. En investigaciones referidas a la parasitosis, una de los más frecuentes y con mayores pérdidas económicas reportadas es Fasciola hepatica (99. Mehmood K, Zhang H, Sabir AJ, Abbas RZ, Ijaz M, Durrani AZ, et al. A review on epidemiology, global prevalence and economical losses of fasciolosis in ruminants. Microbial Pathogenesis. 2017;109: 253-262. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2017.06.006.,1010. Arbabi M, Nezami E, Hooshyar H, Delavari M. Epidemiology and economic loss of fasciolosis and dicrocoeliosis in Arak, Iran. Veterinary World. 2018; 1648-1655. https://doi.org/10.14202/vetworld.2018.1648-1655.).
Cajamarca es una zona ganadera ubicada al noreste de Perú. En esta zona se crían diferentes especies de animales domésticos como cuyes, ovejas, cerdos, vacunos, equinos, etc. No obstante, en la mayoría de estas especies se han encontrado una variedad de parásitos internos, principalmente F. hepatica en vacuno, con prevalencias desde 1,8 hasta 74,7 % (1111. Torrel S, Rojas-Moncada J, Saldaña K, Silva M, Gallardo I, Cadenillas R del P, et al. Trematodos del ganado vacuno lechero al pastoreo en Cajamarca, Perú: Fasciola hepatica y Calicophoron microbothrioides. Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú. 2023;34(4): e24296. https://doi.org/10.15381/rivep.v34i4.24296.). Sin embargo, en otras especies como cerdos y ovinos los reportes de parásitos son nulos debido al desinterés investigativo y falta de cuidado en su explotación a pesar de ser especies de consumo diario de los habitantes locales.
La crianza extensiva de bovinos, ovinos y porcinos constituye una de las actividades principales de la ganadería en Cajamarca (Perú), lo cual implica un fuerte ingreso económico para los propietarios y una provisión de alimentos proteicos de origen animal para sus habitantes. No obstante, por pobres condiciones sanitarias y medio ideal para el desarrollo de parásitos, los animales son susceptibles a una variedad de helmintos que afectan vísceras y carcasas, que son decomisadas en la inspección sanitaria, lo que se traduce en pérdidas económicas significativas para los productores y comerciantes. Comprendiendo la importancia del parasitismo en los animales de abasto, el presente estudio evaluó la presencia de parásitos y las pérdidas económicas por decomisos de vísceras y carcasas en bovinos, ovinos y porcinos beneficiados en Cajamarca.
Materiales y métodos
⌅El estudio se llevó a cabo en el matadero municipal de Cajamarca (7°09'12,3" S; 78°31'19,6" O), de septiembre a octubre del 2014. El matadero se ubica en el distrito de Cajamarca, provincia y región de Cajamarca, Perú.
En las instalaciones del matadero, cada especie ubicada en sus respectivas zonas, se identificaron individualmente y posterior al beneficio, junto al Médico Veterinario del establecimiento las vísceras se condujeron a una plataforma de inspección sanitaria. La evaluación de cada órgano fue mediante observación directa, palpación e incisión, teniendo en cuenta el color, textura, forma y tamaño del órgano sui generis, determinando su condición de apta o no apta para el consumo humano, de acuerdo al reglamento sanitario peruano vigente (D.S. N° 015-2012-AG).
Se realizaron decomisos de todo el órgano ante la presencia de F. hepatica, Ascaris suum, Thysanosoma actinioides, quiste hidatídico y Dictyocaulus spp. En los pulmones se enfatizó la revisión de los ápices de los lóbulos apicales, mediante cortes transversales y presión manual para la expulsión de parásitos. Los decomisos parciales del órgano se dieron en casos de identificación de Cysticercus tenuicollis en hígado de ovinos/porcinos y Metastrongylus spp. en pulmones de porcino.
Con el fin de identificar Cysticercus cellulosae y decomiso completo de la carcasa en porcinos, la lengua fue revisada detalladamente con cortes longitudinales en la superficie dorsal y parietal; en el corazón se incidió en el tabique longitudinal medio atrioventricular, visibilizando el epicardio, miocardio y endocardio. Finalmente, en la carcasa se efectuaron cortes transversales en los músculos recto interno y aductores (miembros pélvicos), músculos tríceps braquial (miembros torácicos), músculos maseteros (cara), músculos psoas mayor, psoas menor y cuadrado lumbar (región lumbar y pélvica de la columna vertebral).
En el Laboratorio de Parasitología Veterinaria y Enfermedades Parasitarias de la Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Nacional de Cajamarca, mediante microscopía y morfometría se observó cada parásito o forma parasitaria hallado en las vísceras y carcasa, confirmando la identificación de cada uno. Lesiones como las manchas de leche causadas por A. suum en hígado de cerdos no necesitaron confirmación debido a su lesión patognomónica.
Para el cálculo de las pérdidas económicas por decomiso total de los órganos y carcasa afectados por helmintos se tuvieron en cuenta los pesos promedios de grupos muestrales de órganos sanos por cada especie: Bovinos: hígado 3,38 kg [n = 60], pulmón 2,70 kg [n = 20]; ovinos: hígado 0,64 kg [n = 60]; porcinos: hígado 1,36 kg [n = 100], corazón 0,31 kg [n = 100], lengua 0,21 kg [n = 100], carcasa 42,11 kg [n = 10] y en el caso del riñón se hizo el cálculo por unidad. Estos pesos promedios se multiplicaron por la cantidad de vísceras afectadas por helmintos, obteniendo así la cantidad total de kg decomisados y este valor se multiplicó por el precio promedio de venta de los mercados locales. El valor obtenido en moneda peruana se convirtió a dólares estadounidenses (USD) utilizando el tipo de cambio promedio del año 2023 (un dólar fue equivalente a 3,74 soles), según datos del Banco Central de Reserva del Perú (https://estadisticas.bcrp.gob.pe/).
En el caso de decomisos parciales, se tomaron en cuenta los pesos promedios de los segmentos retirados (Porcinos: hígado 20,54 g [n = 25], pulmones 35,4 g [n = 82]; ovinos: hígado 20 g [n = 29]). Los resultados se tabularon en MS Excel versión 2021 donde se calcularon los porcentajes de los parásitos que se presentaron en cada órgano, así como sus respectivos intervalos de confianza al 95%.
Resultados
⌅Se inspeccionaron carcasas y vísceras de 2 810 bovinos, 3 267 ovinos y 3 858 porcinos. En bovinos se encontró un alto porcentaje de hígados afectados por F. hepatica (77,54%). Este mismo parásito tuvo el mayor porcentaje de daños en el hígado de ovinos (49,95%). En cerdos se observaron mayores daños por A. suum (12,36%) (Tabla 1, Fig. 1 y 2).
Especie | Parásito/metacestodo | Órgano | Positivos | Frecuencia | IC 95% |
---|---|---|---|---|---|
Bovino (n=2 810) | Fasciola hepatica | Hígado | 2 179 | 77,54 | 76,002 - 79,087 |
Quiste hidatídico | Hígado | 5 | 0,18 | 0,022 - 0,334 | |
Pulmón | 2 | 0,07 | 0,000 - 0,170 | ||
Dicyocaulus spp. | Pulmón | 1 | 0,04 | 0,000 - 0,105 | |
Ovino (n=3 267) | Fasciola hepatica | Hígado | 1 632 | 49,95 | 48,240 - 51,669 |
Quiste hidatídico | Hígado | 1 | 0,03 | 0,000 - 0,091 | |
Thysanosoma actinioides | Hígado | 3 | 0,09 | 0,000 - 0,196 | |
Cysticercus tenuicollis | Hígado | 4 | 0,12 | 0,003 - 0,242 | |
Porcinos (n=3 858) | Fasciola hepatica | Hígado | 102 | 2,64 | 2,138 - 3,150 |
Ascaris suum | Hígado | 477 | 12,36 | 11,325 -13,403 | |
Quiste hidatídico | Hígado | 6 | 0,16 | 0,031 - 0,280 | |
Riñón | 105 | 2,72 | 2,208 - 3,235 | ||
Cysticercus tenuicollis | Hígado | 29 | 0,75 | 0,479 - 1,024 | |
Cysticercus cellulosae | Carcasa/ lengua/ corazón | 2 | 0,05 | 0,000 - 0,124 | |
Metastrongylus spp. | Pulmón | 57 | 1,48 | 1,097 - 1,858 |
IC: Intervalo de confianza
Proporcionalmente, las mayores pérdidas económicas se observaron por el decomiso del hígado en las tres especies. Las mayores pérdidas fueron en los vacunos, seguido de ovinos y luego porcinos (Tabla 2).
Especie | Helminto | Órgano | Cantidad decomisada | Peso víscera sana kg (x̄) | Comiso total (kg) | Precio venta (x̄/kg) | Pérdida económica (USD) | |||
---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
Casos individuales | Según parásito | Según órgano | Total por especie | |||||||
Bovino | Fasciola hepatica | Hígado | 2 179 | 3,38 | 7 365,02 | 3,92 | 28 889,00 | 28 889,00 | 28 955,29 | 28 971,90 |
Quiste hidatídico | Hígado | 5 | 16,90 | 66,29 | 77,36 | |||||
Pulmón | 2 | 2,70 | 5,40 | 2,05 | 11,07 | 16,61 | ||||
Dictyocaulus spp. | Pulmón | 1 | 2,70 | 5,54 | 5,54 | |||||
Ovino | Fasciola hepatica | Hígado | 1 632 | 0,64 | 1 044,48 | 3,87 | 4 041,08 | 4 041,08 | 4 051,30 | 4 051,30 |
Quiste hidatídico | Hígado | 1 | 0,64 | 2,48 | 2,48 | |||||
Thysanosoma actinioides | Hígado | 3 | 1,92 | 7,43 | 7,43 | |||||
Cysticercus tenuicollis | Hígado | 4 | 0,02 | 0,08 | 0,32 | 0,32 | ||||
Porcinos | Fasciola hepatica | Hígado | 102 | 1,36 | 138,72 | 1,84 | 254,81 | 254,81 | 1 462,54 | 2 013,90 |
Ascaris suum | Hígado | 477 | 648,72 | 1 191,63 | 1 191,63 | |||||
Cysticercus tenuicollis | Hígado | 29 | 0,02 | 0,60 | 1,10 | 1,10 | ||||
Quiste hidatídico | Hígado | 6 | 1,36 | 8,16 | 14,99 | 207,86 | ||||
Riñón | 105 | * | * | 1,84 | 192,87 | 192,87 | ||||
Cysticercus cellulosae | Carcasa | 2 | 42,11 | 84,22 | 4,19 | 352,87 | 354,78 | 352,87 | ||
Lengua | 2 | 0,31 | 0,62 | 1,84 | 1,14 | 1,14 | ||||
Corazón | 2 | 0,21 | 0,42 | 1,84 | 0,77 | 0,77 | ||||
Metastrongylus spp. | Pulmón | 57 | 0,04 | 2,02 | 1,84 | 3,71 | 3,71 | 3,71 |
*Los riñones se comercializan por unidad.
Realizando una estimación de las pérdidas económicas en las tres especies durante dos meses fue de 35 037,09 USD. Este mismo valor estimado en un año ascendió a 210 222,56 USD, con mayores pérdidas por F. hepatica, seguido de A. suum y con menores pérdidas por Metastrongylus spp. y C. tenuicollis (Tabla 3 y 4).
Especie | Helminto | Órgano | Según parásito | Según órgano | Total por especie | |||
---|---|---|---|---|---|---|---|---|
2 meses | 1 año | 2 meses | 1 año | 2 meses | 1 año | |||
Bovino | Fasciola hepatica | Hígado | 28 889,00 | 17 3333,97 | 28 955,29 | 17 3731,71 | 28 971,90 | 17 3831,38 |
Quiste hidatídico | Hígado | 77,36 | 464,18 | |||||
Pulmón | 16,61 | 99,67 | ||||||
Dictyocaulus spp. | Pulmón | 5,54 | 33,22 | |||||
Ovino | Fasciola hepatica | Hígado | 4 041,08 | 24 246,46 | 4 051,30 | 24 307,79 | 4 051,30 | 24 307,79 |
Quiste hidatídico | Hígado | 2,48 | 14,86 | |||||
Thysanosoma actinioides | Hígado | 7,43 | 44,57 | |||||
Cysticercus tenuicollis | Hígado | 0,32 | 1,91 | |||||
Porcino | Fasciola hepatica | Hígado | 254,81 | 1 528,89 | 1 462,54 | 8 775,23 | 2 013,90 | 12 083,39 |
Ascaris suum | Hígado | 1 191,63 | 7 149,80 | |||||
Cysticercus tenuicollis | Hígado | 1,10 | 6,61 | |||||
Quiste hidatídico | Hígado | 207,86 | 1 247,18 | |||||
Riñón | 192,87 | 1 157,25 | ||||||
Cysticercus cellulosae | Carcasa | 354,78 | 2 128,67 | 352,87 | 2 117,21 | |||
Lengua | 1,14 | 6,83 | ||||||
Corazón | 0,77 | 4,63 | ||||||
Metastrongylus spp. | Pulmón | 3,71 | 22,24 | 3,71 | 22,24 |
Parásito | 2 meses | 1 año |
---|---|---|
Fasciola hepatica | 33 184,89 | 199 109,32 |
Ascaris suum | 1 191,63 | 7 149,80 |
Cysticercus cellulosae | 354,78 | 2 128,67 |
Quiste hidatídico | 287,70 | 1 726,22 |
Thysanosoma actinioides | 7,43 | 44,57 |
Dictyocaulus spp. | 5,54 | 33,22 |
Metastrongylus spp. | 3,71 | 22,24 |
Cysticercus tenuicollis | 1,42 | 8,52 |
Total | 35 037,09 | 210 222,56 |
Discusión
⌅Las mayores pérdidas se debieron al decomiso del hígado por daños de F. hepatica, 7 veces más en vacunos que en ovinos. Este resultado refuerza los reportes previos donde los vacunos han mostrado altas prevalencias de F. hepatica (1111. Torrel S, Rojas-Moncada J, Saldaña K, Silva M, Gallardo I, Cadenillas R del P, et al. Trematodos del ganado vacuno lechero al pastoreo en Cajamarca, Perú: Fasciola hepatica y Calicophoron microbothrioides. Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú. 2023;34(4): e24296. https://doi.org/10.15381/rivep.v34i4.24296.). La pérdida estimada anualmente por este parásito estuvo cerca de los 200 mil dólares. Otros reportes en diferentes partes del mundo también han estimado pérdidas considerables en rumiantes. Sin embargo, las prevalencias y los impactos han sido mucho menores en áreas geográficas pequeñas (99. Mehmood K, Zhang H, Sabir AJ, Abbas RZ, Ijaz M, Durrani AZ, et al. A review on epidemiology, global prevalence and economical losses of fasciolosis in ruminants. Microbial Pathogenesis. 2017;109: 253-262. https://doi.org/10.1016/j.micpath.2017.06.006.). Esta situación consolida a Cajamarca como una zona altamente endémica a F. hepatica en rumiantes, con altas pérdidas económicas a pesar de ser una zona poco extensa territorialmente.
La alta presencia de F. hepatica se debería a las óptimas condiciones ambientales de Cajamarca que permiten el desarrollo del caracol hospedador intermediario. Además, se han descrito otros factores que facilitan la presencia de parásitos en una determinada zona, tales como la geografía, el clima, el genotipo del ganado, la edad del ganado, el entorno de producción y las prácticas de manejo, principalmente en entornos tropicales y subtropicales (11. Strydom T, Lavan RP, Torres S, Heaney K. The Economic Impact of Parasitism from Nematodes, Trematodes and Ticks on Beef Cattle Production. Animals. 2023;13(10): 1599. https://doi.org/10.3390/ani13101599.,1212. Hildreth MB, McKenzie JB. Epidemiology and Control of Gastrointestinal Nematodes of Cattle in Northern Climates. Veterinary Clinics of North America: Food Animal Practice. 2020;36(1): 59-71. https://doi.org/10.1016/j.cvfa.2019.11.008.-1414. Stromberg BE, Gasbarre LC, Ballweber LR, Dargatz DA, Rodriguez JM, Kopral CA, et al. Prevalence of internal parasites in beef cows in the United States: Results of the National Animal Health Monitoring System’s (NAHMS) beef study, 2007-2008. Canadian journal of veterinary research = Revue canadienne de recherche veterinaire. 2015;79(4): 290-295. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/26424909.).
Aunque las mayores pérdidas en cerdos se le atribuyó a A. suum, no existen reportes locales de la prevalencia de este parásito. De manera similar, con los otros parásitos encontrados (C. cellulosae, quiste hidatídico, T. actinioides, Dictyocaulus spp., Metastrongylus spp. y C. tenuicollis) no se encontraron estudios publicados lo que pudiera deberse a una falta de interés por la comunidad o sus menores impactos reflejados en el presente estudio. Sin embargo, de acuerdo a los resultados estos parásitos también tienen impactos económicos a considerar, con menores pérdidas los últimos cuatro. Si bien las pérdidas estimadas no fueron elevadas, podría afectar a los pequeños productores quienes son los más perjudicados tal como se ha reportado en otros tipos de parásitos (1515. Lopes LB, Nicolino R, Capanema RO, Oliveira CSF, Haddad JPA, Eckstein C. Economic impacts of parasitic diseases in cattle. CABI Reviews. 2016;10: 1-10. https://doi.org/10.1079/PAVSNNR201510051.,1616. Rizwan HM, Zohaib HM, Sajid MS, Abbas H, Younus M, Farid MU, et al. Inflicting Significant Losses in Slaughtered Animals: Exposing the Hidden Effects of Parasitic Infections. Pathogens. 2023;12(11): 1291. https://doi.org/10.3390/pathogens12111291.).
La frecuencia de los metacestodos quiste hidatídico y C. cellulosae fueron bajas. No obstante, la pérdida anual estimada estuvo alrededor de 2 000 dólares. La mayor importancia del hallazgo de estos dos agentes se atribuiría a su comportamiento zoonótico por lo que son de interés en la salud pública (1717. Alene D, Maru M, Demessie Y, Mulaw A. Evaluating zoonotic metacestodes: gross and histopathological alterations of beef in north-west Ethiopia one health approach for meat inspection and animal management. Frontiers in Veterinary Science. 2024;11: 1411272. https://doi.org/10.3389/fvets.2024.1411272.). Esto podría representar riesgo para los trabajadores del mismo matadero, principalmente. Por otro lado, también sería riesgo para el personal que participa en sacrificios clandestinos donde existe ausencia de control sanitario por un profesional y tampoco se realiza una eliminación adecuada de las vísceras lo que permitiría mantener el ciclo biológico de los parásitos con los animales infectados (1818. Bica RFP, Copetti MV, Brum MCS. Hydatidosis, cysticercosis, and tuberculosis rates in bovine slaughtered under state sanitary inspection in Rio Grande do Sul, Brazil. Ciência Rural. 2018;48(8): e20170811. https://doi.org/10.1590/0103-8478cr20170811.,1919. Vaisi-Raygani A, Mohammadi M, Jalali R, Salari N, Hosseinian-Far M. Prevalence of cystic echinococcosis in slaughtered livestock in Iran: a systematic review and meta-analysis. BMC Infectious Diseases. 2021;21(1): 429. https://doi.org/10.1186/s12879-021-06127-2.).
Se destaca el amplio número de animales inspeccionados, lo cual es representativo para el ámbito local, proporciona datos valiosos para comprender el impacto de los parásitos más frecuentes en Cajamarca. No obstante, una limitación importante a tener en cuenta es la falta de estudios locales previos con los cuales comparar directamente, especialmente en porcinos y ovinos. Además, dado el contexto específico del estudio, no es posible identificar factores asociados o de riesgo a las parasitosis en el ganado lo cual limita para tomar medidas de control específicas para mitigar las pérdidas económicas. A pesar de lo indicado, es evidente la necesidad de mejorar la crianza de animales de abasto, instaurando estrategias de control y prevención integrales de parasitosis en animales de abasto.
Conclusiones
⌅En Cajamarca (Perú), las mayores pérdidas económicas por decomisos de vísceras se registraron en vacunos, seguidas de ovinos y porcinos, principalmente debido a F. hepatica en los rumiantes y a A. suum en los porcinos. Aunque los casos de quiste hidatídico y C. cellulosae fueron menos frecuentes, su importancia radica en su carácter zoonótico y su implicancia en la salud de las personas, lo que los convierte en un tema prioritario para la salud pública.
Estos hallazgos resaltan la necesidad de implementar medidas integrales de control y vigilancia de helmintos en animales de abasto en Cajamarca, tanto para mitigar las pérdidas económicas como para reducir el riesgo de transmisión zoonótica de algunos parásitos.